Nódulo radicular

Los nódulos radiculares se encuentran en las raíces de las plantas , principalmente legumbres , que forman una simbiosis con bacterias fijadoras de nitrógeno . ^[1] En condiciones de limitación de nitrógeno , las plantas capaces forman una relación simbiótica con una cepa de bacterias específica del huésped conocida como rizobios . ^[2] Este proceso ha evolucionado varias veces dentro de las legumbres, así como en otras especies que se encuentran dentro del clado Rosid . ^{[3] Los cultivos} de leguminosas incluyen frijoles , guisantes y soja .

Dentro de los nódulos de la raíz de las legumbres, el gas nitrógeno (N ₂ ) de la atmósfera se convierte en amoníaco (NH ₃ ), que luego se asimila en aminoácidos (los bloques de construcción de las proteínas), nucleótidos (los bloques de construcción del ADN y ARN , así como la importante molécula de energía ATP ), y otros componentes celulares como vitaminas , flavonas y hormonas . ^{[ cita requerida ]} Su capacidad para fijar nitrógeno gaseoso hace que las legumbres sean un organismo agrícola ideal, ya que su necesidad de fertilizantes nitrogenados se reduce. De hecho, el alto contenido de nitrógeno bloquea el desarrollo de nódulos, ya que no hay ningún beneficio para la planta de formar la simbiosis. La energía para dividir el gas nitrógeno en el nódulo proviene del azúcar que se transloca desde la hoja (un producto de la fotosíntesis ). El malato como producto de degradación de la sacarosa es la fuente directa de carbono para el bacteroide. La fijación de nitrógeno en el nódulo es muy sensible al oxígeno. Los nódulos de las leguminosas albergan una proteína que contiene hierro llamada leghemoglobina , estrechamente relacionada con la mioglobina animal , para facilitar la difusión del gas oxígeno utilizado en la respiración.

Las plantas que contribuyen a la fijación de N2 incluyen la familia de las leguminosas – Fabaceae  – con taxones como el kudzu , los tréboles , la soja , la alfalfa , los lupinos , los cacahuetes y el rooibos . Contienen bacterias simbióticas llamadas rizobios dentro de los nódulos, que producen compuestos nitrogenados que ayudan a la planta a crecer y competir con otras plantas. Cuando la planta muere, el nitrógeno fijado se libera, poniéndolo a disposición de otras plantas, y esto ayuda a fertilizar el suelo . ^{[4] [5]} La gran mayoría de las leguminosas tienen esta asociación, pero algunos géneros (por ejemplo, Styphnolobium ) no la tienen. En muchas prácticas agrícolas tradicionales, los campos se rotan a través de varios tipos de cultivos, que generalmente incluyen uno que consiste principalmente o totalmente en un cultivo leguminoso como el trébol, para aprovechar esto.

Aunque la gran mayoría de las plantas capaces de formar nódulos radiculares fijadores de nitrógeno pertenecen a la familia de las leguminosas Fabaceae , hay algunas excepciones:

• Las plantas actinorícicas como el aliso y el arrayán pueden formar nódulos fijadores de nitrógeno (menos complejos) gracias a una asociación simbiótica con las bacterias Frankia . Estas plantas pertenecen a 25 géneros distribuidos en 8 familias de plantas. ^[6] Según un recuento de 1998, incluye alrededor de 200 especies y representa aproximadamente la misma cantidad de fijación de nitrógeno que las simbiosis rizobianas. Una diferencia estructural importante es que en estas simbiosis las bacterias nunca se liberan del hilo de infección. ^[7]
• Parasponia , un género tropical de la familia Cannabaceae , también es capaz de interactuar con rizobios y formar nódulos fijadores de nitrógeno. Como las plantas relacionadas son actinorrícicas, se cree que la planta "cambió de pareja" en su evolución. ^[8]

La capacidad de fijar nitrógeno está lejos de estar universalmente presente en estas familias. Por ejemplo, de 122 géneros en Rosaceae , solo 4 géneros son capaces de fijar nitrógeno. Todas estas familias pertenecen a los órdenes Cucurbitales , Fagales y Rosales , que junto con Fabales forman un clado de fijación de nitrógeno (NFC) de eurosids . En este clado, Fabales fue el primer linaje en ramificarse; por lo tanto, la capacidad de fijar nitrógeno puede ser plesiomórfica y posteriormente perdida en la mayoría de los descendientes de la planta fijadora de nitrógeno original; sin embargo, puede ser que los requisitos genéticos y fisiológicos básicos estuvieran presentes en un estado incipiente en los últimos ancestros comunes de todas estas plantas, pero solo evolucionaron hasta la función completa en algunas de ellas:

