Los efectores bacterianos son proteínas secretadas por bacterias patógenas en las células de su huésped, generalmente utilizando un sistema de secreción de tipo 3 (TTSS/T3SS), un sistema de secreción de tipo 4 (TFSS/T4SS) o un sistema de secreción de tipo VI (T6SS). [1] Algunas bacterias inyectan solo unos pocos efectores en las células de su huésped, mientras que otras pueden inyectar docenas o incluso cientos. Las proteínas efectoras pueden tener muchas actividades diferentes, pero generalmente ayudan al patógeno a invadir el tejido del huésped, suprimir su sistema inmunológico o ayudar al patógeno a sobrevivir. [2] Las proteínas efectoras suelen ser críticas para la virulencia . Por ejemplo, en el agente causante de la peste ( Yersinia pestis ), la pérdida del T3SS es suficiente para hacer que las bacterias sean completamente avirulentas, incluso cuando se introducen directamente en el torrente sanguíneo. [3] También se sospecha que los microbios gramnegativos despliegan vesículas de membrana externa bacterianas para translocar proteínas efectoras y factores de virulencia a través de una vía secretora de tráfico de vesículas de membrana , con el fin de modificar su entorno o atacar/invadir células objetivo, por ejemplo, en la interfaz huésped-patógeno .
Diversidad
Se sabe que muchas bacterias patógenas secretan efectores, pero en la mayoría de las especies se desconoce el número exacto. Una vez que se ha secuenciado el genoma de un patógeno, se pueden predecir los efectores basándose en la similitud de la secuencia de proteínas, pero estas predicciones no siempre son precisas. Más importante aún, es difícil demostrar experimentalmente que un efector previsto se secreta realmente en una célula huésped porque la cantidad de cada proteína efectora es minúscula. Por ejemplo, Tobe et al. (2006) predijeron más de 60 efectores para la E. coli patógena , pero solo pudieron demostrar que 39 de ellos se secretan en células Caco-2 humanas . Finalmente, incluso dentro de la misma especie bacteriana, las diferentes cepas a menudo tienen diferentes repertorios de efectores. Por ejemplo, el patógeno vegetal Pseudomonas syringae tiene 14 efectores en una cepa, pero se han encontrado más de 150 en múltiples cepas diferentes. [ cita requerida ]
Dada la diversidad de efectores, estos afectan una amplia variedad de procesos intracelulares. Los efectores T3SS de E. coli, Shigella, Salmonella y Yersinia patógenas regulan la dinámica de la actina para facilitar su propia adhesión o invasión, subvertir el tráfico endocítico , bloquear la fagocitosis , modular las vías apoptóticas y manipular la inmunidad innata , así como las respuestas del huésped. [14]
Fagocitosis . Los fagocitos son células inmunes que pueden reconocer y "comer" bacterias. Los fagocitos reconocen a las bacterias directamente [p. ej., a través del llamado receptor carroñero A que reconoce el lipopolisacárido bacteriano (LPS) [15] ] o indirectamente a través de anticuerpos (IgG) y proteínas del complemento (C3bi) que recubren las bacterias y son reconocidas por los receptores Fcγ y la integrina α m β 2 (receptor del complemento 3). Por ejemplo, Salmonella y Shigella intracelulares escapan a la destrucción fagocítica mediante la manipulación del tráfico endolisosomal (ver allí). Yersinia sobrevive predominantemente extracelularmente utilizando la translocación de efectores para inhibir los reordenamientos del citoesqueleto y, por lo tanto, la fagocitosis. EPEC/EHEC inhiben tanto la transcitosis a través de células M como la internalización por fagocitos. [16] [17] Yersinia inhibe la fagocitosis a través de las acciones concertadas de varias proteínas efectoras, incluida YopE, que actúa como RhoGAP [18] e inhibe la polimerización de actina dependiente de Rac.
