Simbiodinio
Género de dinoflagelados (algas)

Simbiodinio
Clasificación científica Editar esta clasificación
Dominio:Eucariota
Clado :Diaforéticos
Clado :RAE
Clado :Alveolado
Filo:Mizozoos
Superclase:Dinoflagelados
Clase:Dinofíceas
Orden:Suessiales
Familia:Simbiodiniaceas
Género:Simbiodinium
Freudenthal, 1962 [1]
Especies

Ver texto

Symbiodinium es un género de dinoflagelados que abarca el grupo más grande y prevalente de dinoflagelados endosimbióticos conocidos y tienenrelaciones fotosimbióticas con muchas especies. Estas microalgas unicelulares residen comúnmente en el endodermo de cnidarios tropicalescomo corales , anémonas de mar y medusas , donde los productos de su procesamiento fotosintético se intercambian en el huésped por moléculas inorgánicas. También son albergados por varias especies de demosponjas , platelmintos , moluscos como las almejas gigantes , foraminíferos ( sorítidos ) y algunos ciliados . Generalmente, estos dinoflagelados ingresan a la célula huésped a través de la fagocitosis , persisten como simbiontes intracelulares , se reproducen y se dispersan al medio ambiente. La excepción es en la mayoría de los moluscos, donde estos simbiontes son intercelulares (entre las células). Los cnidarios asociados con Symbiodinium se encuentran principalmente en ambientes marinos cálidos , oligotróficos (pobres en nutrientes),donde suelen ser los constituyentes dominantes de las comunidades bentónicas . Por lo tanto, estos dinoflagelados se encuentran entre los microbios eucariotas más abundantes que se encuentran en los ecosistemas de arrecifes de coral .

Los symbiodinium se denominan coloquialmente zooxantelas y se dice que los animales simbióticos con algas de este género son "zooxantelados". El término se utilizó de forma imprecisa para referirse a cualquier endosimbionte de color marrón dorado , incluidas las diatomeas y otros dinoflagelados. Se desaconseja el uso continuo del término en la literatura científica debido a la confusión que causa la generalización excesiva de relaciones simbióticas taxonómicamente diversas. [2]

En 2018, se revisó la sistemática de Symbiodiniaceae y los clados distintos se reasignaron en siete géneros. [3] Después de esta revisión, el nombre Symbiodinium es ahora sensu stricto un nombre de género solo para especies que anteriormente estaban clasificadas como Clado A. [3] Los otros clados se reclasificaron como géneros distintos (ver Sistemática molecular a continuación).

Imágenes confocales y de luz de células de Symbiodinium en hospicio (viviendo en una célula huésped) dentro de escifistomas de la medusa Cassiopea xamachana . Este animal requiere la infección de estas algas para completar su ciclo de vida . El cloroplasto fotografiado en 3D está altamente reticulado y distribuido alrededor de la periferia de la célula.

Simbiontes intracelulares

Symbiodinium alcanza altas densidades celulares a través de una prolífica división mitótica en los tejidos endodérmicos de muchos cnidarios tropicales y subtropicales poco profundos . Esta es una SEM de un mesenterio interno fracturado por congelación de un pólipo de coral de arrecife ( Porites porites ) que muestra la distribución y densidad de células simbiontes .

Muchas especies de Symbiodinium son conocidas principalmente por su papel como endosimbiontes mutualistas . En los hospedadores , por lo general se presentan en altas densidades, que van desde cientos de miles a millones por centímetro cuadrado. [4] El cultivo exitoso de células gimnodinoides nadadoras de coral condujo al descubrimiento de que las "zooxantelas" eran en realidad dinoflagelados. [5] [6] Cada célula de Symbiodinium es cocoide en hospito (vive en una célula hospedadora) y está rodeada por una membrana que se origina en el plasmalema de la célula hospedadora durante la fagocitosis . Esta membrana probablemente sufre alguna modificación en su contenido proteico , que funciona para limitar o prevenir la fusión fago-lisosoma . [7] [8] [9] Por lo tanto, la estructura de vacuola que contiene al simbionte se denomina simbionte . Una sola célula simbionte ocupa cada simbionte. No está claro cómo se expande esta membrana para acomodar una célula simbionte en división. En condiciones normales, las células simbiontes y las células huésped intercambian moléculas orgánicas e inorgánicas que permiten el crecimiento y la proliferación de ambos socios.

Servicios naturales y valor económico

Symbiodinium es uno de los simbiontes más estudiados. Sus relaciones mutualistas con los corales que forman arrecifes forman la base de un ecosistema altamente diverso y productivo . Los arrecifes de coral tienen beneficios económicos –valorados en cientos de miles de millones de dólares cada año– en forma de pesca ornamental , de subsistencia y comercial , turismo y recreación, protección costera contra tormentas, una fuente de compuestos bioactivos para el desarrollo farmacéutico y más. [10]

Blanqueamiento de corales

El estudio de la biología de Symbiodinium está impulsado en gran medida por el deseo de comprender el declive global de los arrecifes de coral. Un mecanismo principal para la degradación generalizada de los arrecifes ha sido el blanqueamiento de los corales inducido por estrés causado por una temperatura inusualmente alta del agua de mar . El blanqueamiento es la disociación del coral y el simbionte y/o la pérdida de clorofila dentro del alga, lo que resulta en una pérdida precipitada de la pigmentación del animal . Muchas asociaciones de Symbiodinium con cnidarios se ven afectadas por la elevación sostenida de las temperaturas de la superficie del mar, [11] pero también pueden ser resultado de la exposición a altos niveles de irradiancia (incluyendo UVR ), [12] [13] temperaturas extremadamente bajas, [14] baja salinidad [15] y otros factores. [16] El estado blanqueado está asociado con una disminución de la calcificación del huésped , [17] una mayor susceptibilidad a las enfermedades [18] y, si se prolonga, una mortalidad parcial o total. [19] La magnitud de la mortalidad por un único evento de blanqueamiento puede ser global en escala como lo fue en 2015. Se predice que estos episodios se volverán más comunes y severos a medida que las temperaturas en todo el mundo sigan aumentando. [20] La fisiología de una especie residente de Symbiodinium a menudo regula la susceptibilidad al blanqueamiento de un coral. [21] [22] Por lo tanto, una cantidad significativa de investigación se ha centrado en caracterizar la base fisiológica de la tolerancia térmica [23] [24] [25] [26] y en identificar la ecología y distribución de especies simbiontes tolerantes térmicamente. [27] [28] [29]

La simbiosis Symbodinium -coral podría proporcionar una mayor resistencia al estrés múltiple ( desecación , alta UVR ) al holobionte coralino a través de sus aminoácidos similares a micosporinas (MAA). La concentración de MAA aumenta con el estrés y las ROS en Symbodinium . [30] Estos MAA que absorben los rayos UV también pueden sustentar pigmentos que captan luz durante la fotosíntesis, ser una fuente de almacenamiento de nitrógeno y para la reproducción. Más de la mitad de los taxones de Symbodinium contienen MAA. [31] [32] [33]

Symbiodinium trenchi es una especie tolerante al estrés y es capaz de formar relaciones mutualistas con muchas especies de coral. Está presente en pequeñas cantidades en los corales a nivel mundial y es común en el mar de Andamán , donde el agua es aproximadamente 4 °C (7 °F) más cálida que en otras partes del océano Índico . [34] [ ¿ Fuente autopublicada? ] En el mar Caribe a finales de 2005, la temperatura del agua se elevó durante varios meses y se descubrió que S. trenchi , un simbionte que normalmente no abunda, se instaló en muchos corales en los que no se lo había observado anteriormente. Esos corales no se blanquearon. Dos años después, había sido reemplazado en gran medida como simbionte por la especie que normalmente se encuentra en el Caribe. [28]

Recientemente se descubrió que S. thermophilum constituye la mayor parte de la población de algas dentro de los corales del Golfo Pérsico . También está presente en el Golfo de Omán y el Mar Rojo , en una concentración mucho menor. El coral que albergaba a esta especie pudo tolerar las aguas de 35 °C (95 °F) del Golfo Pérsico, mucho más calientes que los 31 °C (88 °F) de los arrecifes de coral a nivel mundial. [35]

Sistemática molecular

Disparidad genética entre clados en el género heredado Symbiodinium sensu lato en comparación con otros dinoflagelados. El análisis de secuencias mitocondriales conservadas ( CO1 ) y ADNr ( SSU ) sugiere que se requirió una revisión taxonómica de este grupo. Véanse los clados A—F, Polarella , Scrippsiella , Pfiesteria , Peridinium , Lingulodinium , Alexandrium , Karlodinium , Karenia , Gymnodinium , Gyrodinium , Akashiwo y Prorocentrum .

