Limusaurio

Limusaurio Rango temporal: Oxfordiano ,161–157  millones Previo Ꞓ Oh S D do PAG yo Yo K Pág. norte ↓
Diagrama esquelético que muestra los restos conservados del espécimen holotipo.
Clasificación científica
Dominio:	Eucariota
Reino:	Animalia
Filo:	Cordados
Clado :	Dinosaurios
Clado :	Saurisquios
Clado :	Terópodos
Familia:	† Noasáuridos
Subfamilia:	† Elaphrosaurinae
Género:	† Limusaurus Xu et al. , 2009
Especies:	† L. inextricabilis
Nombre binomial
† Limusaurus inextricabilis Xu y otros , 2009

Limusaurus es un género de dinosaurio terópodo que vivió en lo que hoy es China durante el Jurásico Superior , hace alrededor de 161 a 157 millones de años. El tipo y única especie Limusaurus inextricabilis fue descrita en 2009 a partir de especímenes encontrados en la Formación Shishugou Superior en la Cuenca de Junggar de China . El nombre del género consiste en las palabras latinas para "barro" y "lagarto", y el nombre de la especie significa "imposible de extraer", ambas haciendo referencia a que estos especímenes posiblemente murieron después de quedar atrapados. Limusaurus era un animal pequeño y delgado, de aproximadamente 1,7 m (5 pies 7 pulgadas) de largo y 15 kg (33 libras) de peso, que tenía un cuello y patas largas pero extremidades anteriores muy pequeñas (con primer y cuarto dedos reducidos). Sufrió una transformación morfológica drástica a medida que envejecía: mientras que los juveniles tenían dientes, estos se perdieron por completo y fueron reemplazados por un pico con la edad. Varias de estas características eran convergentemente similares a las de los terópodos ornitomímidos posteriores, así como a las de los primeros shuvosáuridos no dinosaurios .

Limusaurus fue el primer miembro conocido del grupo Ceratosauria de Asia. Perteneció a Noasauridae , una familia de ceratosaurios pequeños y de complexión ligera , junto con su pariente más cercano Elaphrosaurus . El patrón de reducción de los dígitos en Limusaurus se ha utilizado para apoyar la hipótesis de que la mano de tres dedos de los terópodos tetanuros es el resultado de la pérdida del primer y quinto dígitos de la mano ancestral de cinco dedos de los terópodos, una hipótesis controvertida que es relevante para la evolución de las aves . El cambio a la falta de dientes en los adultos probablemente correspondió a un cambio en la dieta de omnívora a herbívora , lo que se confirma por la presencia de gastrolitos (cálculos estomacales) en los adultos. Dado que muchos especímenes se encontraron juntos, es posible que Limusaurus viviera en grupos. Sus fósiles fueron descubiertos en rocas que datan de la era oxfordiana . Los ejemplares de Limusaurus (junto con otros animales pequeños) parecen haber quedado atrapados en pozos de barro creados por las huellas de dinosaurios saurópodos gigantes .

Entre 2001 y 2006, un equipo chino-estadounidense de paleontólogos que examinaba la localidad de Wucaiwan en la Formación Shishugou , en la cuenca nororiental de Junggar en Xinjiang , China, descubrió tres lechos óseos (numerados TBB 2001, TBB 2002 y TBB 2005, encontrados por T. Yu y J. Mo). Los lechos óseos estaban dominados por los restos de pequeños dinosaurios terópodos , que representan al menos tres géneros, y la mayoría pertenecen a un pequeño ceratosaurio , el primer miembro de este grupo encontrado en Asia. Los esqueletos apilados de estos lechos óseos se sacaron del campo en bloques, se recubrieron con yeso y se guardaron en cajas. Se hizo un molde de resina del bloque TBB 2001, lo que lo puso a disposición para su estudio después de que los especímenes se hubieran extraído de la matriz original . Excepto uno, todos los especímenes de este bloque están montados en un molde del bloque en su estado semipreparado. [ ^{1] [2]}

En 2009, el pequeño ceratosaurio fue descrito por el paleontólogo Xu Xing y sus colegas, quienes lo llamaron Limusaurus inextricabilis . El nombre del género consiste en las palabras limus , que en latín significa «lodo» o «ciénaga», y saurus , que en griego significa «lagarto», y el nombre de la especie significa «imposible de extraer»; ambos nombres hacen referencia a cómo estos especímenes parecen haber muerto después de quedar atrapados. ^[2] El nombre también se ha traducido como «lagarto de ciénaga que no pudo escapar». ^[3] La descripción incorpora datos de dos especímenes, ambos almacenados en el Instituto de Paleontología de Vertebrados y Paleoantropología (IVPP) en Beijing : el holotipo (un subadulto catalogado bajo el número de espécimen IVPP V 15923) es un esqueleto casi completo y articulado (aún conectado), al que le faltan solo las vértebras caudales posteriores, y está preservado junto a otro espécimen (un juvenil grande, IVPP V 20098) al que le falta la parte frontal del esqueleto. El otro (un adulto, IVPP V 15304, al que se hace referencia incorrectamente con el número IVPP V 16134 en la descripción original) es un espécimen igualmente casi completo y articulado al que le falta solo el cráneo, y es más grande que el holotipo. ^{[2] [4]}

