Maullinia

Maullinia
E: Esporas en reposo de Maullinia sp. Esporas en reposo en Durvillaea antarctica
Clasificación científica
Dominio:	Eucariota
Clado :	Diaforéticos
Clado :	RAE
Filo:	Endomixa
Clase:	Fitomicea
Orden:	Fagomixida
Familia:	Fagomyxidae
Género:	Maullinia I. Maier, ER Parodi, R. Wester-meier y DG Müller 2000

Maullinia es un género de parásitos fitómidos intracelulares que se encuentran en todo el hemisferio sur, aunque principalmente en Chile, las Islas Príncipe Eduardo, Sudáfrica, Australia y Nueva Zelanda. ^{[1] [2] [3] [4] [5]} Estos parásitos se infiltran en las células de sus huéspedes de algas pardas a través de extensiones citoplasmáticas llamadas plasmodios que se dividen sincrónicamente, ^[1] volviéndose cada vez más multinucleados y envolviendo los orgánulos de la célula huésped a medida que crecen. ^{[1] [3]} Finalmente, a medida que los plasmodios llenan todo el volumen celular, las células huésped se hipertrofian y crecen hasta 3 o 4 veces su tamaño original, ^[2] apareciendo como apéndices hinchados o agallas en el tejido huésped a nivel macroscópico. ^{[1] [3]} Estas regiones hinchadas estallarán junto con losplasmodios maduros de Maullinia , liberando zoosporas biflageladas al espacio intercelular y extracelular para dispersar aún más la infección. ^[6] Las zoosporas pueden provenir de plasmodios esporangiales, ^[1] como en M. ectocarpii , o de esporas en reposo, como en M. braseltonii . ^[3]

Como Maullinia puede infectar una amplia gama de hospedadores de algas pardas de importancia comercial, presenta una amenaza significativa para los esfuerzos de cultivo de algas y maricultura. ^[1] Estas infecciones también podrían causar un daño significativo a escala global a las poblaciones naturales, ya que pueden dispersarse a grandes distancias mediante rafting y tienden a prosperar en las aguas más frías donde a menudo se encuentran las algas. ^{[4] [5]}

" Maullinia " se refiere al río Maullín cerca de Puerto Montt en Chile, de donde se describió por primera vez el género. ^[1] El epíteto de especie para M. ectocarpii fue elegido en referencia al género del organismo huésped, Ectocarpus ^[1] . En M. braseltonii , el epíteto de especie fue elegido como una dedicatoria al reconocido especialista en fitómidos James P. Braselton. ^[3]

Maullinia ectocarpii I. Maier, ER Parodi, R. Westermeier et DG Müller sp. nov. ^[1]

Durante décadas, se ha descrito que las algas pardas del hemisferio sur tienen infecciones formadoras de agallas de origen desconocido. ^{[7] [8] [9]} La causa de estas agallas se investigó por primera vez por pura casualidad, cuando un equipo de investigadores de la Universidad de Konstanz , dirigido por el Dr. Ingo Maier, estaba realizando un estudio de algas epífitas en Chile. ^[1] Algunos especímenes de Ectocarpus siliculosus en una plantación de maricultura chilena parecían tener infecciones parasitarias, ^[1] lo que despertó el interés del equipo de investigación. Después de una extensa experimentación de cultivo de campo y laboratorio, se describió un nuevo género de fitómido como Maullinia . ^[1] Este era el único parásito fitómido de las algas pardas conocido por la ciencia en ese momento, ^[3] y se clasificó inicialmente como un plasmodioforido. ^[1]

Casi una década después, mientras investigaban infecciones formadoras de agallas en las frondas del alga Durvillaea antarctica , los investigadores produjeron la primera evidencia de una segunda especie de Maullinia . ^[2] Usando datos moleculares de ARNr 18S de los parásitos causantes de estas infecciones formadoras de agallas, construyeron un árbol filogenético que colocó al parásito como una especie hermana de M. ectocarpii . ^[2] Sin embargo, no se encontró suficiente evidencia para constituir una nueva descripción de especie en este momento. ^[3] Unos años más tarde, se llevó a cabo más experimentación molecular y morfológica, proporcionando suficiente evidencia para clasificar esta nueva especie de Maullinia como M. braseltonii . ^[3]

Se ha demostrado que las dos especies de Maullinia parasitan con éxito una amplia gama de hospedadores de algas pardas, que abarcan múltiples órdenes de algas pardas, como Ectocarpales , Fucales y Laminariales ^{[1] [2] [3] [5]} . A continuación, se incluye una tabla de todos los hospedadores compatibles conocidos.