La aparición de la comparación de secuencias de ADN inició un renacimiento en la ordenación y denominación de todos los organismos. La aplicación de esta metodología ayudó a acabar con la creencia sostenida durante mucho tiempo de que Symbiodinium (según la interpretación tradicional) comprendía un solo género, un proceso que comenzó en serio con las comparaciones morfológicas , fisiológicas y bioquímicas de los aislados cultivados . En la actualidad, los marcadores genéticos se utilizan exclusivamente para describir patrones ecológicos y deducir relaciones evolutivas entre miembros morfológicamente crípticos de este grupo. Lo más importante en la sistemática molecular de Symbiodinium es resolver unidades de diversidad ecológicamente relevantes (es decir, especies).

Disparidad filogenética entre “clados”

Los primeros datos de secuencias de genes ribosómicos indicaron que Symbiodinium tenía linajes cuya divergencia genética era similar a la observada en otros dinoflagelados de diferentes géneros , familias e incluso órdenes . [36] Esta gran disparidad filogenética entre los clados A, B, C, etc. fue confirmada por análisis de las secuencias del gen mitocondrial que codifica la subunidad I de la citocromo c oxidasa (CO1) entre Dinophyceae . [37] La ​​mayoría de estas agrupaciones de clados comprenden numerosos linajes genéticamente distintos y reproductivamente aislados (ver 'Diversidad de especies'), que exhiben diferentes distribuciones ecológicas y biogeográficas (ver 'Distribuciones geográficas y patrones de 'diversidad').

Recientemente (2018), estos clados distintos dentro de la familia Symbiodiniaceae han sido reasignados, aunque no exclusivamente, en siete géneros: Symbiodinium (entendido sensu stricto , es decir, clado A), Breviolum (clado B), Cladocopium (clado C), Durusdinium (clado D), Effrenium (clado E), Fugacium (clado F) y Gerakladium (clado G). [3]

Diversidad de especies

La investigación de la diversidad, ecología y evolución de Symbiodinium se ve reforzada por el análisis del ADN ribosómico y de copia única nuclear , plástido y mitocondrial . El uso de múltiples marcadores , junto con una clasificación filogenética jerárquica, proporciona la resolución genética necesaria para investigar la diversidad de especies, la biogeografía, la dispersión, la selección natural y las radiaciones adaptativas.

El reconocimiento de la diversidad de especies en este género siguió siendo problemático durante muchas décadas debido a los desafíos de identificar rasgos morfológicos y bioquímicos útiles para diagnosticar especies. [38] Actualmente, los datos filogenéticos, ecológicos y genéticos de poblaciones se pueden adquirir más rápidamente para resolver Symbiodinium en entidades separadas que sean consistentes con los conceptos de especies biológicas, evolutivas y ecológicas. [39] [40] La mayoría de las medidas de diversidad basadas en la genética se han estimado a partir del análisis de un marcador genético (p. ej. LSU , ITS2 o cp23S [41] ), pero en estudios recientes estos y otros marcadores se analizaron en combinación. La alta concordancia encontrada entre el ADN nuclear, mitocondrial y de cloroplasto sostiene que un esquema filogenético jerárquico, combinado con datos genéticos ecológicos y de poblaciones, puede reconocer y asignar nomenclatura de manera inequívoca a linajes reproductivamente aislados, es decir, especies. [3] [39] [40]

El análisis de marcadores filogenéticos adicionales muestra que algunos Symbiodinium que fueron identificados inicialmente por ligeras diferencias en las secuencias ITS pueden comprender miembros de la misma especie [40] mientras que, en otros casos, dos o más linajes genéticamente divergentes pueden poseer la misma secuencia ITS ancestral. [42] [43] Cuando se analiza en el contexto de los principales conceptos de especies, [44] la mayoría de los datos de secuencias ITS2 proporcionan un indicador razonable de la diversidad de especies. [39] [40] [45] Actualmente, los tipos ITS2 se cuentan por cientos, pero la mayoría de las comunidades de cnidarios simbióticos en todo el mundo aún requieren un muestreo exhaustivo. Además, parece haber una gran cantidad de especies únicas encontradas en asociación con conjuntos de especies igualmente diversas de foraminíferos sorítidos , [46] así como muchos otros Symbiodinium que son exclusivamente de vida libre y se encuentran en hábitats variados , a menudo bentónicos . [47] Dada la potencial diversidad de especies de estos Symbiodinium ecológicamente crípticos , es posible que nunca se pueda evaluar con precisión el número total de especies. [46]

Diversidad de clones y genética de poblaciones

Mediante el uso de marcadores microsatélites , los genotipos multilocus que identifican una sola línea clonal de Symbiodinium se pueden resolver a partir de muestras de tejido del huésped. Parece que la mayoría de las colonias individuales albergan un solo genotipo multilocus (es decir, clon). [48] [49] Un muestreo extenso dentro de las colonias confirma que muchas colonias albergan una población homogénea (clonal) de Symbiodinium . En algunas colonias se producen genotipos adicionales, pero rara vez se encuentran más de dos o tres. Cuando están presentes en la misma colonia, los clones múltiples a menudo exhiben zonas estrechas de superposición. [49] Las colonias adyacentes entre sí en un arrecife pueden albergar clones idénticos, pero en toda la población huésped la diversidad de clones de una especie particular de Symbiodinium es potencialmente grande y comprende genotipos recombinantes que son producto de la recombinación sexual . Un clon tiende a permanecer dominante en una colonia durante muchos meses y años, pero ocasionalmente puede ser desplazado o reemplazado. Los pocos estudios que examinan la dispersión de clones encuentran que la mayoría de los genotipos tienen distribuciones geográficas limitadas, pero que la dispersión y el flujo genético probablemente estén influenciados por la historia de vida del huésped y el modo de adquisición del simbionte (por ejemplo, horizontal vs. vertical ). [49] [48]

Diversidad de especies, ecología y biogeografía

Distribuciones geográficas y patrones de diversidad

Distribución global y estimación preliminar de la diversidad de especies comunes de Symbiodinium asociadas con cnidarios (excluidas las “especies” raras). Los datos de la región espaciadora transcrita internamente 2 ( ITS2 ) ( sensu LaJeunesse 2002) se utilizan aquí como un indicador de la diversidad de especies.

Los symbiodinium son quizás el mejor grupo para estudiar la fisiología y ecología de los microeucariotas por varias razones. En primer lugar, los marcadores genéticos poblacionales y filogenéticos disponibles permiten un examen detallado de su diversidad genética en amplias escalas espaciales y temporales. Además, se obtienen fácilmente grandes cantidades de células de Symbiodinium mediante la recolección de hospedadores que las albergan. Por último, su asociación con animales proporciona un eje adicional con el que comparar y contrastar distribuciones ecológicas. [ cita requerida ]

Los primeros métodos genéticos para evaluar la diversidad de Symbiodinium se basaban en marcadores moleculares de baja resolución que separaban el género en unos pocos linajes evolutivamente divergentes, denominados " clados ". Las caracterizaciones anteriores de la distribución geográfica y la dominancia se han centrado en el nivel de resolución genética de los clados, pero se necesitan evaluaciones más detalladas de la diversidad a nivel de especies. Si bien los miembros de un clado determinado pueden ser ubicuos, la diversidad de especies dentro de cada clado es potencialmente grande, y cada especie suele tener diferentes distribuciones ecológicas y geográficas relacionadas con su capacidad de dispersión, la biogeografía del hospedador y las condiciones ambientales externas. Una pequeña cantidad de especies se encuentran en entornos templados donde hay pocos animales simbióticos. Como resultado, estas asociaciones de alta latitud tienden a ser altamente específicas de especie. [ cita requerida ]

Las distribuciones de las especies de Symbiodinium que comprenden diferentes gremios ecológicos en un ecosistema de arrecife de coral . A. Los cnidarios hospedadores pueden expulsar millones de células simbióticas (viables y necróticas) por día al ambiente circundante ( a ). A su vez, estos animales pasan grandes volúmenes de agua a través de su sistema gastrovascular para la respiración y la eliminación de desechos celulares , un proceso que introduce numerosas partículas pequeñas, incluidos alimentos y varias otras especies de Symbiodinium (indicadas por diferencias en el color de las células) ( b ). B. El nicho ecológico , desde el punto de vista de los grupos funcionales, difiere entre las especies de Symbiodinium . Existen varios gremios ecológicos, incluidas abundantes especies específicas del hospedador y generalistas del hospedador ( 1 ), especies de bajo fondo y potencialmente oportunistas ( 2 ), y especies no simbióticas estrechamente asociadas con el bioma del coral ( 3 ) y/o que ocupan hábitats no relacionados ( 4 ).