En 2017, el paleontólogo Shuo Wang y sus colegas describieron diecisiete especímenes adicionales de Limusaurus , excavados en los mismos bloques que los descritos en 2009. Estos especímenes incluyen seis juveniles (de un año de edad o menos), diez subadultos (de dos a seis años de edad) y un adulto (de más de seis años de edad). Estos especímenes también se almacenan en el IVPP. ^{[1] [4]} Inicialmente se pensó que los adultos sin dientes y los juveniles dentados eran diferentes tipos de dinosaurios y se estudiaron por separado, hasta que se descubrió que representan la misma especie. ^[5]

Limusaurus era un animal pequeño y delgado. Se estima que el holotipo (que originalmente se consideró un adulto según el nivel de fusión de sus huesos, pero luego como un subadulto cuando se analizó junto con otros especímenes) medía aproximadamente 1,7 m (5 pies 7 pulgadas) de largo ^[2] y el peso del animal se ha estimado en 15 kg (33 libras). Se estima que un espécimen adulto era un 15% más grande que el holotipo. ^{[6] [4]} Varias características del animal, como la cabeza pequeña con grandes órbitas (aberturas para los ojos), mandíbulas sin dientes y el cuello y las patas largas, eran muy similares a las de los terópodos ornitomímidos del Cretácico , así como a los shuvosáuridos no dinosaurios del Triásico , lo que representa un caso significativo de evolución convergente entre estos tres grupos distintos de arcosaurios . ^[2] Si bien Limusaurus a veces se ha representado con plumas y puede haberlas tenido, no hay evidencia directa de tales estructuras. ^{[3] [7] [8]}

El cráneo de Limusaurus era relativamente alto y corto, aproximadamente la mitad de la longitud del fémur (hueso superior del muslo). La punta de sus mandíbulas estaba cubierta por un pico , una característica que anteriormente era desconocida en terópodos no celurosaurios como Limusaurus (los celurosaurios incluyen los dinosaurios más parecidos a las aves). Como en la mayoría de los dinosaurios, el cráneo presentaba cinco fenestras (aberturas) principales: la naris externa (fosa nasal ósea), la órbita, la fenestra antorbital (entre la fosa nasal y el ojo), así como la fenestra temporal superior e inferior (en la parte superior y en el costado de la parte posterior del cráneo, respectivamente). Como en otros ceratosaurios, partes de la fosa nasal ósea estaban formadas por el maxilar (hueso de la mandíbula superior); además, la fenestra antorbital era proporcionalmente pequeña, y la parte trasera del hueso nasal formaba partes de la cavidad que contenía esta abertura. La naris externa era grande y estaba ubicada en una posición posterior, similar a los terópodos tetanuros . La órbita era grande, mientras que la fenestra temporal lateral no era tan grande como se esperaría de miembros más derivados (o "avanzados") de Ceratosauria. Exclusivamente de Limusaurus , el borde inferior interno del premaxilar , el hueso más frontal de la mandíbula superior, era convexo. El hueso nasal se distinguía por tener una "estantería" en su lado, era corto, ancho, menos de un tercio de la longitud del techo del cráneo , y el doble de largo que ancho. La parte inferior del lagrimal , el hueso que formaba el margen frontal de la abertura ocular, era única por estar fuertemente inclinada hacia adelante. El hueso yugal , que formaba el piso de la abertura ocular, era delgado y sus ramas (o ramificaciones) eran como varillas, lo que también es exclusivo de este género. ^{[2] [4]}

La mandíbula inferior de los ceratosaurios estaba perforada por una fenestra mandibular generalmente grande . En Limusaurus , era especialmente grande, representando el 40% de la longitud de toda la mandíbula inferior, una característica distintiva del género. El dentario (hueso que lleva los dientes en la parte delantera de la mandíbula inferior) era corto en comparación con el resto de la mandíbula inferior, como en otros ceratosaurios. El extremo delantero del dentario estaba girado hacia abajo y tenía un margen interno convexo, similar al relacionado Masiakasaurus . El hueso angular de la mandíbula inferior estaba posicionado significativamente hacia adelante en relación con el extremo posterior de la mandíbula, similar a otros ceratosaurios. Los juveniles tenían nueve dientes en cada lado de la mandíbula superior y doce en cada lado de la inferior; se perdieron gradualmente a medida que crecían, desapareciendo en la edad adulta. ^{[2] [4]}

Las cervicales (vértebras del cuello) de Limusaurus eran alargadas como en el Elaphrosaurus , estrechamente relacionado con él , y el cuello en sí era largo. El axis (segunda vértebra del cuello) carecía del pleurocele (excavación) en su extremo frontal y de los forámenes (aberturas) en su arco neural que se ven en los ceratosaurios derivados. Como en otros noasáuridos , las espinas neurales de las cervicales estaban posicionadas más hacia el extremo frontal de sus vértebras que en el caso de otros terópodos. ^[2]