Tráfico endocítico . Varias bacterias, incluidas Salmonella y Shigella , ingresan a la célula y sobreviven intracelularmente manipulando la vía endocítica. Una vez internalizada por las células huésped, Salmonella subvierte la vía de tráfico de endolisosomas para crear una vacuola que contiene Salmonella (SCV), que es esencial para su supervivencia intracelular. A medida que las SCV maduran, viajan al centro organizador de microtúbulos (MTOC), una región perinuclear adyacente al Golgi , donde producen filamentos inducidos por Salmonella (Sif) dependientes de los efectores SseF y SseG del T3SS. [19] Por el contrario, la Shigella internalizada evita el sistema de endolisosomas al lisar rápidamente su vacuola a través de la acción de los efectores IpaB y C del T3SS, aunque los detalles de este proceso son poco conocidos. [20]
Vía secretora . Algunos patógenos, como EPEC/EHEC, alteran la vía secretora . [21] [22] Por ejemplo, su efector EspG puede reducir la secreción de interleucina-8 (IL-8), [23] y, por lo tanto, afectar el sistema inmunológico ( inmunomodulación ). [19] EspG funciona como una proteína activadora de Rab GTPasa (Rab-GAP), [23] atrapando Rab-GTPasas en su forma inactiva unida a GDP y reduciendo el transporte ER-Golgi (de IL-8 y otras proteínas).
Apoptosis (muerte celular programada). La apoptosis suele ser un mecanismo de defensa frente a una infección, ya que las células apoptóticas acaban atrayendo a células inmunitarias para eliminarlas a ellas y al patógeno. Muchas bacterias patógenas han desarrollado mecanismos para prevenir la apoptosis, sobre todo para mantener su entorno huésped. Por ejemplo, los efectores EPEC/EHEC NleH y NleF bloquean la apoptosis. [25] [26] De forma similar, los efectores de Shigella IpgD y OspG (un homólogo de NleH) bloquean la apoptosis, [25] [27] el primero fosforilando y estabilizando la proteína double minute 2 ( MDM2 ) que a su vez conduce a un bloqueo de la apoptosis inducida por NF-kB. [28] Salmonella inhibe la apoptosis y activa señales de prosupervivencia, dependientes de los efectores AvrA y SopB, respectivamente. [29] La fosforilación de caspasas por la quinasa LegK3 de Legionella pneumophila también inhibe la muerte celular programada del huésped. [30]
Inducción de muerte celular. A diferencia de la inhibición de la apoptosis, varios efectores parecen inducir la muerte celular programada. Por ejemplo, los efectores de EHEC EspF, EspH y Cif inducen la apoptosis. [31] [32] [33]
Respuesta inflamatoria . Las células humanas tienen receptores que reconocen patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP). Cuando las bacterias se unen a estos receptores, activan cascadas de señalización como las vías NF-kB y MAPK . Esto conduce a la expresión de citocinas , agentes inmunomoduladores, como interleucinas e interferones que regulan la respuesta inmunitaria a la infección y la inflamación . Varios efectores bacterianos afectan la señalización de NF-kB. Por ejemplo, los efectores EPEC/EHEC NleE, NleB, NleC, NleH y Tir son efectores inmunosupresores que se dirigen a proteínas en la vía de señalización de NF-kB. Se ha demostrado que NleC escinde la subunidad p65 de NF-kB (RelA), bloqueando la producción de IL-8 después de la infección. [34] NleH1, pero no NleH2, bloquea la translocación de NF-kB al núcleo. [35] [36] La proteína efectora Tir inhibe la producción de citocinas. [37] [38] De manera similar, YopE, YopP y YopJ (en Yersinia enterocolitica , Yersinia pestis y Yersinia pseudotuberculosis respectivamente) se dirigen a la vía NF-kB. YopE inhibe la activación de NF-kB, lo que en parte previene la producción de IL-8. [39] Los miembros de la familia YopJ son acetiltransferasas que modifican residuos de lisina, serina o treonina con un grupo acetilo , lo que lleva a la agregación de proteínas, [40] bloqueo de la fosforilación [41] o inhibición de la unión de ATP. [42] En las plantas, este tipo de acetilación de proteínas se puede eliminar a través de la actividad de la familia de desacetilasas SOBER1/TIPSY1 . [43] [44]
Bases de datos y recursos en línea
EffectiveDB: una base de datos de efectores bacterianos previstos. Incluye un servidor interactivo para predecir efectores. [45]
Proteínas efectoras bacterianas y sus dominios/motivos (del laboratorio de Paul Dean)
T3DB – Una base de datos de proteínas del sistema de secreción tipo 3 (T3SS) [46]
Base de datos T3SE-T3SS
BEAN 2.0: un recurso web integrado para la identificación y el análisis funcional de los efectores secretados de tipo III [47]
Referencias
^ Ho, Brian T.; Fu, Yang; Dong, Tao G.; Mekalanos, John J. (29 de agosto de 2017). "Tráfico de efectores del sistema de secreción de Vibrio cholerae tipo 6 en células bacterianas objetivo". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 114 (35): 9427–9432. Bibcode :2017PNAS..114.9427H. doi : 10.1073/pnas.1711219114 . PMC 5584461 . PMID 28808000.