Diversidad de especies asignadas a diferentes gremios ecológicos

La gran diversidad de Symbiodinium revelada por los análisis genéticos se distribuye de forma no aleatoria y parece comprender varios gremios con hábitos ecológicos distintos. De los muchos Symbiodinium caracterizados genéticamente, la mayoría son específicos del hospedador , mutualistas y dominan a su hospedador. [50] Otros pueden representar simbiontes compatibles que permanecen como poblaciones de fondo de baja abundancia debido a la inferioridad competitiva bajo las condiciones ambientales externas predominantes (por ejemplo, mucha luz vs. poca luz). [51] Algunos también pueden comprender especies oportunistas que pueden proliferar durante períodos de estrés fisiológico y desplazar al simbionte residente normal y permanecer abundantes en los tejidos del hospedador durante meses a años antes de ser reemplazados por el simbionte original. [28] [52] [53] También hay aquellos que infectan y establecen poblaciones rápidamente en juveniles hospedadores hasta ser reemplazados por simbiontes que normalmente se asocian con colonias de adultos hospedadores. [54] Finalmente, parece haber otro grupo de Symbiodinium que son incapaces de establecer endosimbiosis pero que existen en ambientes alrededor del animal o se asocian estrechamente con otros sustratos (es decir, superficies de macroalgas , superficie de sedimentos ) [47] [55] Se sabe que existen Symbiodinium de los grupos funcionales 2, 3 y 4 porque se cultivan fácilmente, sin embargo, las especies con estas historias de vida son difíciles de estudiar debido a su baja abundancia en el medio ambiente.

Poblaciones de vida libre y “no simbióticas”

Hay pocos ejemplos documentados de poblaciones de Symbiodinium de vida libre . [47] Dado que la mayoría de las larvas hospedadoras deben adquirir inicialmente sus simbiontes del medio ambiente, las células viables de Symbiodinium ocurren fuera del hospedador. La fase móvil es probablemente importante en el medio ambiente externo y facilita la rápida infección de las larvas hospedadoras. El uso de pólipos hospedadores aposimbióticos desplegados como "recipientes de captura" y la aplicación de técnicas moleculares ha permitido la detección de fuentes ambientales de Symbiodinium . [53] [56] Con estos métodos empleados, los investigadores pueden resolver la distribución de diferentes especies en varias superficies bentónicas [55] y densidades celulares suspendidas en la columna de agua . [57] Las identidades genéticas de las células cultivadas del medio ambiente a menudo son diferentes a las encontradas en los hospedadores. Es probable que estas no formen endosimbiosis y sean completamente de vida libre; son diferentes de las especies simbióticas "dispersas". [50] Aprender más sobre las "vidas privadas" de estas poblaciones ambientales y su función ecológica ampliará nuestro conocimiento sobre la diversidad, el éxito de la dispersión y la evolución entre los miembros dentro de este gran género.

Cultivo

Ciertas cepas y/o especies de Symbiodinium se cultivan más fácilmente y pueden persistir en medios artificiales o suplementados con agua de mar (por ejemplo, ASP–8A, F/2) [58] durante décadas. La comparación de aislamientos cultivados en condiciones idénticas muestra claras diferencias en morfología, tamaño, bioquímica, expresión genética, comportamiento natatorio, tasas de crecimiento, etc. [59] [60] [61] Este enfoque comparativo pionero inició un lento cambio de paradigma al reconocer que el género tradicional sensu lato comprendía más de un único género real.

El cultivo es un proceso selectivo y muchos aislamientos de Symbiodinium que crecen en medios artificiales no son típicos de las especies normalmente asociadas con un huésped en particular. De hecho, la mayoría de las especies específicas del huésped aún no se han cultivado. Las muestras para el análisis genético deben adquirirse de la colonia de origen para hacer coincidir el cultivo resultante con la identidad del simbionte dominante y ecológicamente relevante que originalmente albergaba el animal. [50] [62] [63]

Ciclo vital

Ciclo de vida de Symbiodinium

El ciclo de vida de Symbiodinium se describió por primera vez a partir de células que crecían en medios de cultivo. Para los aislados que están en crecimiento de fase logarítmica, las tasas de división ocurren cada 1 a 3 días, y las células de Symbiodinium alternan entre una morfología esférica o cocoide y una etapa de mastigote móvil flagelado más pequeño . Si bien se han publicado varios esquemas similares que describen cómo cada estado morfológico pasa a otro, la reconstrucción de la historia de vida más convincente se dedujo a partir de evidencia de microscopía óptica y electrónica y tinción nuclear . [64] Durante la propagación asexual (a veces denominada crecimiento mitótico o vegetativo ), las células experimentan un ciclo diario de cariocinesis ( división cromosómica /nuclear) en la oscuridad. Luego, la célula madre se divide ( citocinesis ) poco después de la exposición a la luz y libera dos células móviles. El inicio y la duración de la motilidad varían entre las especies. [64] Al acercarse o al final del fotoperíodo , los mastigotes dejan de nadar, liberan sus flagelos y experimentan una rápida metamorfosis hacia la forma cocoide. A medida que los cultivos alcanzan la fase de crecimiento estacionario, se observan cada vez menos células móviles, lo que indica tasas de división más lentas.

Ocasionalmente se observan grandes tétradas, particularmente cuando las células en fase de crecimiento estacionario se transfieren a medios frescos. Sin embargo, se desconoce si esta etapa es el producto de dos divisiones mitóticas consecutivas, o quizás un proceso que genera células móviles sexualmente competentes (es decir, gametos ), o es el resultado final de la meiosis (es decir, como tétradas meióticas ) después de la fusión de gametos . No hay evidencia citológica de recombinación sexual, y nunca se ha observado meiosis, pero la evidencia genética poblacional respalda la opinión de que Symbiodinium experimenta periódicamente eventos de recombinación sexual. Cómo, cuándo y dónde ocurre la fase sexual en su historia de vida sigue siendo desconocido. [42] [65] [66]

Morfología

Etapas de vida de los dinoflagelados del género Symbiodinium . ( A ) Micrografías electrónicas de un mastigote de Symbiodinium (célula móvil) con morfología gimnodinioide característica ( S. natans ) y ( B ) la célula cocoide en el hospito. Como células de vida libre, el mastigote permite la dispersión de corto alcance y puede exhibir quimiotaxis hacia fuentes de nitrógeno . Una vez dentro del huésped, estos simbiontes proliferan rápidamente y en muchos casos dominan el citoplasma de la célula huésped.
Características de escala fina y organelos encontrados entre las especies de Symbiodinium . ( A ) Primer plano de células divididas de una tétrada de un cultivo de S. corculorum que es genéticamente similar a S. pilosum (ambos son tipo/subclado A2). Este linaje particular es inusual entre los Symbiodinium descritos al poseer mucocistos y cloroplastos con disposiciones tilacoides paralelas y periféricas . Se ven flagelos en sección transversal en el espacio entre las células hijas. ( B ) Se observa una pared celular celulósica gruesa para muchos aislamientos cultivados. ( C ) TEM de una sección transversal a través de un lóbulo de cloroplasto en la periferia de la célula con tilacoides paralelos y periféricos agrupados en conjuntos de tres.
Imagen de microscopio electrónico de emisión (TEM) de una sección transversal de una célula en división (el doblete). La micrografía óptica insertada muestra un doblete en cultivo. Los flagelos están presentes en las células hijas del mastigote (puntas de flecha blancas) antes de emerger de la pared celular madre. n = núcleo ; acc = cuerpo de acumulación ; pyr = pirenoide . (Robert K. Trench et al . 1981)

La descripción morfológica del género Symbiodinium se basa originalmente en la especie tipo ( holotipo ) S. microadriaticum . [38] [67] Debido a que estos dinoflagelados poseen dos etapas principales en su historia de vida (ver arriba), a saber, las etapas mastigote (móvil) y cocoide (no móvil), se describe la morfología de ambas para proporcionar un diagnóstico completo del organismo.

Célula flagelada (mastigote)

La forma flagelada móvil es gimnodinioide y atecada ("desnuda"). [68] Las dimensiones relativas del episoma (porción celular sobre el surco) y el hiposoma (porción celular debajo del surco) difieren entre especies. [38] Los alvéolos son más visibles en la fase móvil pero carecen de estructuras celulósicas fibrosas que se encuentran en los dinoflagelados tecados ("blindados"). Entre los puntos de origen de los dos flagelos hay una estructura extensible de función desconocida llamada pedúnculo. En otros dinoflagelados, una estructura análoga se ha implicado en la alimentación heterotrófica y la recombinación sexual . En Symbiodinium , se ha sugerido que el pedúnculo puede estar involucrado en la unión del sustrato , lo que explica por qué ciertas células parecen girar en su lugar. [67] En comparación con otros géneros de Gymnodiniales , hay poco o ningún desplazamiento en el surco donde convergen los extremos del surco del cíngulo (o cigulum).