Distintivamente, la escápula (omóplato) tenía una cresta prominente en su borde frontal. También tenía un proceso acromion comparativamente alto . El esternón estaba fusionado en una sola placa grande y continua, otra característica que evolucionó independientemente en los celurosaurios (evolución convergente). Limusaurus también tenía una fúrcula , o hueso de la suerte, que anteriormente era desconocido entre los ceratosaurios. La cabeza del húmero (hueso del brazo superior) estaba abultada, y la cresta deltopectoral , un reborde óseo dirigido hacia adelante del húmero que servía para la inserción muscular, era larga y angulada; estas características eran típicas de los ceratosaurios. En el antebrazo, el radio era más largo que el cúbito , y el proceso olécranon , una extensión ósea en el extremo superior del cúbito que servía para la inserción muscular, estaba ausente en Limusaurus . Ambas características se consideran características distintivas del género. Al igual que en otros ceratosaurios, no había huesos osificados en la muñeca . ^[2]

Como es típico en los ceratosaurios, los brazos y las manos de Limusaurus estaban considerablemente reducidos, incluso más que en Ceratosaurus . Limusaurus tenía tres dedos (los tres del medio), en comparación con los cinco dedos de sus parientes más basales; era único en el sentido de que el primer dedo faltaba por completo, y el primer metacarpiano era más corto que los otros metacarpianos. El segundo metacarpiano era más robusto que los otros metacarpianos, lo que es otra característica distintiva del género. El segundo dedo tenía tres falanges (huesos de los dedos). El tercer dedo también solo tenía tres falanges, a diferencia de las cuatro de otros terópodos primitivos. Aunque el cuarto dedo no está conservado, la punta del cuarto metacarpiano indica la presencia de una articulación y, por lo tanto, la presencia de una falange; es probable que esta fuera la única falange del cuarto dedo. ^{[2] [8] [9]} Los unguales (huesos de las garras) de los dedos eran cortos, robustos y expandidos en su base. ^[10] Tenían dos ranuras en sus lados, una característica también encontrada en Masiakasaurus . ^[2]

Entre los huesos pélvicos , el ilion era pequeño e inclinado hacia la línea media del cuerpo, como era el caso en Elaphrosaurus . Como en otros ceratosaurios, el extremo inferior ("bota") del pubis era grande y expandido. Único en el género, apuntaba hacia atrás en forma de gancho y tenía una cresta a cada lado. Las patas alargadas de Limusaurus tenían proporciones que se adaptaban bien a la carrera, con sus segmentos inferiores mucho más largos que el fémur: el tibiotarso , la fusión de la tibia (hueso de la espinilla) y los huesos del tarso , era 1,2 veces la longitud del fémur, y el pie era 1,3 veces la longitud del fémur. Las piernas eran 1,8 veces la longitud del torso. La mitad superior del fémur era triangular en sección transversal, una característica compartida con Masiakasaurus . Los metatarsianos de los tres dedos que soportaban el peso estaban dispuestos en un arco, con el cuarto metatarsiano recto y adherido firmemente al tercero en toda su longitud; estas características son exclusivas de Limusaurus . El hallux (el primer dedo o espolón) estaba reducido, siendo solo el 17% de la longitud del tercer metatarsiano, otra característica única. Como en otros ceratosaurios, los unguales del pie tenían dos surcos en sus lados. ^[2]

Limusaurus fue clasificado como un miembro basal de Ceratosauria por Xu y colegas en 2009 (quienes también consideraron al estrechamente relacionado Elaphrosaurus como tal). Tenía varias características del cráneo en común con los terópodos basales como otros ceratosaurias y coelophysoideos , pero también compartía una serie de rasgos, incluido el pico y el esternón fusionado, de manera convergente con los celurosaurios posteriores. ^[2] Un estudio de 2012 realizado por los paleontólogos Diego Pol y Oliver Rauhut también encontró que Limusaurus y Elaphrosaurus eran ceratosaurianos basales en su análisis filogenético , ^[11] mientras que un estudio de 2010 realizado por el paleontólogo Martin Ezcurra y colegas los colocó en el grupo más derivado Abelisauroidea dentro de Ceratosauria. ^[12]

