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En 1938, el etólogo austríaco Karl von Frisch hizo su primer informe sobre la existencia de la señal de alarma química conocida como Schreckstoff (sustancia del miedo) en los pececillos . Una señal de alarma es una respuesta producida por un individuo, el "emisor", que reacciona a un peligro que advierte a otros animales, los receptores, del peligro. ^[1] Esta señal de alarma química se libera solo cuando el emisor sufre un daño mecánico, como cuando ha sido atrapado por un depredador , y es detectada por el sistema olfativo . Cuando esta señal llega a los receptores, estos perciben un mayor riesgo de depredación y exhiben una respuesta antidepredador. Dado que las poblaciones de peces que exhiben este rasgo sobreviven con más éxito, el rasgo se mantiene a través de la selección natural . Si bien la evolución de esta señal alguna vez fue un tema de gran debate, evidencia reciente sugiere que el schreckstoff evolucionó como una defensa contra estresores ambientales como patógenos , parásitos y radiación UVB y que luego fue cooptado por depredadores y presas como una señal química.

Se han identificado sistemas de alarma química en varios taxones diferentes, incluidos gasterópodos , ^[2] equinodermos , ^[3] anfibios ^[4] y peces . Una de las señales de alarma química mejor estudiadas es el schreckstoff, cuyo uso está muy extendido en el superorden Ostariophysi (por ejemplo, pececillos , caracinos , bagres , etc.). Alrededor del 64% de todas las especies de peces de agua dulce y el 27% de todas las especies de peces en todo el mundo se encuentran en el superorden ostariophysan, lo que resalta el uso generalizado y la importancia de este sistema de alarma química en los peces. ^[5]

Se ha demostrado que la producción de schreckstoff es metabólicamente costosa y, por lo tanto, es parte de una estrategia condicional que solo pueden emplear las personas con acceso a recursos suficientes. ^[6] Un supuesto ingrediente activo en schreckstoff es hipoxantina-3N-óxido (H3NO), que puede producirse en células club, que de ahora en adelante se denominarán "células de sustancia de alarma". ^[7] Se descubrió que el grupo funcional óxido de nitrógeno era el principal desencadenante químico del comportamiento antidepredador en los receptores. ^[8] Schreckstoff es una mezcla, y fragmentos de un glicosaminoglicano , el sulfato de condroitina , pueden desencadenar respuestas de miedo. ^[9] El polisacárido precursor es un componente del moco, y se propone que se produzcan fragmentos durante una lesión. Al igual que schreckstoff obtenido del extracto de piel, el sulfato de condroitina activa un subconjunto de neuronas sensoriales olfativas.

La producción y las respuestas a la sustancia schreckstoff cambian a lo largo de la ontogenia . Por ejemplo, los peces espinosos jóvenes ( Culaea inconstans ) tienen más probabilidades de quedar atrapados en trampas para pececillos que han sido cebadas con extractos de piel de la misma especie que los adultos. ^[10] Este resultado indica que los peces espinosos jóvenes no asocian la sustancia schreckstoff con la posible presencia de un depredador tan fácilmente como los adultos. No está claro si esta asociación se fortalece con el tiempo como resultado del aprendizaje o del desarrollo fisiológico. ^[11]

Además de los cambios a lo largo de la ontogenia, el grado en que se produce schreckstoff varía dentro de la temporada de reproducción. Los machos de pimephales promelas dejan de producir schreckstoff durante la temporada de reproducción, pero aún muestran comportamientos antidepredadores en respuesta a schreckstoff durante este tiempo. ^[12] La producción de schreckstoff puede detenerse en este momento porque los machos de pimephales cabeza gorda a menudo sufren daños mecánicos mientras construyen sus nidos. Sería perjudicial para un macho producir schreckstoff mientras construye un nido, ya que inadvertidamente repelería a las hembras, disminuyendo así la probabilidad de obtener una pareja. Al detener la producción de schreckstoff durante la temporada de reproducción, los machos evitan este problema. El cese de la producción de células de sustancia de alarma parece estar controlado por andrógenos . ^[13]