Se han descrito dos tipos principales de nódulos en las leguminosas: determinados e indeterminados. ^[9]

Los nódulos determinados se encuentran en ciertas tribus de leguminosas tropicales como las de los géneros Glycine (soja), Phaseolus (frijol común) y Vigna . y en algunas leguminosas templadas como Lotus . Estos nódulos determinados pierden la actividad meristemática poco después de la iniciación, por lo que el crecimiento se debe a la expansión celular que da como resultado nódulos maduros que tienen forma esférica. Otro tipo de nódulo determinado se encuentra en una amplia gama de hierbas, arbustos y árboles, como Arachis ( maní ). Estos siempre están asociados con las axilas de las raíces laterales o adventicias y se forman después de la infección a través de grietas donde emergen estas raíces y no utilizando pelos radiculares . Su estructura interna es bastante diferente de la del tipo de nódulo de soja . ^[10]

Los nódulos indeterminados se encuentran en la mayoría de las leguminosas de las tres subfamilias, ya sea en regiones templadas o en los trópicos. Se pueden ver en leguminosas Faboideae como Pisum (guisante), Medicago (alfalfa), Trifolium (trébol) y Vicia (veza) y todas las leguminosas mimosoides como las acacias , las pocas leguminosas cesalpinioides noduladas como el guisante de perdiz . Se ganaron el nombre de "indeterminados" porque mantienen un meristemo apical activo que produce nuevas células para el crecimiento durante la vida del nódulo. Esto da como resultado que el nódulo tenga una forma generalmente cilíndrica, que puede estar ampliamente ramificado. ^[10] Debido a que están creciendo activamente, los nódulos indeterminados manifiestan zonas que delimitan diferentes etapas de desarrollo/simbiosis: ^{[11] [12] [13]}

• Zona I: el meristemo activo . Aquí se forma el nuevo tejido nodular que luego se diferenciará en las otras zonas del nódulo.
• Zona II: zona de infección . Esta zona está llena de filamentos infecciosos llenos de bacterias. Las células vegetales son más grandes que en la zona anterior y la división celular se detiene.
  • Interzona II-III: aquí las bacterias han ingresado a las células vegetales, que contienen amiloplastos . Se alargan y comienzan a diferenciarse terminalmente en bacteroides simbióticos fijadores de nitrógeno .
• Zona III: zona de fijación de nitrógeno . Cada célula de esta zona contiene una gran vacuola central y el citoplasma está lleno de bacteroides totalmente diferenciados que fijan activamente el nitrógeno . La planta proporciona a estas células leghemoglobina , lo que les da un color rosa característico.
• Zona IV: la zona senescente . Aquí se degradan las células vegetales y su contenido de bacteroides. La descomposición del componente hemo de la leghemoglobina produce un enverdecimiento visible en la base del nódulo.

Este es el tipo de nódulo más estudiado, pero los detalles son bastante diferentes en los nódulos del maní y sus parientes y en algunos otros cultivos importantes como los altramuces, donde el nódulo se forma tras la infección directa de los rizobios a través de la epidermis y donde nunca se forman hilos de infección. Los nódulos crecen alrededor de la raíz, formando una estructura similar a un collar. En estos nódulos y en el tipo del maní, el tejido central infectado es uniforme, sin los codos no infectados que se ven en los nódulos de la soja y muchos tipos indeterminados como los guisantes y los tréboles.

Los nódulos de tipo actinorrizal son estructuras marcadamente diferentes a las que se encuentran en las plantas no leguminosas. En este tipo, las células derivadas de la corteza de la raíz forman el tejido infectado y el prenódulo se convierte en parte del nódulo maduro. A pesar de esta diferencia aparentemente importante, es posible producir dichos nódulos en las leguminosas mediante una única mutación homeótica . ^[14]

Las legumbres liberan compuestos orgánicos como metabolitos secundarios llamados flavonoides de sus raíces, que atraen a los rizobios hacia ellos y que también activan los genes nod en las bacterias para producir factores nod e iniciar la formación de nódulos. ^{[15] [16]} Estos factores nod inician el rizado de los pelos radiculares . El rizado comienza con la punta del pelo radicular enroscándose alrededor del Rhizobium . Dentro de la punta de la raíz, se forma un pequeño tubo llamado hilo de infección, que proporciona una vía para que el Rhizobium viaje hacia las células epidérmicas de la raíz a medida que el pelo radicular continúa rizando. ^[17]