Un estudio de 2016 realizado por los paleontólogos Oliver Rauhut y Matthew Carrano encontró que Limusaurus era más derivado, agrupándose junto con Elaphrosaurus dentro de la familia de abelisauroideos Noasauridae. Junto con un taxón aún sin nombre representado por el espécimen CCG 20011, y no incluido en otros análisis, los dos taxones formaron el clado Elaphrosaurinae ; Elaphrosaurus y CCG 20011 estaban más cerca entre sí que con Limusaurus dentro de este grupo. Laevisuchus y Deltadromeus se colocaron basalmente al grupo de Noasaurinae y Elaphrosaurinae dentro de Noasauridae. Al único espécimen conocido de Elaphrosaurus le faltan el cráneo y las manos, entre otros elementos, y sus afinidades no estuvieron claras durante mucho tiempo (a menudo se lo consideró un ornitomimosaurio desde 1928 hasta bien entrada la década de 1990) hasta que se encontró el más completo Limusaurus . El descubrimiento de Limusaurus permitió la extrapolación de la longitud completa de Elaphrosaurus , 6,0–6,3 m (19,7–20,7 pies). ^{[13] [14]} Wang y colegas, en 2017, también encontraron que Limusaurus y Elaphrosaurus se agrupaban en el clado Elaphrosaurinae, dentro de la familia Noasauridae. Las variantes de su análisis también recuperaron a Spinostropheus como un posible elaphrosaurino adicional. Noasauridae se colocó en una posición fuera de Neoceratosauria , el grupo que contiene a Ceratosaurus y Abelisauridae . ^[15] El paleontólogo italiano Cristiano Dal Sasso y colegas, en 2018, encontraron que Limusaurus estaba estrechamente relacionado con Spinostropheus , mientras que Elaphrosaurus ocupa una posición más basal. ^[16] Un estudio de 2019 realizado por el paleontólogo Max Langer y sus colegas, que se basó en el mismo conjunto de datos utilizado por el estudio de 2016, también agrupó a Limusaurus junto con Elaphrosaurus y CCG 20011. ^[17] El paleontólogo argentino Mattia Baiano y sus colegas, en 2020, encontraron que Limusaurus formaba un clado con Elaphrosaurus así como con el nuevo género Huinculsaurus . ^[18]

Para probar la influencia de los cambios anatómicos extremos con el crecimiento en Limusaurus , Wang y colegas, en su estudio de 2017, realizaron análisis separados que se basaron solo en la anatomía adulta o en la anatomía adulta y juvenil. En otro análisis, cada individuo de Limusaurus fue tratado como una unidad independiente. Todos los especímenes juveniles de Limusaurus se agruparon con exclusión de los especímenes adultos, lo que muestra que su anatomía cambió significativamente a través del crecimiento. La inclusión o exclusión de características juveniles tuvo poco efecto en la ubicación de Limusaurus en el árbol filogenético. ^[15]

El cladograma a continuación muestra la posición de Limusaurus dentro de Noasauridae según Baiano y colegas, 2020: ^[18]

Además de ser el primer ceratosaurio conocido en Asia, Limusaurus es también uno de los primeros miembros conocidos del grupo, ya que vivió durante la etapa oxfordiana del período Jurásico (hace aproximadamente entre 161 y 157 millones de años). Según Xu y sus colegas, su descubrimiento muestra que la fauna de dinosaurios asiática era menos endémica durante el período Jurásico medio y tardío de lo que se creía anteriormente, y sugiere una posible conexión terrestre entre Asia y otros continentes durante ese período. ^[2] El biólogo Josef Stiegler y sus colegas afirmaron en un resumen de una conferencia de 2014 que Limusaurus es el terópodo desdentado más antiguo conocido, así como el único terópodo no ave conocido que tuvo una fuerte reducción bilateral de sus dígitos (ya que los dedos externos se redujeron de tamaño). ^[19]

Los terópodos más basales tenían cinco dedos en la mano. A lo largo del linaje que condujo a las aves, el número de dedos en la mano disminuyó; para la aparición del grupo Tetanurae , que incluye a las aves, dos dedos habían desaparecido de la mano, quedando tres. Tradicionalmente, se ha planteado la hipótesis de que los dedos perdidos fueron los dos dedos más externos, es decir, los dedos IV y V, en un proceso conocido como reducción lateral de los dedos (LDR). Según este escenario, los tres dedos retenidos por los tetanuros eran, por tanto, homólogos (correspondientes evolutivamente) con los dedos I, II y III de los terópodos basales, lo que tendría implicaciones para la evolución de las aves . ^{[2] [20]}

Sin embargo, la hipótesis de la LDR está en contradicción con algunos estudios embriológicos en aves que muestran que, a partir de cinco sitios de desarrollo, los dígitos que se desarrollan son los tres dedos medios (II, III, IV). Esta inconsistencia ha sido un tema de debate durante casi 200 años, ^[21] y ha sido utilizada por el paleornitólogo Alan Feduccia para apoyar la hipótesis de que las aves descienden no de los terópodos sino de algún otro grupo de arcosaurios que habían perdido el primero y el quinto dígito. ^[22] La visión predominante sobre los orígenes de las aves entre los paleontólogos es que las aves son dinosaurios terópodos. ^{[23] Para explicar la discrepancia entre los datos morfológicos y embriológicos en el contexto de los orígenes de las aves, los paleontólogos} Tony Thulborn y Tim Hamley desarrollaron un escenario alternativo a la LDR en 1982. En este escenario, los dígitos I y V de los terópodos se redujeron en el proceso de reducción bilateral de dígitos (BDR), y los dígitos restantes se desarrollaron para parecerse a los antiguos dígitos I-III. ^{[2] [24] En 2009, Xu y sus colegas consideraron inicialmente} a Limusaurus como evidencia de la hipótesis de la BDR debido a que este (y otros ceratosaurianos) tenían un primer dígito reducido, y estos investigadores plantearon la hipótesis de que se produjo un patrón similar de reducción entre los tetanuros (el grupo hermano de los ceratosaurianos). ^{[2] [25]}