Se han propuesto varias hipótesis diferentes para la evolución de schreckstoff. ^[14] La primera hipótesis es que la evolución de schreckstoff ha sido impulsada por la selección de parentesco . El apoyo a esta hipótesis incluiría evidencia de que los individuos viven en grupos de parientes estrechamente relacionados y que la liberación de señales químicas de alarma aumenta la probabilidad de que los individuos relacionados eviten la depredación. La segunda hipótesis, la atracción de depredadores, sugiere que la liberación de schreckstoff puede atraer a depredadores adicionales que interferirán con el evento de depredación, aumentando la probabilidad de que la presa escape y sobreviva al ataque. Esta hipótesis asume que los depredadores se sentirán atraídos por schreckstoff e interferirán entre sí ya sea a través de la competencia por la presa capturada o a través de la depredación de unos a otros. Además, asume que, a pesar del hecho de que la presa ya ha sufrido daños mecánicos, es posible que la presa escape y se recupere del ataque. Probar y validar estas suposiciones brindaría apoyo a la hipótesis de atracción de depredadores. La tercera hipótesis propone que el schreckstoff tiene una función inmunológica, proporcionando protección contra patógenos , parásitos y/o radiación UVB . Para que esta hipótesis se sustente, sería necesario observar una correlación entre la producción de células de sustancia de alarma y la presencia de patógenos y parásitos. La evidencia directa de que el schreckstoff inhibe el crecimiento de patógenos y parásitos acuáticos proporcionaría un apoyo adicional a la hipótesis de la inmunidad. Otra hipótesis es que el schreckstoff es un producto de degradación de la mucosidad y las células del club, inducido por una lesión. La selección para la respuesta de alarma se produce principalmente a nivel del receptor.

Una de las primeras hipótesis para la evolución del schreckstoff se centró en la teoría de la selección de parentesco de WD Hamilton . ^[15] Bajo la teoría de la selección de parentesco, el emisor de la señal de alarma química estaría dispuesto a incurrir en los costos de enviar esta señal si los beneficios para los individuos relacionados fueran suficientemente altos. En una situación en la que el emisor de la señal está pagando grandes costos (es decir, libera la señal de alarma química porque ha incurrido en daños mecánicos potencialmente mortales), los beneficios para los parientes estrechamente relacionados tendrían que ser grandes. Bajo el marco de la selección de parentesco, los comportamientos que son aparentemente perjudiciales para el emisor se seleccionan porque benefician a los individuos que probablemente compartan alelos por descendencia común . De esta manera, la frecuencia de los alelos del emisor en la siguiente generación aumenta por su presencia en parientes exitosos.

Para aplicar la teoría de la selección de parentesco a la evolución del schreckstoff, se deben cumplir una serie de condiciones. En primer lugar, debe existir evidencia de que la liberación de schreckstoff por parte del emisor beneficia a los receptores. En segundo lugar, debe demostrarse que los individuos del orden Ostariophysi se asocian principalmente con miembros de la familia. Si se viola cualquiera de estos dos supuestos, la hipótesis de la selección de parentesco no se sustentaría.

Existen algunas pruebas que respaldan la primera suposición de que la liberación de schreckstoff confiere ventajas cuantificables a los receptores de esta señal química. Un experimento de laboratorio ^[16] reveló que los peces cabeza gorda expuestos a schreckstoff de su misma especie sobrevivieron un 39,5 % más que los controles cuando se los colocó en un tanque con un lucio del norte depredador ( Esox lucius ). Este hallazgo sugiere que el schreckstoff aumenta la vigilancia en los receptores, lo que resulta en un tiempo de reacción más rápido después de la detección del depredador.

La segunda suposición, que los individuos del orden Ostariophysis se asocian con miembros cercanos de la familia, no parece estar respaldada por evidencia empírica . En bancos de peces europeos ( Phoxinus phoxinus ), no se encontraron diferencias en el parentesco dentro y entre bancos, ^[17] lo que indica que los individuos no se asocian más estrechamente con parientes que con no parientes. La composición de los bancos no se ha examinado en todos los miembros del orden Ostariophysan, y es posible que aún se descubran bancos compuestos completamente por miembros de la familia. Sin embargo, el hallazgo de que la producción de schreckstoff se mantiene en una especie donde la función claramente no está relacionada con los beneficios de parentesco proporciona una fuerte evidencia contra la selección de parentesco como mecanismo para la evolución de schreckstoff.

También se ha descubierto que los peces cabeza gorda producen menos células epidérmicas de sustancia de alarma (y, por lo tanto, menos schreckstoff) cuando están en presencia de compañeros de cardumen que les son familiares. ^[18] Los resultados de este estudio indican uno de dos escenarios, ninguno de los cuales es compatible con la hipótesis de que el schreckstoff evolucionó por selección de parentesco. En primer lugar, si el schreckstoff evolucionó por selección de parentesco, se esperaría que se produjeran más células epidérmicas de sustancia de alarma en presencia de parientes que de no parientes. Esto significa que los compañeros de cardumen que les son familiares en los peces cabeza gorda deberían ser parientes estrechamente relacionados y la producción de schreckstoff debería aumentar cuando están en cardúmenes con individuos que les son familiares. El estudio no encontró que este fuera el caso. ^[19] En segundo lugar, estos resultados indican que los individuos no se asocian con sus parientes en absoluto o que la producción de schreckstoff varía dependiendo de lo familiarizado que esté el pez focal con los individuos con los que se junta. En conclusión, la evidencia no apoya la hipótesis de que el schreckstoff evolucionó porque reforzó la aptitud inclusiva del remitente a través de una mayor supervivencia de los parientes.