Los orgánulos internos del mastigote son esencialmente los mismos que los descritos en la célula cocoide (ver más abajo). La transición de la etapa de mastigote a la de cocoide en Symbiodinium ocurre rápidamente, pero se desconocen los detalles sobre los cambios celulares. Los mucocistos (un orgánulo eyectable [69] ) ubicados debajo del plasmalema se encuentran en S. pilosum y su función es desconocida, pero pueden estar involucrados en la alimentación heterotrófica.

Célula cocoide

La célula cocoide de Symbiodinium es esférica y su diámetro medio varía de 6 a 13 μm, dependiendo de la especie (Blank et al. 1989). Esta etapa se suele interpretar erróneamente como un dinoquiste ; por lo tanto, en la literatura publicada, el alga en hospite se suele denominar quiste vegetativo. [67] El término quiste suele referirse a una etapa latente, metabólicamente quiescente en la historia de vida de otros dinoflagelados, iniciada por varios factores, incluida la disponibilidad de nutrientes, la temperatura y la duración del día. [70] Estos quistes permiten una resistencia prolongada a condiciones ambientales desfavorables. En cambio, las células cocoides de Symbiodinium son metabólicamente activas, ya que realizan la fotosíntesis , experimentan mitosis y sintetizan activamente proteínas y ácidos nucleicos. Mientras que la mayoría de los dinoflagelados experimentan mitosis como mastigote, en Symbiodinium , la mitosis ocurre exclusivamente en la célula cocoide. [64]

Pared celular

La célula cocoide está rodeada por una pared celular celulósica , generalmente lisa , que contiene proteínas y glicoproteínas de gran peso molecular . [38] [71] Las paredes celulares se vuelven más gruesas en cultivo que en hospite . [7] La ​​membrana celular ( plasmalema ) se encuentra debajo de la pared celular, pero se sabe poco sobre su composición y función en términos de regulación del transporte transmembrana de metabolitos . Durante la cariocinesis y la citocinesis , la pared celular permanece intacta hasta que los mastigotes escapan de la célula madre. En cultivo, las paredes descartadas se acumulan en el fondo del recipiente de cultivo. No se sabe qué sucede con las paredes de las células divididas en hospite . [72] Una especie, S. pilosum , posee mechones de proyecciones similares a pelos de la pared celular; esta es la única característica superficial conocida que se utiliza para diagnosticar una especie en el género.

Cloroplasto

La mayoría de las especies descritas poseen un único cloroplasto periférico reticulado delimitado por tres membranas. El volumen de la célula ocupado por el cloroplasto varía entre especies. [38] Las láminas comprenden tres tilacoides estrechamente adpresos (apilados) , y están unidos por dos tallos al pirenoide [38] rodeados por una vaina de almidón . En tres de las especies descritas, los tilacoides están en disposiciones paralelas, pero en S. pilosum , también hay láminas periféricas. No hay membranas tilacoides que invadan el pirenoide, a diferencia de otros dinoflagelados simbióticos. [73] [74] Los componentes lipídicos de los tilacoides incluyen los galactolípidos como monogalactosil-diglicéridos (MGDG) [75] y digalactosil-diglicéridos (DGDG),; [76] el sulfolípido sulfoquinovosil-diglicérido (SQDG), [77] fosfatidil glicerol , [78] y fosfatidil colina . Asociados con estos hay varios ácidos grasos . [79] Los componentes del centro de reacción y recolección de luz en la membrana tilacoide incluyen un complejo de proteína peridinina-clorofila a soluble en agua (PCP o PerCP), [80] y un complejo de proteína peridinina-clorofila a-clorofila c 2 -peridinina unido a la membrana (acpPC), [81] junto con sistemas típicos de transporte de electrones fotosintéticos como el centro de reacción del fotosistema II y el complejo del centro de reacción clorofila-a-P700 del fotosistema I. [82] [83] También asociadas con los tilacoides están las xantofilas dinoxantina , diadinoxantina , diatoxantina y el caroteno , β-Caroteno . El pirenoide contiene la enzima codificada nuclear tipo II Ribulosa-1,5-bis-fosfato-carboxilasa-oxigenasa ( RuBisCO ), [ 84] que es responsable de la catálisis del dióxido de carbono inorgánico (CO 2 ) en compuestos orgánicos .

Todos los aislamientos cultivados (es decir, cepas ) son capaces de realizar ajustes fenotípicos en su capacidad para captar luz (es decir, fotoaclimatación), como por ejemplo alterando la cuota celular de Chl. a y peridinina , así como el tamaño y número de unidades fotosintéticas. [85] Sin embargo, la capacidad de aclimatarse es un reflejo de las diferencias genéticas entre especies que están adaptadas (evolucionadas) de manera diferente a un entorno fótico particular. [86] [87] Por ejemplo, S. pilosum se caracteriza por ser una especie muy adaptada a la luz, mientras que otras están poco adaptadas a la luz ( S. kawagutii ) o adaptadas a un rango mayor en campos de luz variables ( S. microadriaticum ).

Las estructuras de cloroplastos reticulados de ( A ) Cladocopium goreaui (anteriormente S. goreaui tipo C1), ( B ) Symbiodinium fitti (tipo A3) y ( C ) Effrenium voratum (anteriormente S. californium tipo E1) [3] obtenidas en 3-D mediante microscopía confocal de autofluorescencia de clorofila .

Núcleo

En general, el núcleo está ubicado centralmente y el nucléolo a menudo se asocia con la membrana nuclear interna . Los cromosomas , como en otros dinoflagelados, se ven como ADN "permanentemente superenrollado" en micrografías electrónicas de transmisión (MET). [88] Las especies descritas de Symbiodinium poseen números de cromosomas distintos (que van de 26 a 97 [38] ), que permanecen constantes a lo largo de todas las fases del ciclo nuclear. Sin embargo, durante la fase M , el volumen de cada cromosoma se reduce a la mitad, al igual que el volumen de cada uno de los dos núcleos resultantes. Por lo tanto, la relación entre el volumen cromosómico y el volumen nuclear permanece constante. Estas observaciones son consistentes con la interpretación de que las algas son haploides , una conclusión respaldada por datos genéticos moleculares. [89] Durante la fase S del ciclo nuclear, los cromosomas se desenrollan para facilitar la síntesis de ADN , y los volúmenes tanto de los cromosomas como del núcleo regresan a los observados en la fase G 2 2 . [88]

Otros orgánulos citoplasmáticos

Existen varios organelos adicionales en el citoplasma de Symbiodinium . El más obvio de ellos es la estructura denominada "cuerpo de acumulación". Se trata de una vesícula ( vacuola ) unida a una membrana con contenidos irreconocibles, pero que aparecen de color rojo o amarillo bajo el microscopio óptico. Puede servir para acumular restos celulares o actuar como una vacuola autofágica en la que se digieren organelos no funcionales y se reciclan sus componentes. Durante la mitosis, solo una célula hija parece adquirir esta estructura. Hay otras vacuolas que pueden contener inclusiones membranosas, [90] mientras que otras contienen material cristalino interpretado de diversas formas como cristales de oxalato o ácido úrico cristalino .