Se han propuesto otras hipótesis para mejorar y reconciliar las hipótesis LDR y BDR. Una hipótesis predominantemente favorecida, desarrollada por primera vez por el biólogo evolutivo Günter P. Wagner y el paleontólogo Jacques Gauthier en 1999, ^[26] implica un "desplazamiento del marco de lectura" de los dígitos; el primer dígito no crece en el primer sitio de desarrollo debido a que no recibe las señales necesarias, lo que tiene el efecto de desplazar los dígitos I-III a las posiciones II-IV. Por lo tanto, aunque se conservan los dígitos I-III del terópodo ancestral, no crecen en la misma ubicación. ^{[9] [20] [27] [28] [29] [30]} Una versión de la hipótesis del cambio de marco modificada para incorporar tanto elementos de BDR como evidencia fósil de Limusaurus y otros terópodos, la hipótesis del "pulgar hacia abajo" del biólogo Daniel Čapek y colegas de 2014, sugiere que este cambio de marco tuvo lugar después de la reducción tanto del primer como del cuarto dígito en el linaje de los terópodos. ^[31] La principal hipótesis alternativa, apoyada por Xu y colegas, conocida como la "hipótesis del cambio lateral", considera un cambio de marco parcial y escalonado en el que, de una mano de cuatro dedos con los dígitos I y IV reducidos, I desaparece por completo mientras que IV se desarrolla en un dedo completamente desarrollado, con II-IV tomando las morfologías del antiguo I-III. ^{[2] [20] [32]}

En una respuesta de 2009 a la descripción de Xu y sus colegas de Limusaurus , el biólogo Alexander Vargas, Wagner y Gauthier afirmaron en 2009 que es plausible que los ceratosaurios experimentaran BDR independientemente de los tetanuros y, por lo tanto, no tuvieran relación con el problema de la homología de los dígitos aviares. ^[30] Xu y sus colegas respondieron en 2011 que todavía encontraban un cambio gradual más plausible que un cambio de marco oculto. ^[32] Como lo demuestra un análisis teratológico del biólogo Geoffrey Guinard en 2016, la abreviatura ( mesomelia ) y la pérdida de dígitos (hipofalangia) en la extremidad anterior de Limusaurus es probablemente el resultado de una anomalía del desarrollo que apareció exclusivamente y persistió a lo largo del linaje evolutivo de los ceratosaurios, y no está relacionada con el patrón de reducción digital y cambio de marco que ocurrió en los tetanuros. ^[9] Carrano y el paleontólogo Jonah Choiniere sugirieron en 2016 que esto está respaldado por las manos de los ceratosaurios Ceratosaurus , Berberosaurus y Eoabelisaurus que tienen huesos metacarpianos plesiomórficos (es decir, más similares a la condición ancestral de los terópodos que a los abelisaurios derivados) comparables a los del terópodo más basal Dilophosaurus . ^[33] Xu y la bióloga Susan Mackem afirmaron en 2013 que las vías de desarrollo divergentes de los ceratosaurios y los tetanuros están asociadas con una diferencia en la función de las extremidades anteriores; los tetanuros utilizaban sus manos para agarrar presas, mientras que las manos de los ceratosaurios casi con certeza no desempeñaron ningún papel en la depredación. ^[20] Un análisis de estados ancestrales (estimación de la anatomía original de un grupo) realizado por Dal Sasso y colegas en 2018 también encontró que la reducción de dígitos observada en Limusaurus ocurrió independientemente de la de los tetanuros. Según este análisis, se produjo un desplazamiento del eje de la posición del dígito IV a la III en la base de Tetanurae después de la pérdida del cuarto dedo. ^[16]

Los ejemplares de Limusaurus muestran 78 cambios anatómicos diferentes que se produjeron a medida que los animales crecían. En particular, sus cabezas se volvieron proporcionalmente más planas, los huesos de la mano media se alargaron y el "gancho" de su pubis se hizo más largo. El eje del hueso cuadrado del cráneo también se enderezó en los adultos y las puntas de sus mandíbulas inferiores se volvieron más hacia abajo. ^[4]

El cambio más obvio que ocurrió durante el crecimiento de Limusaurus fue la pérdida completa de dientes de juveniles a adultos. Los juveniles comenzaron con un diente en cada premaxilar, ocho en cada maxilar y al menos doce en cada mitad de la mandíbula inferior (al menos 42 dientes en total). En la siguiente etapa, el primer, sexto y octavo diente en cada maxilar, así como el sexto en cada mitad de la mandíbula inferior se habían perdido, aunque los alvéolos todavía estaban presentes, y había un pequeño diente de reemplazo en el alvéolo del sexto diente inferior (dejando al menos 34 dientes en total). Durante esta etapa, el uso de dientes y el reemplazo normal de dientes probablemente cesaron o se redujeron, ya que ninguno de los dientes aún erupcionados presenta marcas de desgaste o reabsorción . A medida que los especímenes crecieron, la transformación se volvió más radical. En los especímenes subadultos y adultos mayores de un año, faltaban todos los dientes. La tomografía computarizada muestra que solo quedaban cinco alvéolos dentales vacíos en el maxilar adulto; Todos los alvéolos de la mandíbula inferior se fusionaron en un único canal hueco, y el resto de los alvéolos dentales fueron obliterados. ^[4]