La hipótesis de la atracción de depredadores propone que el objetivo principal del schreckstoff es atraer a otros depredadores a la zona. ^[20] Según esta hipótesis, otros depredadores interactuarán con el depredador inicial y estas interacciones proporcionarán al emisor una oportunidad de escapar. Se deben cumplir varias condiciones para apoyar esta hipótesis. En primer lugar, el schreckstoff debe atraer a los depredadores. En segundo lugar, los depredadores posteriores deben interrumpir el evento de depredación, aumentando así la probabilidad de que la presa escape. En tercer lugar, el emisor debe poder recuperarse del daño mecánico sufrido durante el evento de depredación.

Un estudio ^[21] respalda la primera condición de que la liberación de schreckstoff debe atraer a los depredadores. Este experimento reveló que el schreckstoff extraído de la piel de los peces cabeza gorda atraía tanto al lucio del norte ( Esox lucius ) como a los escarabajos buceadores depredadores ( Colymbetes sculptilis ). Además, un estudio natural mostró que los peces depredadores tenían siete veces más probabilidades de picar un señuelo cebado con una esponja empapada en extracto de piel de pez cabeza gorda que una esponja empapada en agua o extracto de piel de un cíclido convicto no ostariophysan (que presumiblemente no produce schreckstoff). ^[22]

Aunque los dos estudios anteriores proporcionaron ejemplos de sistemas en los que el schreckstoff actúa para atraer a depredadores adicionales, se encontró un sistema para el cual este no era el caso. ^[23] La lubina moteada ( Micropterus punctulatus ) fue expuesta a extractos de piel (que contenía schreckstoff) y músculo (control, que no contenía schreckstoff) de cinco especies de presas diferentes que coexistían. La lubina moteada no se sintió atraída por ninguno de los tratamientos con schreckstoff. Este resultado indica que el schreckstoff no siempre atrae a depredadores relevantes en el área. El lucio del norte es una especie introducida en muchas áreas, por lo que no era probable que estuviera coevolucionando con los pececillos de cabeza gorda durante la evolución del sistema schreckstoff. Este sistema puede ser más relevante ecológicamente y hay poca evidencia que sugiera que el schreckstoff evolucionó como un atrayente de depredadores. En conclusión, el debate continúa sobre si se ha cumplido o no la primera condición para esta hipótesis.

La segunda condición que debe cumplirse para apoyar la hipótesis de atracción de depredadores es que depredadores adicionales deben interrumpir ocasionalmente los eventos de depredación, aumentando la probabilidad de que la presa escape. En el sistema lucio del norte/pez gordo, lucios del norte adicionales pueden interferir con un evento de depredación de una de dos maneras. ^[24] Primero, lucios del norte adicionales del mismo tamaño interfieren con un evento de depredación al entrar en contacto con el depredador principal (mordiéndolo, etc.). Segundo, lucios adicionales de mayor tamaño atraídos por schreckstoff pueden cazar al depredador inicial.

La probabilidad de que los peces cabeza gorda escapen después de ser capturados por un lucio del norte aumenta significativamente cuando un segundo lucio interfiere con el evento de depredación. ^[25] El lucio del norte tiene una población estructurada por edad sesgada hacia individuos más jóvenes y pequeños. Si un lucio más joven ataca a un pez cabeza gorda y atrae a un congénere mayor y más grande, entonces el lucio más joven puede estar en riesgo de canibalismo y estará inclinado a liberar a la presa para concentrarse en escapar. Con respecto a la segunda condición, los depredadores adicionales parecen interrumpir los eventos de depredación, aumentando la probabilidad de que el remitente escape. La condición final, que los individuos deben recuperarse con éxito de un evento de depredación, parece cumplirse. El respaldo de esta condición proviene de la observación de que muchos peces pequeños en poblaciones naturales presentan cicatrices, presumiblemente de intentos fallidos de depredadores. ^[26]