Especies

Symbiodinium kawagutii

Las siguientes especies están reconocidas por el Registro Mundial de Especies Marinas : [1]

  • Symbiodinium bermudense RKTrancha, 1993
  • Symbiodinium californium ATBanaszak, R. Iglesias-Prieto y R. K. Trench, 1993
  • Symbiodinium caribororum RKTrench, 1993
  • Symbiodinium corculorum RKTrench, 1993
  • Symbiodinium glynnii DCWham, G.Ning, TCLaJeunesse, 2017 [91]
  • Trinchera y espacio en blanco de Symbiodinium goreaui , 2000
  • Trinchera y espacio en blanco de Symbiodinium kawagutii , 2000
  • Symbiodinium meandrinae RKTrench, 1993
  • Symbiodinium microadriaticum Freudenthal, 1962
  • Symbiodinium minutum TCLaJeunesse, JE Parkinson y JDReimer, 2012
  • Trinchera y espacio en blanco de Symbiodinium pilosum , 2000
  • Symbiodinium psygmophilum LaJeunesse, TC, Parkinson, JE y Reimer, JD, 2012
  • Symbiodinium pulchrorum RKTrench, 1993
  • Symbiodinium thermophilum , nueva especie [92]

Referencias

  1. ^ ab Guiry, Michael D. (2014). "Symbiodinium Freudenthal, 1962". WoRMS . Registro Mundial de Especies Marinas . Consultado el 29 de enero de 2015 .
  2. ^ Blank, Rudolf J.; Trench, Robert K. (mayo de 1986). "Nomenclatura de dinoflagelados endosimbióticos". Taxon . 35 (2): 286–94. doi :10.2307/1221270. JSTOR  1221270.
  3. ^ abcde LaJeunesse, Todd C.; Parkinson, John E.; Gabrielson, Paul W.; Jeong, Hae Jin; Reimer, James D.; Voolstra, Christian R.; Santos, Scott R. (2018). "La revisión sistemática de Symbiodiniaceae destaca la antigüedad y diversidad de los endosimbiontes de coral". Current Biology . 28 (16): P2570–2580. doi : 10.1016/j.cub.2018.07.008 . hdl : 10754/630499 . PMID  30100341.
  4. ^ Stimson, J.; Sakai, K.; Sembali, H. (diciembre de 2002). "Comparación interespecífica de la relación simbiótica en corales con tasas altas y bajas de mortalidad inducida por blanqueamiento". Arrecifes de coral . 21 (4): 409–21. doi :10.1007/s00338-002-0264-3. S2CID  43084578.
  5. ^ Kawaguti, Siro (1944). "Sobre la fisiología de los corales de arrecife VI. Estudio de los pigmentos". Palau Tropical Biological Station Studies . 2 : 617–74.
  6. ^ McLaughlin, John JA; Zahl, Paul A. (1959). "Zoxantelas axénicas de varios hospedadores invertebrados". Anales de la Academia de Ciencias de Nueva York . 77 (2): 55–72. Código Bibliográfico :1959NYASA..77...55M. doi :10.1111/j.1749-6632.1959.tb36892.x. S2CID  85877213.
  7. ^ ab Colley, Nansi J.; Trench, RK (1983). "Selectividad en la fagocitosis y persistencia de algas simbióticas por la etapa de escifistoma de la medusa Cassiopeia xamachana ". Actas de la Royal Society de Londres. Serie B . 219 (1214): 61–82. Bibcode :1983RSPSB.219...61C. doi :10.1098/rspb.1983.0059. JSTOR  35678. PMID  22470960. S2CID  22673808.
  8. ^ Wakefield, Timothy S.; Kempf, Stephen C. (2001). "Desarrollo de anticuerpos monoclonales específicos del huésped y del simbionte y confirmación del origen de la membrana del simbiosoma en una simbiosis cnidario-dinoflagelado". The Biological Bulletin . 200 (2): 127–43. doi :10.2307/1543306. JSTOR  1543306. PMID  11341574. S2CID  21833840.
  9. ^ Peng, Shao-En; Wang, Yu-Bao; Wang, Li-Hsueh; Chen, Wan-Nan Uang; Lu, Chi-Yu; Fang, Lee-Shing; Chen, Chii-Shiarng (2010). "Análisis proteómico de las membranas de los simbiosis en la endosimbiosis cnidaria-dinoflagelado". Proteómica . 10 (5): 1002–16. doi :10.1002/pmic.200900595. PMID  20049864. S2CID  27108503.
  10. ^ Moberg, Fredrik; Folke, Carl (1999). "Bienes y servicios ecológicos de los ecosistemas de arrecifes de coral". Ecological Economics . 29 (2): 215–33. doi :10.1016/S0921-8009(99)00009-9.
  11. ^ Jokiel, PL; Coles, SL (1990). "Respuesta de los arrecifes de coral de Hawái y otros arrecifes del Indo-Pacífico a temperaturas elevadas". Arrecifes de coral . 8 (4): 155–62. Bibcode :1990CorRe...8..155J. doi :10.1007/BF00265006. S2CID  5871917.
  12. ^ Lesser, Michael P (1996). "Las temperaturas elevadas y la radiación ultravioleta causan estrés oxidativo e inhiben la fotosíntesis en dinoflagelados simbióticos". Limnología y Oceanografía . 41 (2): 271–83. Bibcode :1996LimOc..41..271L. doi : 10.4319/lo.1996.41.2.0271 . S2CID  16428743.
  13. ^ Fitt, William; Brown, Barbara; Warner, Mark; Dunne, Richard (2001). "Blanqueamiento de corales: interpretación de los límites de tolerancia térmica y umbrales térmicos en corales tropicales". Arrecifes de coral . 20 (1): 51–65. doi :10.1007/s003380100146. S2CID  19361052.
  14. ^ Lajeunesse, Todd C.; Smith, Robin; Walter, Mariana; Pinzón, Jorge; Pettay, Daniel T.; McGinley, Michael; Aschaffenburg, Mateo; Medina-Rosas, Pedro; Cupul-Magaña, Amílcar L.; Pérez, Andrés López; Reyes-Bonilla, Héctor; Warner, Mark E. (2010). "Recombinación huésped-simbionte versus selección natural en la respuesta de las simbiosis coral-dinoflagelados a las perturbaciones ambientales". Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 277 (1696): 2925–34. doi :10.1098/rspb.2010.0385. JSTOR  27862400. PMC 2982020 . PMID  20444713. 
  15. ^ Goreau, Thomas F (1964). "Expulsión masiva de zooxantelas de las comunidades arrecifales de Jamaica después de la flora del huracán". Science . 145 (3630): 383–6. Bibcode :1964Sci...145..383G. doi :10.1126/science.145.3630.383. PMID  17816975. S2CID  46191566.
  16. ^ Brown, Barbara E. (2000). "La importancia de la contaminación en la generación de la respuesta de 'blanqueamiento' en cnidarios simbióticos". Revista Internacional de Medio Ambiente y Contaminación . 13 (1–6): 392–415. doi :10.1504/IJEP.2000.002328.
  17. ^ Colombo-Pallotta et al. 2010
  18. ^ Brandt, Marilyn E.; McManus, John W. (2009). "La incidencia de enfermedades está relacionada con el grado de blanqueamiento en los corales que forman arrecifes". Ecology . 90 (10): 2859–67. doi :10.1890/08-0445.1. JSTOR  25592820. PMID  19886494. S2CID  3896954.
  19. ^ Baker, Andrew C.; Glynn, Peter W.; Riegl, Bernhard (2008). "Cambio climático y blanqueamiento de los arrecifes de coral: una evaluación ecológica de los impactos a largo plazo, las tendencias de recuperación y las perspectivas futuras". Estuarine . 80 (4): 435–71. Bibcode :2008ECSS...80..435B. doi :10.1016/j.ecss.2008.09.003.
  20. ^ Hoegh-Guldberg, O.; Mumby, PJ; Hooten, AJ; Steneck, RS; Greenfield, P.; Gomez, E.; Harvell, CD; Sale, PF; Edwards, AJ; Caldeira, K.; Knowlton, N.; Eakin, CM; Iglesias-Prieto, R.; Muthiga, N.; Bradbury, RH; Dubi, A.; Hatziolos, ME (2007). "Arrecifes de coral bajo un rápido cambio climático y acidificación de los océanos". Science . 318 (5857): 1737–42. Bibcode :2007Sci...318.1737H. CiteSeerX 10.1.1.702.1733 . doi :10.1126/science.1152509. Número de modelo  : S2CID  12607336. 
  21. ^ Berkelmans, R.; Van Oppen, MJH (2006). "El papel de las zooxantelas en la tolerancia térmica de los corales: una 'pepita de esperanza' para los arrecifes de coral en una era de cambio climático". Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 273 (1599): 2305–12. doi :10.1098/rspb.2006.3567. PMC 1636081 . PMID  16928632. 