La pérdida de dientes con la edad en Limusaurus es el caso más extremo de cambio de morfología dental con la edad registrado entre los dinosaurios. Limusaurus es uno de los pocos vertebrados con mandíbula conocidos donde los dientes se pierden completamente durante el crecimiento. Los otros ejemplos conocidos son el salmonete de color rojo y el salmonete de color rojo rayado , varios bagres acorazados y el ornitorrinco . Mientras tanto, su complicado patrón de pérdida de dientes, tanto de la parte delantera como de la trasera, es más similar al del avialan Jeholornis . ^{[15] [34]} La interrupción temprana en el reemplazo de dientes posiblemente resultó de la regresión de los brotes dentarios de reemplazo durante el primer año, como en el camaleón velado . ^{[15] [35]} La sustitución de dientes por un pico a través del crecimiento de Limusaurus sugiere que los picos en otros linajes de terópodos, y de hecho los animales con pico en general, pueden haber evolucionado heterocrónicamente , es decir, con picos que aparecen primero en adultos y luego aparecen gradualmente en juveniles a medida que estos linajes evolucionaron. Esto está de acuerdo con la presencia de vías de señalización genética (procesos moleculares) que controlan la formación de dientes en las aves. ^{[4] [15] [36]}

Wang y sus colegas analizaron los anillos de crecimiento (visibles en secciones transversales de huesos y análogos a los anillos de crecimiento de los árboles ) de las tibias de las diversas etapas de desarrollo de Limusaurus en 2017, y descubrieron que el animal era esqueléticamente maduro a los seis años de edad. El tejido óseo estaba compuesto principalmente de hueso fibrolamelar (donde las fibras internas están desorganizadas ^[37] ), lo que indica que Limusaurus creció rápidamente; ^[4] por el contrario, los noasaurinos Masiakasaurus y Vespersaurus tenían hueso con fibras paralelas, lo que indica un crecimiento más lento, posiblemente debido a los entornos más secos y pobres en recursos en los que habrían vivido. ^[38] En los especímenes más viejos, los anillos de crecimiento más externos están muy juntos (formando lo que se conoce como el sistema fundamental externo), lo que indica que el crecimiento rápido había cesado en estos individuos. ^[4]

Las características anatómicas de Limusaurus, como la cabeza pequeña con mandíbulas sin dientes y el cuello largo, fueron interpretadas como indicadores de una dieta herbívora por Xu y colegas en 2009. ^[2] La paleontóloga Lindsay E. Zanno y colegas encontraron en 2011 que los especímenes adultos de Limusaurus muestran rasgos morfológicos asociados con la herbivoría que se comparten con otros grupos de terópodos herbívoros, incluidos Ornithomimosauria , Therizinosauria , Oviraptorosauria y Alvarezsauroidea , junto con el troodóntido Jinfengopteryx . ^[39] Wang y colegas señalaron que los especímenes adultos en particular se caracterizan por la presencia de gastrolitos (cálculos ingeridos retenidos en el estómago), y los adultos mayores tienen gastrolitos que son más grandes y más numerosos que los de los adultos más jóvenes. El tamaño y la cantidad de estos gastrolitos son comparables a los de las aves en adultos jóvenes y a los de los ornitomimosaurios y oviraptorosaurios en adultos mayores. Todos estos grupos de terópodos utilizaban gastrolitos para procesar materia vegetal, lo que sugiere que Limusaurus hacía lo mismo; el aumento del número de gastrolitos en los adultos mayores puede ser indicativo de la capacidad del intestino para procesar materia vegetal de manera más fina a medida que envejecían. Un análisis isotópico de los especímenes disponibles de Limusaurus también mostró que los adultos coinciden constantemente con las firmas isotópicas de otros dinosaurios herbívoros. En el mismo análisis, se encontró que los juveniles y subadultos variaban mucho en sus firmas isotópicas; esto indica que los juveniles probablemente eran omnívoros (se alimentaban tanto de animales como de plantas), pero cambiaron a una herbivoría estricta a medida que envejecían. Esto es comparable al cambio de dieta experimentado por los salmonetes y los bagres acorazados antes mencionados. ^[4]