^ Mattoo, Seema; Lee, Yvonne M; Dixon, Jack E (agosto de 2007). "Interacciones de las proteínas efectoras bacterianas con las proteínas del huésped". Current Opinion in Immunology . 19 (4): 392–401. doi :10.1016/j.coi.2007.06.005. PMID 17662586.
^ Viboud, Gloria I.; Bliska, James B. (octubre de 2005). "PROTEÍNAS EXTERNAS: papel en la modulación de las respuestas de señalización de las células huésped y la patogénesis". Revisión anual de microbiología . 59 (1): 69–89. doi :10.1146/annurev.micro.59.030804.121320. PMID 15847602.
^ Betts, Helen J; Wolf, Katerina; Fields, Kenneth A (febrero de 2009). "Modulación de las células huésped por proteínas efectoras: ejemplos en el arsenal de Chlamydia spp." Current Opinion in Microbiology . 12 (1): 81–87. doi :10.1016/j.mib.2008.11.009. PMID 19138553.
^ Tobe, Toru; Beatson, Scott A.; Taniguchi, Hisaaki; Abe, Hiroyuki; Bailey, Christopher M.; Fivian, Amanda; Younis, Rasha; Matthews, Sofía; Marchas, Olivier; Frankel, Gad; Hayashi, Tetsuya; Pallen, Mark J. (3 de octubre de 2006). "Un extenso repertorio de efectores de secreción tipo III en Escherichia coli O157 y el papel de los fagos lambdoides en su diseminación". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 103 (40): 14941–14946. Código Bib : 2006PNAS..10314941T. doi : 10.1073/pnas.0604891103 . PMC 1595455 . PMID 16990433.
^ Dean, Paul; Kenny, Brendan (febrero de 2009). "El repertorio efector de E. coli enteropatógena: atacando a la célula huésped". Current Opinion in Microbiology . 12 (1): 101–109. doi :10.1016/j.mib.2008.11.006. PMC 2697328 . PMID 19144561.
^ Burstein, David; Zusman, Tal; Degtyar, Elena; Viner, Ram; Segal, Gil; Pupko, Tal (10 de julio de 2009). "Identificación a escala genómica de efectores de Legionella pneumophila utilizando un enfoque de aprendizaje automático". PLOS Pathogens . 5 (7): e1000508. doi : 10.1371/journal.ppat.1000508 . PMC 2701608 . PMID 19593377.
^ Huang, Li; Boyd, Dana; Amyot, Whitney M.; Hempstead, Andrew D.; Luo, Zhao-Qing; O'Connor, Tamara J.; Chen, Cui; Machner, Matthias; Montminy, Timothy; Isberg, Ralph R. (febrero de 2011). "El motivo del bloque E está asociado con sustratos translocados de Legionella pneumophila". Microbiología celular . 13 (2): 227–245. doi :10.1111/j.1462-5822.2010.01531.x. PMC 3096851 . PMID 20880356.
^ Zhu, Wenhan; Banga, Simran; Tan, Yunhao; Zheng, Cheng; Stephenson, Robert; Gately, Jonathan; Luo, Zhao-Qing; Kwaik, Yousef Abu (9 de marzo de 2011). "Identificación completa de los sustratos proteicos del transportador Dot/Icm tipo IV de Legionella pneumophila". PLOS ONE . 6 (3): e17638. Bibcode :2011PLoSO...617638Z. doi : 10.1371/journal.pone.0017638 . PMC 3052360 . PMID 21408005.