  22. ^ Sampayo, EM; Ridgway, T.; Bongaerts, P.; Hoegh-Guldberg, O. (2008). "La susceptibilidad al blanqueamiento y la mortalidad de los corales están determinadas por diferencias de escala fina en el tipo de simbionte". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 105 (30): 10444–9. Bibcode :2008PNAS..10510444S. doi : 10.1073/pnas.0708049105 . JSTOR  25463173. PMC 2492480 . PMID  18645181. 
  23. ^ Robison, Jennifer D.; Warner, Mark E. (2006). "Impactos diferenciales de la fotoaclimatación y el estrés térmico en la fotobiología de cuatro filotipos diferentes de Symbiodinium (Pyrrhophyta)". Revista de fisiología . 42 (3): 568–79. doi :10.1111/j.1529-8817.2006.00232.x. S2CID  84675726.
  24. ^ Warner, Mark E.; Lajeunesse, Todd C.; Robison, Jennifer D.; Thur, Rebecca M. (2006). "La distribución ecológica y la fotobiología comparativa de los dinoflagelados simbióticos de los corales de arrecife en Belice: posibles implicaciones para el blanqueamiento de los corales". Limnología y Oceanografía . 51 (4): 1887–97. Bibcode :2006LimOc..51.1887W. CiteSeerX 10.1.1.322.1206 . doi :10.4319/lo.2006.51.4.1887. S2CID  1240348. 
  25. ^ Ragni, Maria; Airs, Ruth L.; Hennige, Sebastian J.; Suggett, David J.; Warner, Mark E.; Geider, Richard J. (2010). "La fotoinhibición y fotorreparación del PSII en Symbiodinium (Pyrrhophyta) difiere entre filotipos termotolerantes y sensibles". Marine Ecology Progress Series . 406 : 57–70. Bibcode :2010MEPS..406...57R. doi : 10.3354/meps08571 .
  26. ^ Takahashi, Shunichi; Whitney, Spencer; Itoh, Shigeru; Maruyama, Tadashi; Badger, Murray (2008). "El estrés térmico provoca inhibición de la síntesis de novo de proteínas de antena y fotoblanqueo en Symbiodinium cultivado". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 105 (11): 4203–8. Bibcode :2008PNAS..105.4203T. doi : 10.1073/pnas.0708554105 . JSTOR  25461395. PMC 2393757 . PMID  18322010. 
  27. ^ Lien, Yi-T.; Nakano, Y.; Plathong, S.; Fukami, H.; Wang, Jih-T.; Chen, CA (2007). "Presencia del filotipo D de Symbiodinium, supuestamente tolerante al calor, en comunidades coralinas periféricas de latitudes altas". Arrecifes de coral . 26 (1): 35–44. Bibcode :2007CorRe..26...35L. doi :10.1007/s00338-006-0185-7. S2CID  19100056.
  28. ^ abc Lajeunesse, Todd C.; Smith, Robin T.; Finney, Jennifer; Oxenford, Hazel (2009). "Brote y persistencia de dinoflagelados simbióticos oportunistas durante el evento de 'blanqueamiento' masivo de corales del Caribe de 2005". Actas de la Royal Society B: Biological Sciences . 276 (1676): 4139–48. doi :10.1098/rspb.2009.1405. JSTOR  40506039. PMC 2821356. PMID  19740874 . 
  29. ^ Lajeunesse, Todd C.; Pettay, Daniel T.; Sampayo, Eugenia M.; Phongsuwan, Niphon; Brown, Barbara; Obura, David O.; Hoegh-Guldberg, Ove; Fitt, William K. (2010). "Las condiciones ambientales de larga duración, el aislamiento geográfico y la especificidad huésped-simbionte influyen en el dominio ecológico relativo y la diversificación genética de los endosimbiontes coralinos en el género Symbiodinium ". Journal of Biogeography . 37 (5): 785–800. doi :10.1111/j.1365-2699.2010.02273.x. S2CID  30508571.
  30. ^ Rosic, Nedeljka N. (noviembre de 2019). "Aminoácidos similares a la micosporina: sentando las bases para protectores solares orgánicos personalizados". Marine Drugs . 17 (11): 638. doi : 10.3390/md17110638 . PMC 6891770 . PMID  31726795. 
  31. ^ Shoguchi, Eiichi; Beedessee, Girish; Hisata, Kanako; Tada, Ipputa; Narisoko, Haruhi; Satoh, Noriyuki; Kawachi, Masanobu; Shinzato, Chuya (3 de febrero de 2021). Phadke, Sujal (ed.). "Un nuevo genoma de dinoflagelado ilumina un grupo de genes conservados implicados en la biosíntesis de protectores solares". Biología y evolución del genoma . 13 (2): evaa235. doi : 10.1093/gbe/evaa235. ISSN  1759-6653. PMC 7875005 . PMID  33146374. 
  32. ^ Shoguchi, Eiichi; Yoshioka, Yuki; Shinzato, Chuya; Arimoto, Asuka; Bhattacharya, Debashish; Satoh, Noriyuki (1 de marzo de 2020). McFadden, Geoff (ed.). "Correlación entre la variación genética de orgánulos y la edición de ARN en dinoflagelados asociados con el coral Acropora digitifera". Biología y evolución del genoma . 12 (3): 203–209. doi : 10.1093/gbe/evaa042. ISSN  1759-6653. PMC 7144361 . PMID  32108224. 
  33. ^ Shoguchi, Eiichi; Beedessee, Girish; Tada, Ipputa; Hisata, Kanako; Kawashima, Takeshi; Takeuchi, Takeshi; Arakaki, Nana; Fujie, Manabú; Koyanagi, Ryo; Roy, Michael C.; Kawachi, Masanobu (14 de junio de 2018). "Dos genomas divergentes de Symbiodinium revelan la conservación de un grupo de genes para la biosíntesis de protectores solares y genes perdidos recientemente". Genómica BMC . 19 (1): 458. doi : 10.1186/s12864-018-4857-9 . ISSN  1471-2164. PMC 6001144 . PMID  29898658. 
  34. ^ David DeFranza (17 de febrero de 2010). "Los corales del mar de Andamán podrían albergar el secreto de la supervivencia de los arrecifes de coral en aguas cálidas". Treehugger . Consultado el 2 de febrero de 2015 .
  35. ^ "Un superviviente caliente". The Economist . 9 de abril de 2016. ISSN  0013-0613 . Consultado el 30 de abril de 2016 .
  36. ^ Rowan, Rob; Powers, Dennis A. (1992). "Secuencias de ARN ribosómico y diversidad de dinoflagelados simbióticos (zooxantelas)". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 89 (8): 3639–43. Bibcode :1992PNAS...89.3639R. doi : 10.1073/pnas.89.8.3639 . JSTOR  2359156. PMC 48924 . PMID  1565660. 
  37. ^ Stern, Rowena F.; Horak, Ales; Andrew, Rose L.; Coffroth, Mary-Alice ; Andersen, Robert A.; Küpper, Frithjof C.; Jameson, Ian; Hoppenrath, Mona; Véron, Benoît; Kasai, Fumai; Brand, Jerry; James, Erick R.; Keeling, Patrick J. (2010). "El código de barras ambiental revela una diversidad masiva de dinoflagelados en entornos marinos". PLOS ONE . ​​5 (11): e13991. Bibcode :2010PLoSO...513991S. doi : 10.1371/journal.pone.0013991 . PMC 2981561 . PMID  21085582. 
  38. ^ trinchera abcdefg , Robert K.; En blanco, Rudolf J. (1987). "Symbiodinium Microadriaticum Freudenthal, S. Goreauii Sp. Nov., S. Kawagutii Sp. Nov. y S. Pilosum Sp. Nov.: simbiontes dinoflagelados gimnodinoides de invertebrados marinos". Revista de Ficología . 23 (3): 469–81. doi :10.1111/j.1529-8817.1987.tb02534.x. S2CID  83712799.
  39. ^ abc Sampayo, EM; Dove, S.; Lajeunesse, TC (2009). "Datos genéticos moleculares cohesivos delinean la diversidad de especies en el género de dinoflagelados Symbiodinium ". Ecología molecular . 18 (3): 500–19. doi :10.1111/j.1365-294X.2008.04037.x. PMID  19161470. S2CID  24285565.
  40. ^ abcd Lajeunesse, Todd C.; Thornhill, Daniel J. (2011). "Mejora de la resolución de la diversidad, ecología y evolución de especies de endosimbiontes de arrecifes de coral (Symbiodinium) mediante la genotipificación de la región no codificante de psbA". PLOS ONE . ​​6 (12): e29013. Bibcode :2011PLoSO...629013L. doi : 10.1371/journal.pone.0029013 . PMC 3247227 . PMID  22216157. 
  41. ^ Christian Renicke: Análisis de secuencia y RFLP de Symbiodinium cp23S, Laboratorio Pringle, Laboratorio Grossman, 23 de julio de 2018