El paleontólogo David A. Eberth y sus colegas sugirieron en 2010 que la gran cantidad de especímenes de Limusaurus en los pozos de lodo de la Formación Shishugou indica que eran abundantes entre los pequeños animales vertebrados de la zona o que los individuos atrapados habían sido atraídos hasta allí. Consideraron improbable que los animales quedaran atrapados por cualquier otra razón que no fuera el tamaño, y señalaron que era difícil explicar por qué los herbívoros como Limusaurus se sentirían atraídos por sitios donde otros animales estaban atrapados, por lo que consideraron que lo más probable es que la mayor cantidad de fósiles de Limusaurus se debiera a su abundancia. Estos autores también sugirieron que la abundancia de Limusaurus inferida para la zona y la evidencia de enterramientos sucesivos y rápidos de cada individuo hicieron posible que Limusaurus fuera gregario, viviendo en grupos. Hay alguna evidencia de gregarismo en muchos terópodos pequeños y de que puede haber habido comportamientos sociales relacionados con la edad, pero sigue sin saberse si los lechos óseos que contienen especímenes de Limusaurus preservan evidencia de sociabilidad y segregación relacionadas con la edad. ^[1] El paleontólogo Rafael Delcourt coincidió en 2018 en que, dado que tanto Limusaurus como Masiakasaurus se han encontrado en conjuntos de múltiples especímenes cada uno, esto sugiere que estos pequeños ceratosaurios vivían en grupos. ^[40]

Todos los fósiles conocidos de Limusaurus fueron recuperados de la Formación Shishugou, una sucesión de rocas sedimentarias que se depositaron en el margen noreste de la cuenca del antepaís de Junggar y tiene un espesor de aproximadamente 350 a 400 m (1150 a 1310 pies). La formación data del Jurásico Superior , hace alrededor de 161 a 157 millones de años. Limusaurus se encuentra en la parte superior de la formación, que representa una variedad de entornos, incluidos abanicos aluviales y llanuras aluviales , arroyos , humedales y lagos poco profundos . Durante la época en que vivió Limusaurus , el entorno habría sido relativamente cálido y seco, a juzgar por la abundancia de depósitos ricos en carbón y carbono. ^{[1] [2] [41]} El clima probablemente era altamente estacional debido a las influencias monzónicas , con veranos cálidos y húmedos e inviernos secos. ^[42] El clima permitió el crecimiento de un entorno ricamente boscoso; El bosque habría estado dominado por árboles de Araucaria , con el sotobosque ocupado por helechos Coniopteris , Anglopteris y Osmunda , colas de caballo Equisetites y arbustos Elatocladus . ^[43]

El entorno de la Formación Shishugou albergaba un conjunto diverso de animales. Se conocen más de 35 especies de vertebrados a partir de fósiles, incluidas al menos 14 especies de dinosaurios. ^[1] Los contemporáneos de Limusaurus en la localidad de Wucaiwan incluyen los terópodos Haplocheirus , Zuolong , Guanlong , Aorun y Shishugounykus ; el saurópodo Mamenchisaurus ; los ornitisquios Gongbusaurus , Yinlong y Hualianceratops ; el cinodonte Yuanotherium ; el mamífero Acuodulodon ; el crocodiliforme Nominosuchus y otro crocodiliforme sin nombre encontrado con el espécimen holotipo de Limusaurus ; y las tortugas Xinjiangchelys y Annemys . ^{[44] [45]} Los dinosaurios terópodos pequeños son generalmente raros en el registro fósil. Según Eberth y sus colegas, la alta incidencia de Limusaurus indica que la abundancia de pequeños terópodos en otros lugares está subestimada, ya que estos animales generalmente tienen menos probabilidades de fosilizarse. ^[1]

El material fósil conocido de Limusaurus consiste en grandes conjuntos de individuos atrapados en pozos de barro, a los que también se hizo referencia como "pozos de muerte de dinosaurios" en el artículo de 2010 de Eberth y colegas que examinó la tafonomía de los especímenes dentro de ellos (cambios que ocurrieron durante su descomposición y fosilización), así como en los informes de los medios. ^{[1] [5] [46]} Dos de los pozos de barro que contienen especímenes de Limusaurus se encontraron en el mismo nivel estratigráfico , mientras que un tercero estaba unos 6,5 m (21 pies) más alto en la columna estratigráfica . ^[4] Los pozos de barro tienen alrededor de 2 m (6 pies 7 pulgadas) de ancho y varían en profundidad de 1 a 2 m (3 pies 3 pulgadas a 6 pies 7 pulgadas). Los pozos de barro se encuentran dentro de capas de roca distintivas que se pueden seguir durante cientos de metros a kilómetros. Estas capas, aunque no los pozos en sí, comprenden sucesiones laminadas de color pálido de lutita de 0,5 a 2 m (1 pie 8 pulgadas a 6 pies 7 pulgadas) de espesor. Las lutitas probablemente se acumularon en agua estancada o en un sustrato saturado de agua; los rastros de raíces en la parte superior de las capas indican un entorno similar a un pantano . Una de las capas está cubierta por una capa de lutita similar a una costra que indica la formación de suelo y la exposición al aire. Los minerales volcánicos encontrados dentro de las capas de lutita indican eventos volcánicos durante la deposición. Los pozos de lodo en sí muestran una arcilla arenosa a limosa de color tostado con abundantes fragmentos de plantas y rastros de raíces. En sus márgenes, las láminas de la lutita circundante están deformadas o truncadas, lo que sugiere que la lutita era parcialmente fluida, plástica y quebradiza en el momento en que se depositaron los esqueletos. Se encontraron fragmentos de la corteza que cubre una de las capas de lutita dentro de los pozos, lo que indica que la corteza colapsó hacia abajo en los pozos. ^[1]