^ Engel, Joanne; Balachandran, Priya (febrero de 2009). "Función de los efectores de Pseudomonas aeruginosa tipo III en la enfermedad". Current Opinion in Microbiology . 12 (1): 61–66. doi :10.1016/j.mib.2008.12.007. PMID 19168385.
^ Alfano, James R.; Collmer, Alan (septiembre de 2004). "PROTEÍNAS EFECTORAS DEL SISTEMA DE SECRECIÓN TIPO III: agentes dobles en enfermedades bacterianas y defensa de las plantas". Revisión anual de fitopatología . 42 (1): 385–414. doi :10.1146/annurev.phyto.42.040103.110731. PMID 15283671.
^ Van Engelenburg, Schuyler B; Palmer, Amy E (14 de marzo de 2010). "La obtención de imágenes de la secreción de tipo III revela la dinámica y la segregación espacial de los efectores de Salmonella". Nature Methods . 7 (4): 325–330. doi :10.1038/nmeth.1437. PMC 2862489 . PMID 20228815.
^ Matsumoto, Hiroyuki; Young, Glenn M (febrero de 2009). "Efectores translocados de Yersinia". Current Opinion in Microbiology . 12 (1): 94–100. doi :10.1016/j.mib.2008.12.005. PMC 2669664 . PMID 19185531.
^ Kleiner, Manuel; Young, Jacque C.; Shah, Manesh; VerBerkmoes, Nathan C.; Dubilier, Nicole; Cavanaugh, Colleen; Moran, Mary Ann (18 de junio de 2013). "La metaproteómica revela una abundante expresión de transposasa en endosimbiontes mutualistas". mBio . 4 (3): e00223-13. doi :10.1128/mBio.00223-13. PMC 3684830 . PMID 23781067.
^ Kaufmann, SHE; Peiser, Leanne; Gough, Peter J.; Kodama, Tatsuhiko; Gordon, Siamon (1 de abril de 2000). "Fagocitosis de Escherichia coli mediada por el receptor carroñero de clase A de macrófagos: papel de la heterogeneidad celular, la cepa microbiana y las condiciones de cultivo in vitro". Infección e inmunidad . 68 (4): 1953–1963. doi :10.1128/iai.68.4.1953-1963.2000. PMC 97372 . PMID 10722588.
^ Martinez-Argudo, Isabel; Sands, Caroline; Jepson, Mark A. (junio de 2007). "La translocación de Escherichia coli enteropatógena a través de un modelo de células M in vitro está regulada por su sistema de secreción tipo III". Microbiología celular . 9 (6): 1538–1546. doi : 10.1111/j.1462-5822.2007.00891.x . PMID 17298392. S2CID 36420610.
^ Goosney, Danika L.; Celli, Jean; Kenny, Brendan; Finlay, B. Brett (febrero de 1999). "Escherichia coli enteropatógena inhibe la fagocitosis". Infección e inmunidad . 67 (2): 490–495. doi :10.1128/IAI.67.2.490-495.1999. PMC 96346 . PMID 9916050.
^ Von Pawel-Rammingen, Ulrich; Telepnev, Maxim V.; Schmidt, Gudula; Aktories, Klaus; Wolf-Watz, Hans; Rosqvist, Roland (18 de enero de 2002). "La actividad GAP de la citotoxina Yersinia YopE se dirige específicamente a la vía Rho: un mecanismo de alteración de la estructura del microfilamento de actina". Microbiología molecular . 36 (3): 737–748. doi : 10.1046/j.1365-2958.2000.01898.x . PMID 10844661.
^ ab Raymond, Benoit; Young, Joanna C.; Pallett, Mitchell; Endres, Robert G.; Clements, Abigail; Frankel, Gad (agosto de 2013). "Subversión del tráfico, la apoptosis y la inmunidad innata por efectores del sistema de secreción de tipo III". Tendencias en microbiología . 21 (8): 430–441. doi :10.1016/j.tim.2013.06.008. PMID 23870533.
^ Blocker, Ariel; Gounon, Pierre; Larquet, Eric; Niebuhr, Kirsten; Cabiaux, Véronique; Parsot, Claude; Sansonetti, Philippe (1 de noviembre de 1999). "El secreto tripartito tipo III de Shigella flexneri inserta Ipab e Ipac en las membranas del huésped". Revista de biología celular . 147 (3): 683–693. doi :10.1083/jcb.147.3.683. PMC 2151192 . PMID 10545510.