  42. ^ ab Santos, SR; Shearer, TL; Hannes, AR; Coffroth, MA (2004). "Diversidad y especificidad a escala fina en el linaje más prevalente de dinoflagelados simbióticos (Symbiodinium, Dinophyceae) del Caribe". Ecología molecular . 13 (2): 459–69. doi :10.1046/j.1365-294X.2003.02058.x. PMID  14717900. S2CID  32227215.
  43. ^ Finney, J. Christine; Pettay, Daniel Tye; Sampayo, Eugenia M.; Warner, Mark E.; Oxenford, Hazel A.; Lajeunesse, Todd C. (2010). "La importancia relativa del hábitat del huésped, la profundidad y la geografía en la ecología, el endemismo y la especiación de los endosimbiontes coralinos en el género Symbiodinium". Ecología microbiana . 60 (1): 250–63. doi :10.1007/s00248-010-9681-y. JSTOR  40802290. PMID  20502891. S2CID  5890376.
  44. ^ De Queiroz, Kevin (2007). "Conceptos de especie y delimitación de especies". Biología sistemática . 56 (6): 879–86. doi : 10.1080/10635150701701083 . PMID  18027281.
  45. ^ Thornhill, Daniel J.; Lajeunesse, Todd C.; Santos, Scott R. (2007). "Medición de la diversidad del ADNr en sistemas microbianos eucariotas: cómo la variación intragenómica, los pseudogenes y los artefactos de PCR confunden las estimaciones de biodiversidad". Ecología molecular . 16 (24): 5326–40. doi :10.1111/j.1365-294X.2007.03576.x. PMID  17995924. S2CID  12791319.
  46. ^ ab Pochon, X.; Garcia-Cuetos, L.; Baker, AC; Castella, E.; Pawlowski, J. (2007). "Un estudio de un año de un único arrecife de Micronesia revela una diversidad extraordinariamente rica de tipos de Symbiodinium en foraminíferos sorítidos" (PDF) . Arrecifes de coral . 26 (4): 867–82. Bibcode :2007CorRe..26..867P. doi :10.1007/s00338-007-0279-x. S2CID  24642825.
  47. ^ abc Reimer, James Davis; Shah, Md Mahfuzur Rahman; Sinniger, Frederic; Yanagi, Kensuke; Suda, Shoichiro (2010). "Análisis preliminares de Symbiodinium cultivado aislado de arena en las islas oceánicas de Ogasawara, Japón". Marine Biodiversity . 40 (4): 237–47. doi :10.1007/s12526-010-0044-1. S2CID  10186027.
  48. ^ ab Andras, Jason P.; Kirk, Nathan L.; Drew Harvell, C. (2011). "Estructura genética de la población de Symbiodinium asociada con el coral abanico del mar Caribe, Gorgonia ventalina". Ecología molecular . 20 (12): 2525–42. doi :10.1111/j.1365-294X.2011.05115.x. PMID  21545573. S2CID  25577087.
  49. ^ abc Pettay, Daniel T.; Wham, Drew C.; Pinzón, Jorge H.; Lajeunesse, Todd C. (2011). "Diversidad genotípica y distribución espacio-temporal de clones de Symbiodinium en un abundante arrecife de coral". Ecología molecular . 20 (24): 5197–212. doi :10.1111/j.1365-294X.2011.05357.x. PMC 5957298 . PMID  22082053. 
  50. ^ abc LaJeunesse, T. (2002). "Diversidad y estructura comunitaria de dinoflagelados simbióticos de arrecifes de coral del Caribe". Biología marina . 141 (2): 387–400. doi :10.1007/s00227-002-0829-2. S2CID  84357806.
  51. ^ Rowan, Rob; Knowlton, Nancy; Baker, Andrew; Jara, Javier (1997). "La ecología del paisaje de las algas simbiontes crea variación en los episodios de blanqueamiento de los corales". Nature . 388 (6639): 265–9. Bibcode :1997Natur.388..265R. doi : 10.1038/40843 . PMID  9230434.
  52. ^ Toller, WW; Rowan, R; Knowlton, N (2001). "Repoblación de zooxantelas en los corales caribeños Montastraea annularis y M. faveolata tras blanqueamiento experimental y asociado a enfermedades". The Biological Bulletin . 201 (3): 360–73. doi :10.2307/1543614. JSTOR  1543614. PMID  11751248. S2CID  7765487.
  53. ^ ab Thornhill, Daniel J.; LaJeunesse, Todd C.; Kemp, Dustin W.; Fitt, William K.; Schmidt, Gregory W. (2005). "Estudios genotípicos plurianuales y estacionales de simbiosis coral-alga revelan estabilidad prevalente o reversión post-blanqueo". Biología marina . 148 (4): 711–22. doi :10.1007/s00227-005-0114-2. S2CID  36226084.
  54. ^ Coffroth, Mary Alice; Santos, Scott R.; Goulet, Tamar L. (2001). "Expresión ontogénica temprana de la especificidad en una simbiosis entre cnidarios y algas" (PDF) . Marine Ecology Progress Series . 222 : 85–96. Bibcode :2001MEPS..222...85C. doi : 10.3354/meps222085 .
  55. ^ ab Porto, Isabel; Granados, Camila; Restrepo, Juan C.; Sánchez, Juan A. (2008). "Dinoflagelados asociados a macroalgas pertenecientes al género Symbiodinium en arrecifes del Caribe". PLOS ONE . ​​3 (5): e2160. Bibcode :2008PLoSO...3.2160P. doi : 10.1371/journal.pone.0002160 . PMC 2364641 . PMID  18478069. 
  56. ^ Coffroth, Mary Alice; Lewis, Cynthia F.; Santos, Scott R.; Weaver, Jessica L. (2006). "Las poblaciones ambientales de dinoflagelados simbióticos del género Symbiodinium pueden iniciar simbiosis con cnidarios de arrecife". Current Biology . 16 (23): R985–7. doi : 10.1016/j.cub.2006.10.049 . PMID  17141602.
  57. ^ Manning, Mackenzie M.; Gates, Ruth D. (2008). "Diversidad en poblaciones de Symbiodinium de vida libre de un arrecife del Caribe y el Pacífico". Limnología y Oceanografía . 53 (5): 1853–61. Bibcode :2008LimOc..53.1853M. doi : 10.4319/lo.2008.53.5.1853 . S2CID  17895332.
  58. ^ Cultivo, Universidad Estatal de Georgia, Máquina Internacional de Ingeniería Genética (iGEM)
  59. ^ Schoenberg, DA; Trench, RK (1980). "Variación genética en Symbiodinium (= Gymnodinium ) microadriaticum Freudenthal y especificidad en su simbiosis con invertebrados marinos. I. Patrones de isoenzimas y proteínas solubles de cultivos axénicos de Symbiodinium microadriaticum ". Actas de la Royal Society de Londres. Serie B . 207 (1169): 405–27. Bibcode :1980RSPSB.207..405S. doi :10.1098/rspb.1980.0031. JSTOR  35362. S2CID  84190993.
  60. ^ Schoenberg, DA; Trench, RK (1980). "Variación genética en Symbiodinium (= Gymnodinium ) microadriaticum Freudenthal, y especificidad en su simbiosis con invertebrados marinos. II. Variación morfológica en Symbiodinium microadriaticum ". Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 207 (1169): 429–44. Bibcode :1980RSPSB.207..429S. doi :10.1098/rspb.1980.0032. JSTOR  35363. S2CID  84395179.
  61. ^ Schoenberg, DA; Trench, RK (1980). "Variación genética en Symbiodinium (= Gymnodinium ) microadriaticum Freudenthal, y especificidad en su simbiosis con invertebrados marinos. III. Especificidad e infectividad de Symbiodinium microadriaticum ". Actas de la Royal Society de Londres. Serie B . 207 (1169): 445–60. Bibcode :1980RSPSB.207..445S. doi :10.1098/rspb.1980.0033. JSTOR  35364. S2CID  83896405.
  62. ^ Santos, Scott R.; Taylor, Derek J.; Coffroth, Mary Alice (2001). "Comparaciones genéticas de dinoflagelados simbióticos recién aislados frente a dinoflagelados simbióticos cultivados: implicaciones para la extrapolación a la simbiosis intacta". Journal of Phycology . 37 (5): 900–12. doi :10.1046/j.1529-8817.2001.00194.x. S2CID  2335127.
  63. ^ Goulet, T.; Coffroth, M. (febrero de 2003). "Composición genética de las zooxantelas entre y dentro de las colonias del octocoral Plexaura kuna , basada en la identificación de ADN de subunidades pequeñas y de múltiples loci". Biología marina . 142 (2): 233–9. doi :10.1007/s00227-002-0936-0. S2CID  85919438.
  64. ^ abc Fitt, WK; Trench, RK (1983). "La relación de los patrones diarios de división celular con los patrones diarios de motilidad en el dinoflagelado simbiótico Symbiodinium Microadria Ticum Freudenthal en cultivo". New Phytologist . 94 (3): 421–32. doi : 10.1111/j.1469-8137.1983.tb03456.x . JSTOR  2432757.