Las estructuras de deformación y el tamaño consistente de los hoyos sugieren que representan las huellas de saurópodos gigantes como Mamenchisaurus sinocanadorum , que también se encontró en la Formación Shishugou y habría tenido una masa de más de 20 t (22 toneladas cortas) y una longitud de extremidades de más de 3 m (9,8 pies). Se pueden descartar otras posibles explicaciones, incluidos los volcanes de arena o los sumideros , porque faltan características sedimentológicas características. La posibilidad de que los dinosaurios encapsulados pudieran haber creado los pozos ellos mismos también se puede descartar dado su pequeño tamaño; el dinosaurio más grande encontrado en los pozos, Guanlong , habría medido solo 66 cm (26 pulgadas) de altura. Al crear los pozos, las pisadas de los saurópodos podrían haber provocado la licuefacción del suelo , lo que provocó que animales más pequeños como Limusaurus se quedaran atascados. A diferencia de otros casos de lodazales en dinosaurios, en los que individuos mucho más grandes probablemente se quedaron atrapados en un sedimento altamente viscoso y se conservaron en sus posiciones originales de muerte, los pozos de lodo que contenían a Limusaurus eran de un lodo más líquido en el que flotaban los cadáveres antes de asentarse en el fondo. El tamaño de estos conjuntos puede atribuirse a la tendencia de los animales más pequeños a quedar atrapados en el lodo. ^[1]

Limusaurus es el dinosaurio más abundante encontrado en los pozos de barro. Uno de los tres pozos, TBB2001, contenía cinco individuos de Limusaurus mientras que otras especies están ausentes. TBB2002, por otro lado, contenía cinco esqueletos de dinosaurios terópodos incluyendo dos Limusaurus , dos Guanlong y un individuo de una especie aún no descrita. El tercer pozo, TBB2005, contenía doce individuos de Limusaurus , incluyendo el holotipo, pero también la cola de un pequeño dinosaurio ornitisquio así como dos crocodiliformes , dos mamíferos, una tortuga y tres cinodontes tritilodóntidos . ^{[1] [4]} La integridad de los esqueletos es variable; al menos la mitad de los esqueletos de terópodos están completos, con partes faltantes debido a la erosión reciente. Las partes traseras de los esqueletos tienden a ser más comunes que las partes delanteras. La mayoría de los individuos estaban incrustados acostados de lado, aunque algunos yacen sobre sus espaldas o partes inferiores. En los pozos TBB2001 y TBB2002 los esqueletos se encuentran uno encima del otro. Los huesos pertenecientes al mismo individuo a menudo se encuentran unos sobre otros en contacto directo, mientras que no hay contacto directo entre los huesos de individuos separados. Esto indica que el sedimento se depositó dentro de los pozos de barro entre los eventos de enterramiento. Estas observaciones llevaron a Eberth y sus colegas a concluir que los esqueletos deben haberse acumulado dentro de los pozos de barro durante un período de tiempo prolongado en lugar de durante un evento de muerte de corta duración. ^[1]

La integridad y articulación (conexión) de los esqueletos sugiere un entierro rápido, aunque la presencia de partes del cuerpo aisladas también sugiere que algunos cadáveres estuvieron expuestos al aire durante días o meses. Faltan pruebas de carroñeo , como huesos aislados, marcas de dientes en los huesos o dientes caídos de terópodos. Sin embargo, es posible que los carroñeros se llevaran partes enteras del cuerpo, ya que podría no haber sido posible alimentarse en los pozos. Eberth y sus colegas especularon que los dos especímenes de Guanlong preservados en la parte superior del pozo TBB2002 podrían haber estado carroñeando en los cadáveres empantanados antes de quedar atrapados ellos mismos. La orientación horizontal de los esqueletos dentro de los pozos sugiere que el barro era blando. El cuello y la cola de un espécimen están doblados hacia arriba, lo que sugiere que el cadáver fue empujado hacia el fondo del pozo al pisotear otro animal que quedó atrapado en un momento posterior. Los especímenes suelen mostrar las extremidades traseras flexionadas, lo que indica que los individuos murieron en una postura de descanso dentro de las fosas. Las poses de muerte típicas observadas en muchos otros esqueletos de dinosaurios, donde la cabeza y la cola se dibujan sobre el cuerpo, están ausentes. Eberth y sus colegas encontraron probable que el entierro de todos los individuos ocurriera en menos de un año, basándose en la estacionalidad del clima local y la similitud de los sedimentos de las tres fosas. ^[1]

• Cronología de la investigación sobre los ceratosaurios
• 2009 en paleontología