^ Selyunin, Andrey S.; Sutton, Sarah E.; Weigele, Bethany A.; Reddick, L. Evan; Orchard, Robert C.; Bresson, Stefan M.; Tomchick, Diana R.; Alto, Neal M. (19 de diciembre de 2010). "El ensamblaje de un complejo de señalización GTPasa-quinasa por un andamiaje catalítico bacteriano". Nature . 469 (7328): 107–111. doi :10.1038/nature09593. PMC 3675890 . PMID 21170023.
^ Clements, Abigail; Smollett, Katherine; Lee, Sau Fung; Hartland, Elizabeth L .; Lowe, Martin; Frankel, Gad (septiembre de 2011). "EspG de E. coli enteropatógena y enterohemorrágica se une a la proteína de matriz de Golgi GM130 y altera la estructura y función de Golgi". Microbiología celular . 13 (9): 1429–1439. doi : 10.1111/j.1462-5822.2011.01631.x . PMID 21740499.
^ ab Dong, Na; Zhu, Yongqun; Lu, Qiuhe; Hu, Liyan; Zheng, Yuqing; Shao, Feng (agosto de 2012). "GAPs bacterianas estructuralmente distintas similares a TBC vinculan la Arf GTPasa con la inactivación de Rab1 para contrarrestar las defensas del huésped". Cell . 150 (5): 1029–1041. doi : 10.1016/j.cell.2012.06.050 . PMID 22939626.
^ Blasche, Sonja; Mortl, Mario; Steuber, Holger; Siszler, Gabriella; Nisa, Shahista; Schwarz, Frank; Lavrik, Inna; Gronewold, Thomas MA; Maskós, Klaus; Donnenberg, Michael S.; Ullmann, Dirk; Uetz, Peter; Kögl, Manfred (14 de marzo de 2013). Bergmann, Andreas (ed.). "La proteína efectora NleF de E. coli es un inhibidor de caspasa". MÁS UNO . 8 (3): e58937. Código Bib : 2013PLoSO...858937B. doi : 10.1371/journal.pone.0058937 . ISSN 1932-6203. PMC 3597564 . PMID 23516580.
^ ab Hemrajani, Cordula; Berger, Cedric N.; Robinson, Keith S.; Marchès, Olivier; Mousnier, Aurelie; Frankel, Gad (16 de febrero de 2010). "Los efectores de NleH interactúan con el inhibidor de Bax-1 para bloquear la apoptosis durante la infección por Escherichia coli enteropatógena". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 107 (7): 3129–3134. Bibcode :2010PNAS..107.3129H. doi : 10.1073/pnas.0911609106 . PMC 2840288 . PMID 20133763.
^ Blasche, Sonja; Mortl, Mario; Steuber, Holger; Siszler, Gabriella; Nisa, Shahista; Schwarz, Frank; Lavrik, Inna; Gronewold, Thomas MA; Maskós, Klaus; Donnenberg, Michael S.; Ullmann, Dirk; Uetz, Peter; Kögl, Manfred (14 de marzo de 2013). "La proteína efectora NleF de E. coli es un inhibidor de caspasa". MÁS UNO . 8 (3): e58937. Código Bib : 2013PLoSO...858937B. doi : 10.1371/journal.pone.0058937 . PMC 3597564 . PMID 23516580.
^ Clark, Christina S.; Maurelli, Anthony T. (mayo de 2007). "Shigella flexneri inhibe la apoptosis inducida por estaurosporina en células epiteliales". Infección e inmunidad . 75 (5): 2531–2539. doi :10.1128/IAI.01866-06. PMC 1865761 . PMID 17339354.
^ Bergounioux, Jean; Elisee, Ruben; Prunier, Anne-Laure; Donnadieu, Françoise; Sperandio, Brice; Sansonetti, Philippe; Arbibe, Laurence (marzo de 2012). "La activación de calpaína por el efector VirA de Shigella flexneri regula los pasos clave en la formación y la vida del nicho epitelial de la bacteria". Cell Host & Microbe . 11 (3): 240–252. doi : 10.1016/j.chom.2012.01.013 . PMID 22423964.