Aunque la evidencia de que el schreckstoff atrae a los depredadores es mixta, los estudios indican que múltiples depredadores interferirán entre sí y las presas pueden recuperarse de los eventos de depredación cuando logren escapar. El grado en que los depredadores se sienten atraídos por un evento de depredación depende de la velocidad a la que el schreckstoff se difunde a través de su entorno acuático, que a su vez depende de los parámetros del flujo de agua. Esta hipótesis indica que el schreckstoff evolucionó como una forma de aumentar la probabilidad de supervivencia durante un evento de depredación y su papel como señal de depredador para los congéneres evolucionó posteriormente. Respaldada por más estudios empíricos que la hipótesis de selección de parentesco, la hipótesis de atracción de depredadores siguió siendo popular durante bastante tiempo.

La hipótesis final postula que el schreckstoff tiene una función inmunológica y puede ser la primera línea de defensa contra patógenos, parásitos y/o radiación UVB. La evidencia de esta hipótesis es sólida. Un estudio exhaustivo reciente ^[27] reveló que la exposición a parásitos y patógenos que penetran la piel de los ostariofisanos estimulaba la producción de células de alarma. Además, una mayor exposición a la radiación UV se correlacionó con un aumento en la producción de células de alarma.

El papel del schreckstoff en la respuesta inmune fue fortalecido aún más por el hallazgo de que los extractos de piel de los peces cabeza gorda inhibieron el crecimiento de Saprolegnia ferax (un moho acuático) en cultivo. Por el contrario, los extractos de piel de los peces cola de espada ( Xiphophorus helleri ), que no se cree que produzcan schreckstoff, aumentaron el crecimiento de S. ferax en comparación con los controles. El cadmio , un metal pesado e inmunosupresor en vertebrados, ^[28] inhibe la producción de células de alarma cuando los peces están infectados con Saprolegnia . ^[29] Además, un estudio de seguimiento ^[30] trató a los peces cabeza gorda con cortisol, un inmunosupresor bien conocido, que redujo significativamente la inversión de células de alarma junto con la actividad leucocitaria. Los resultados de estos amplios estudios sugieren firmemente que la función principal del schreckstoff es proporcionar inmunidad contra una serie de amenazas ambientales dirigidas a la epidermis del pez.

Si el schreckstoff evolucionó como una defensa contra patógenos, parásitos y radiación UVB, entonces la liberación de schreckstoff en el medio ambiente permitió posteriormente que tanto los depredadores como las presas explotaran este sistema. Los depredadores en algunos sistemas pueden usar el schreckstoff como una señal para una comida fácil, ya sea interrumpiendo el evento de depredación para robar la presa para sí mismos o atacando al depredador inicial. Los congéneres cercanos luego utilizan el schreckstoff como una señal química, alertándolos de la presencia de un depredador en el área.

Las investigaciones más convincentes hasta la fecha indican que las células de la sustancia de alarma sirven como respuesta del sistema inmunológico y que las ramificaciones ecológicas de esta sustancia como señal de alarma química se desarrollaron posteriormente. Este hallazgo genera una serie de preguntas de investigación interesantes. En primer lugar, como se mencionó anteriormente, los machos de muchas especies de ostariofisanos dejan de producir células de sustancia de alarma durante la temporada de reproducción, presumiblemente para que las hembras no sean repelidas inadvertidamente del nido cuando los machos sufren daños mecánicos durante la construcción del nido. A la luz de la hipótesis inmunológica, es posible que las células de la sustancia de alarma se produzcan menos durante la temporada de reproducción porque el aumento de los niveles de testosterona puede reducir las respuestas inmunológicas. ^[31] Además, este hallazgo indica que los machos corren un mayor riesgo de radiación UVB, así como de infección por parásitos y patógenos, durante la temporada de reproducción.

El papel de la sustancia química como respuesta inmunitaria tiene implicaciones adicionales en esta era de creciente cambio ambiental. ^[32] Los factores estresantes ambientales, incluida la radiación UVB, la contaminación y los parásitos, están aumentando en el medio ambiente y es probable que sigan aumentando con el tiempo. La exposición a la radiación UVB está aumentando debido a la disminución del ozono estratosférico , ^[33] las enfermedades están adquiriendo cada vez más importancia tanto a escala local como global, ^[34] y se están introduciendo contaminantes, incluidos metales pesados , en los ecosistemas . ^[35] Si el cadmio, el metal pesado que afecta la capacidad de los peces para producir sustancia química en respuesta a los factores estresantes ambientales, aumentara en concentración en el medio ambiente, la respuesta inmunitaria de muchos peces ostariofisanos se vería comprometida. ^[36]

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