Incluso se puede lograr un rizado parcial con el factor nod solo. ^[16] Esto se demostró mediante el aislamiento de los factores nod y su aplicación a partes del pelo radicular. Los pelos radiculares se curvaron en la dirección de la aplicación, lo que demuestra la acción de un pelo radicular que intenta curvarse alrededor de una bacteria. Incluso la aplicación en raíces laterales provocó el rizado. Esto demostró que es el factor nod en sí, no la bacteria, el que provoca la estimulación del rizado. ^[16]

Cuando la raíz detecta el factor nod, se producen una serie de cambios bioquímicos y morfológicos: se desencadena la división celular en la raíz para crear el nódulo y el crecimiento del pelo radicular se redirige para enroscarse alrededor de las bacterias varias veces hasta que encapsula por completo una o más bacterias. Las bacterias encapsuladas se dividen varias veces, formando una microcolonia . Desde esta microcolonia, las bacterias entran en el nódulo en desarrollo a través del hilo de infección, que crece a través del pelo radicular hacia la parte basal de la célula de la epidermis y continúa hacia la corteza de la raíz ; luego están rodeadas por una membrana simbiótica derivada de la planta y se diferencian en bacteroides que fijan el nitrógeno . ^[18]

La nodulación efectiva ocurre aproximadamente cuatro semanas después de la plantación del cultivo , y el tamaño y la forma de los nódulos dependen del cultivo. Cultivos como la soja o el maní tendrán nódulos más grandes que las leguminosas forrajeras como el trébol rojo o la alfalfa, ya que sus necesidades de nitrógeno son mayores. La cantidad de nódulos y su color interno indicarán el estado de la fijación de nitrógeno en la planta. ^[19]

La nodulación está controlada por una variedad de procesos, tanto externos (calor, suelos ácidos, sequía, nitrato) como internos (autorregulación de la nodulación, etileno). La autorregulación de la nodulación ^[20] controla el número de nódulos por planta a través de un proceso sistémico que involucra a la hoja. El tejido foliar detecta los eventos tempranos de nodulación en la raíz a través de una señal química desconocida, luego restringe el desarrollo de nódulos adicionales en el tejido radicular de nuevo desarrollo. Las quinasas del receptor de repetición rica en leucina (LRR) (NARK en soja ( Glycine max ); HAR1 en Lotus japonicus , SUNN en Medicago truncatula ) son esenciales para la autorregulación de la nodulación (AON). La mutación que conduce a la pérdida de función en estas quinasas del receptor AON conduce a supernodulación o hipernodulación. A menudo, las anomalías del crecimiento de la raíz acompañan la pérdida de la actividad de la quinasa del receptor AON, lo que sugiere que el crecimiento de los nódulos y el desarrollo de la raíz están vinculados funcionalmente. Las investigaciones sobre los mecanismos de formación de nódulos mostraron que el gen ENOD40 , que codifica una proteína de 12 a 13 aminoácidos [41], se regula positivamente durante la formación de nódulos [3].

Los nódulos radiculares aparentemente han evolucionado tres veces dentro de la familia Fabaceae , pero son raros fuera de esa familia. La propensión de estas plantas a desarrollar nódulos radiculares parece estar relacionada con la estructura de sus raíces. En particular, una tendencia a desarrollar raíces laterales en respuesta al ácido abscísico puede permitir la evolución posterior de los nódulos radiculares. ^[21]

Algunos hongos producen estructuras nodulares conocidas como ectomicorrizas tuberculadas en las raíces de sus plantas hospedantes. Suillus tomentosus , por ejemplo, produce estas estructuras con su planta hospedante, el pino contorta ( Pinus contorta var. latifolia ). Se ha demostrado que estas estructuras, a su vez, albergan bacterias fijadoras de nitrógeno , que aportan una cantidad significativa de nitrógeno y permiten que los pinos colonicen sitios pobres en nutrientes. ^[22]

• 
  Nódulos en las raíces de Vicia Faba .
• 
  Raíces de soja .
• 
  Nódulos de Robinia pseudoacacia
• 
  Primer plano de un nódulo de raíz de Medicago disecado , de la familia de plantas Fabaceae .
• 
  Nódulos radiculares de la familia Fabaceae .
• 
  Nódulos de Medicago italica .
• 
  Sección transversal del nódulo.
• 
  Raíces de caupí ( Vigna unguiculata spp. ).

• Nematodo de las agallas de la raíz
• Rizobio
• Sinorhizobio
• bradirrizobio
• Neorizobio
• Pararrizobio
• Vía común de señalización simbiótica

• Nódulos de raíces de leguminosas en el proyecto web El Árbol de la Vida
• Vídeo y comentario sobre los nódulos radiculares del trébol blanco