  65. ^ Baillie, BK; Belda-Baillie, CA; Silvestre, V.; Sison, M.; Gomez, AV; Gomez, ED; Monje, V. (2000). "Variación genética en aislados de Symbiodinium de almejas gigantes basada en patrones de ADN polimórfico amplificado al azar (RAPD)". Biología marina . 136 (5): 829–36. doi :10.1007/s002270000290. S2CID  84351451.
  66. ^ Lajeunesse, Todd C. (2001). "Investigación de la biodiversidad, ecología y filogenia de dinoflagelados endosimbióticos en el género Symbiodinium utilizando su región: en busca de un marcador de nivel de 'especie'". Journal of Phycology . 37 (5): 866–80. doi :10.1046/j.1529-8817.2001.01031.x. S2CID  4208350.
  67. ^ abc Freudenthal, Hugo D. (1962). " Symbiodinium gen. Nov. y Symbiodinium microadriaticum sp. nov., una zooxantela: taxonomía, ciclo de vida y morfología". Revista de protozoología . 9 (1): 45–52. doi :10.1111/j.1550-7408.1962.tb02579.x.
  68. ^ Taylor, FJR (1987). "Morfología de los dinoflagelados". En Taylor, FJR (ed.). La biología de los dinoflagelados . Botanical Monographs, vol. 21. Oxford: Blackwell Scientific Publications. págs. 24–91. ISBN 978-0-632-00915-2.
  69. ^ Dodge, JD; Greuet, C (1987). "Ultraestructura de dinoflagelados y orgánulos complejos". En Taylor, FJR (ed.). La biología de los dinoflagelados . Botanical Monographs, vol. 21. Oxford: Blackwell Scientific Publications. págs. 92–142. ISBN 978-0-632-00915-2.
  70. ^ Lee, Edward Lee (2008). Ficología (4.ª ed.). Nueva York: Cambridge University Press. ISBN 978-1-139-46987-6.[ página necesaria ]
  71. ^ Markell, DA; Trench, RK; Iglesias-Prieto, R (1992). "Macromoléculas asociadas a las paredes celulares de dinoflagelados simbióticos". Simbiosis . 12 (1): 19–31. INIST 5092729. 
  72. ^ Wakefield, Timothy S.; Farmer, Mark A.; Kempf, Stephen C. (agosto de 2000). "Descripción revisada de la estructura fina de las zooxantelas in situ del género Symbiodinium". The Biological Bulletin . 199 (1): 76–84. doi :10.2307/1542709. JSTOR  1542709. PMID  10975645.
  73. ^ Trench, RK; Winsor, H (1987). "Simbiosis con dinoflagelados en dos platelmintos pelágicos, Amphiscolops sp. y Haplodiscus sp". Simbiosis . 3 (1): 1–21. INIST 8265704. 
  74. ^ Banaszak, Anastazia T.; Iglesias-Prieto, Roberto; Trinchera, Robert K. (1993). " Scrippsiella velellae sp. nov. (Peridiniales) y Gloeokinium viscum sp. nov. (Phytodiniales), dinoflagelados simbiontes de dos hidrozoos (Cnidiaria)". Revista de Ficología . 29 (4): 517–28. doi :10.1111/j.1529-8817.1993.tb00153.x. S2CID  84895398.
  75. ^ Diglicérido monogalactosilado, biomol
  76. ^ Diglicérido de digalactosil, Merck Sigma-Aldrich
  77. ^ Diglicérido de sulfoquinovosil, Blog de nutrición de Karel
  78. ^ Fosfatidilglicerol y lípidos relacionados, The LipidWeb
  79. ^ Díaz-Almeyda, E.; Thomé, PE; El Hafidi, M.; Iglesias-Prieto, R. (2011). "Estabilidad diferencial de membranas fotosintéticas y composición de ácidos grasos a temperatura elevada en Symbiodinium". Arrecifes de coral . 30 (1): 217–25. Bibcode :2011CorRe..30..217D. doi :10.1007/s00338-010-0691-5. S2CID  20410939.
  80. ^ Donatella Carbonera, Marilena Di Valentin, Riccardo Spezia, Alberto Mezzetti: Las propiedades fotofísicas únicas de la proteína peridinina-clorofila-a. En: Current Protein & Peptide Science, volumen 15, número 4, junio de 2014, doi:10.2174/1389203715666140327111139, PMC  4030626, PMID 24678668, PMC4030626 (Web Archive, julio de 2021, 10 de julio)
  81. ^ Dariusz M. Niedzwiedzki, Jing Jiang, Cynthia S. Lo, Robert E. Blankenship : Propiedades espectroscópicas del complejo de proteína clorofila a-clorofila c2-peridinina (acpPC) del dinoflagelado simbiótico de coral Symbiodinium. En: Photosynthesis Research, volumen 120, págs. 125-139, (mayo de 2014)/enero de 2013, 20, doi:10.1007/s11120-013-9794-5
  82. ^ Iglesias-Prieto, R.; Govind, NS; Trench, RK (1991). "Composición de apoproteínas y caracterización espectroscópica de las proteínas peridinina-clorofila a solubles en agua de tres dinoflagelados simbióticos". Actas: Ciencias Biológicas . 246 (1317): 275–83. Bibcode :1991RSPSB.246..275I. doi :10.1098/rspb.1991.0155. JSTOR  76745. S2CID  84255943.
  83. ^ Iglesias-Prieto, R.; Govind, NS; Trench, RK (1993). "Aislamiento y caracterización de tres complejos de clorofila-proteína unidos a membranas de cuatro especies de dinoflagelados". Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences . 340 (1294): 381–92. doi :10.1098/rstb.1993.0080. JSTOR  3030171.
  84. ^ Rowan, Rob; Whitney, Spencer M.; Fowler, Amanda; Yellowlees, David (1996). "Rubisco en dinoflagelados simbióticos marinos: enzimas de la forma II en fotótrofos oxigenados eucariotas codificados por una familia nuclear multigénica". The Plant Cell Online . 8 (3): 539–53. doi :10.1105/tpc.8.3.539. JSTOR  3870331. PMC 161119. PMID  8721755 . 
  85. ^ Hennige, SJ; Suggett, DJ; Warner, ME; McDougall, KE; Smith, DJ (2009). "Revisión de la fotobiología de Symbiodinium: firmas biofísicas y bioópticas". Arrecifes de coral . 28 (1): 179–95. Código Bibliográfico :2009CorRe..28..179H. doi :10.1007/s00338-008-0444-x. S2CID  34202181.
  86. ^ Iglesias-Prieto, Roberto; Trench, Robert K. (1994). "Aclimatación y adaptación a la irradiancia en dinoflagelados simbióticos. I. Respuestas de la unidad fotosintética a cambios en la densidad del flujo de fotones". Marine Ecology Progress Series . 113 (1): 163–75. Bibcode :1994MEPS..113..163I. doi : 10.3354/meps113163 .
  87. ^ Iglesias-Prieto, R.; Trench, RK (1997). "Aclimatación y adaptación a la irradiancia en dinoflagelados simbióticos. II. Respuesta de los complejos clorofila-proteína a diferentes densidades de flujo de fotones". Biología Marina . 130 (1): 23–33. doi :10.1007/s002270050221. S2CID  84705656.
  88. ^ ab Blank, Rudolf J.; Trench, Robert K. (1985). "Especiación y dinoflagelados simbióticos". Science . 229 (4714): 656–8. Bibcode :1985Sci...229..656B. doi :10.1126/science.229.4714.656. PMID  17739379. S2CID  45228641.
  89. ^ Santos, Scott R.; Coffroth, Mary Alice (febrero de 2003). "Evidencia genética molecular de que los dinoflagelados pertenecientes al género Symbiodinium freudenthal son haploides". The Biological Bulletin . 204 (1): 10–20. doi :10.2307/1543491. JSTOR  1543491. PMID  12588740. S2CID  7258554.
  90. ^ Trench, RK (1974). "Potenciales nutricionales en Zoanthus sociathus (Coelenterata, Anthozoa)". Helgoländer Wissenschaftliche Meeresuntersuchungen . 26 (2): 174–216. Código Bib : 1974HWM....26..174T. doi : 10.1007/BF01611382 .
  91. ^ Drew C. Wham, Gang Ning y Todd C. LaJeunesse (2017) [Symbiodinium glynnii sp. nov., una especie de dinoflagelados simbióticos tolerantes al estrés de corales pocilopóridos y montiporídeos en el océano Pacífico]. Phycologia: 2017, vol. 56, núm. 4, págs. 396-409.
  92. ^ Las especies de algas ayudan a los corales a sobrevivir en los arrecifes más cálidos de la Tierra
Obtenido de "https://es.wikipedia.org/w/index.php?title=Symbiodinium&oldid=1253222140"