^ Knodler, Leigh A; Finlay, B Brett; Steele-Mortimer, Olivia (10 de enero de 2005). "La proteína efectora SopB de Salmonella protege a las células epiteliales de la apoptosis mediante la activación sostenida de Akt". Journal of Biological Chemistry . 280 (10): 9058–9064. doi : 10.1074/jbc.M412588200 . PMID 15642738.
^ Ge, Jinli; Wang, Ying; Li, Xueyu; Lu, Qian; Yu, Hangqian; Liu, Hongtao; Mamá, Kelong; Deng, Xuming; Luo, Zhao-Qing; Liu, Xiaoyun; Qiu, Jiazhang (30 de septiembre de 2024). "La fosforilación de caspasas por una quinasa bacteriana inhibe la muerte celular programada del huésped". Comunicaciones de la naturaleza . 15 (1): 8464. doi : 10.1038/s41467-024-52817-1. ISSN 2041-1723. PMC 11442631 . PMID 39349471.
^ Nougayrede, Jean-Philippe; Donnenberg, Michael S. (noviembre de 2004). "La Escherichia coli enteropatógena EspF se dirige a las mitocondrias y es necesaria para iniciar la vía de muerte mitocondrial". Microbiología celular . 6 (11): 1097–1111. doi : 10.1111/j.1462-5822.2004.00421.x . PMID 15469437.
^ Samba-Louaka, Ascel; Nougayrède, Jean-Philippe; Watrin, Claude; Oswald, Eric; Taieb, Frédéric (diciembre de 2009). "El efector Cif de Escherichia coli enteropatógena induce apoptosis retardada en células epiteliales". Infección e inmunidad . 77 (12): 5471–5477. doi :10.1128/IAI.00860-09. PMC 2786488 . PMID 19786559.
^ Wong, Alexander RC; Clements, Abigail; Raymond, Benoit; Crepin, Valerie F.; Frankel, Gad; Bagnoli, Fabio; Rappuoli, Rino (17 de enero de 2012). "La interacción entre los efectores del factor de intercambio de nucleótidos de guanina Rho de Escherichia coli y el inhibidor de RhoGEF de mamíferos EspH". mBio . 3 (1). doi :10.1128/mBio.00250-11. PMC 3374388 . PMID 22251971.
^ Yenes, Hilo; Ooka, Tadasuke; Iguchi, Atsushi; Hayashi, Tetsuya; Sugimoto, Nakaba; Tobe, Toru; Van Nhieu, Guy Tran (16 de diciembre de 2010). "NleC, una proteasa de secreción de tipo III, compromete la activación de NF-κB al apuntar a p65/RelA". Más patógenos . 6 (12): e1001231. doi : 10.1371/journal.ppat.1001231 . PMC 3002990 . PMID 21187904.
^ Pham, Thanh H.; Gao, Xiaofei; Tsai, Karen; Olsen, Rachel; Wan, Fengyi; Hardwidge, Philip R.; McCormick, BA (junio de 2012). "Diferencias funcionales e interacciones entre los efectores del sistema de secreción tipo III de Escherichia coli NleH1 y NleH2". Infección e inmunidad . 80 (6): 2133–2140. doi :10.1128/IAI.06358-11. PMC 3370600 . PMID 22451523.
^ Gao, Xiaofei; Wan, Fengyi; Mateo, Kristina; Callegari, Eduardo; Wang, Dan; Deng, Wanyin; Puente, Jose; Li, Feng; Chaussee, Michael S.; Finlay, B. Brett; Lenardo, Michael J.; Hardwidge, Philip R. (24 de diciembre de 2009). "La unión del efector bacteriano a la proteína ribosomal S3 subvierte la función de NF-κB". PLOS Pathogens . 5 (12): e1000708. doi : 10.1371/journal.ppat.1000708 . PMC 2791202 . PMID 20041225.
^ Ruchaud-Sparagano, Marie-Hélène; Mühlen, Sabrina; Dean, Paul; Kenny, Brendan (1 de diciembre de 2011). "El efector Tir de E. coli enteropatógena (EPEC) inhibe la actividad de NF-κB al actuar sobre factores asociados al receptor de TNFα". PLOS Pathogens . 7 (12): e1002414. doi : 10.1371/journal.ppat.1002414 . PMC 3228809 . PMID 22144899.
^ Yan, Dapeng; Wang, Xingyu; Luo, Lijun; Cao, Xuetao; Ge, Baoxue (23 de septiembre de 2012). "Inhibición de la señalización de TLR por una proteína bacteriana que contiene motivos inhibidores basados en tirosina de inmunorreceptores". Inmunología de la naturaleza . 13 (11): 1063–1071. doi :10.1038/ni.2417. PMID 23001144. S2CID 5226423.
^ Viboud, Gloria I.; Mejia, Edison; Bliska, James B. (septiembre de 2006). "Comparación de las actividades de YopE y YopT para contrarrestar las respuestas de señalización del huésped a la infección por Yersinia pseudotuberculosis". Microbiología celular . 8 (9): 1504–1515. doi : 10.1111/j.1462-5822.2006.00729.x . PMID 16922868.
^ Cheong, Mi Sun; Kirik, Angela; Kim, Jung-Gun; Frame, Kenneth; Kirik, Viktor; Mudgett, Mary Beth; Dangl, Jeffery L. (20 de febrero de 2014). "AvrBsT acetila ACIP1 de Arabidopsis, una proteína que se asocia con los microtúbulos y es necesaria para la inmunidad". PLOS Pathogens . 10 (2): e1003952. doi : 10.1371/journal.ppat.1003952 . PMC 3930583 . PMID 24586161.
^ Mukherjee, Sohini; Keitany, Gladys; Li, Yan; Wang, Yong; Ball, Haydn L.; Goldsmith, Elizabeth J.; Orth, Kim (26 de mayo de 2006). "Yersinia YopJ acetila e inhibe la activación de la quinasa al bloquear la fosforilación" (PDF) . Science . 312 (5777): 1211–1214. Bibcode :2006Sci...312.1211M. doi :10.1126/science.1126867. PMID 16728640. S2CID 13101320. Archivado desde el original (PDF) el 28 de febrero de 2019.
^ Trosky, Jennifer E.; Li, Yan; Mukherjee, Sohini; Keitany, Gladys; Ball, Haydn; Orth, Kim (1 de octubre de 2007). "VopA inhibe la unión de ATP mediante la acetilación del bucle catalítico de las quinasas MAPK". Journal of Biological Chemistry . 282 (47): 34299–34305. doi : 10.1074/jbc.M706970200 . PMID 17881352.
^ Bürger, Marco; Willige, Björn C.; Chory, Joanne (19 de diciembre de 2017). "Un mecanismo de anclaje hidrofóbico define una familia de desacetilasas que suprime la respuesta del huésped contra los efectores YopJ". Nature Communications . 8 (1): 2201. Bibcode :2017NatCo...8.2201B. doi :10.1038/s41467-017-02347-w. PMC 5736716 . PMID 29259199.
^ Bürger, Marco; Chory, Joanne (5 de diciembre de 2018). "Biología estructural y química de las desacetilasas para carbohidratos, proteínas, moléculas pequeñas e histonas". Communications Biology . 1 (1): 217. doi :10.1038/s42003-018-0214-4. PMC 6281622 . PMID 30534609.
^ Jehl, Marc-André; Arnold, Roland; Rattei, Thomas (2011). "Effective—a database of predicted secreted bacteriology" (Efectivo: una base de datos de proteínas bacterianas secretadas previstas). Nucleic Acids Research . 39 (Número de la base de datos): D591–D595. doi :10.1093/nar/gkq1154. PMC 3013723 . PMID 21071416.
^ Wang, Yejun; Huang, He; Sun, Ming'an; Zhang, Qing; Guo, Dianjing (2012). "T3DB: una base de datos integrada para el sistema de secreción bacteriana de tipo III". BMC Bioinformatics . 13 (1): 66. doi : 10.1186/1471-2105-13-66 . PMC 3424820 . PMID 22545727.
^ Dong, Xiaobao; Lu, Xiaotian; Zhang, Ziding (27 de junio de 2015). "BEAN 2.0: un recurso web integrado para la identificación y el análisis funcional de los efectores secretados de tipo III". Base de datos . 2015 : bav064. doi : 10.1093/database/bav064 . PMC 4483310 . PMID 26120140.