Los marcadores de infección por Maullinia varían entre las especies hospedadoras, pero todas exhiben signos macroscópicos de hipertrofia. En hospedadores filamentosos (es decir, Ectocarpus ), o hospedadores en etapas gametofíticas con microtalos (es decir, Macrocystis ), se pueden encontrar apéndices hinchados. ^[1] Estos apéndices tienen forma oblonga a subesférica, y se extienden predominantemente desde la célula terminal en cada eje del filamento principal, pero también se ven en las ramas laterales. ^[1] Los apéndices no están pigmentados, con aberturas apicales de las cuales se liberan las zoosporas de Maullinia . ^[1] Estos apéndices a menudo se encuentran cerca de los esporangios del hospedador , lo que aumenta la tasa de esterilidad del hospedador y el número de esporangios abortivos ^[1] .

En algas no filamentosas como Durvillaea , infectadas durante sus etapas maduras de esporofito , se forman grandes agallas en las frondas y el estípite. ^{[2] [3]} Estas agallas tienen forma irregular, pero la mayoría de las veces son circulares o elipsoides con un diámetro que varía de 0,5 cm a 7 cm. ^{[2] [3]} Son el resultado de la hipertrofia a nivel celular, que hace que las células huésped se expandan hasta alcanzar de 3 a 4 veces su tamaño normal. ^[2] Estas células hipertrofiadas están restringidas a la subcorteza, la región entre la corteza y el tejido medular. ^[3] Las células hipertrofiadas y las agallas macroscópicas resultantes son más pálidas que el tejido sano, y las agallas generalmente tienen una coloración marrón amarillenta. ^[3] Pueden ser solitarias o agrupadas, pero los agrupamientos generalmente indican una mayor extensión de la infección por Maullinia . ^[3] Los individuos que llegan a la orilla tienden a tener roturas en áreas con estas agallas agrupadas, lo que indica que las agallas debilitan el talo y lo hacen más susceptible a daños externos. ^[3] También hay evidencia sólida de que Maullinia , como parásito fitómido, afecta negativamente la reproducción de sus huéspedes. ^[10]

Las infecciones de algas pardas no filamentosas causadas por Maullinia se dirigen principalmente a los huéspedes adultos y suelen estar ausentes durante sus períodos reproductivos. ^[3] Durante los períodos no reproductivos, cuando los adultos dominan las poblaciones, se puede observar una tasa de infección de hasta el 40%. ^[3] En otras palabras, podrían infectarse hasta 9 individuos por metro cuadrado. ^[3]

Estas infecciones, independientemente de si el huésped es filamentoso o no filamentoso, también pueden aumentar las tasas de infección viral . ^{[1] Las infecciones} por Maullinia no parecen desencadenar mecanismos de defensa significativos en sus huéspedes, ^[10] solo protección pasiva de la presencia de endófitos fúngicos , ^[11] y, como tal, proporcionan un vector para que las infecciones virales ingresen al alga marrón junto con Maullinia .

Como género parásito, Maullinia obtiene su nutrición de las células hospedadoras en las que habita. Inicialmente, se pensaba que el único modo de nutrición era la osmotrofia absortiva . ^[1] Sin embargo, en los últimos años, se ha revelado nueva evidencia que respalda la fagotrofia intracelular como el modo principal de nutrición, con la osmotrofia como una función secundaria. ^[12] Maullinia parece engullir los orgánulos hospedadores completos a medida que se extiende a través de la célula, con una clara preferencia por los plástidos . ^[12] Esta preferencia podría deberse a varios factores, a saber, la orientación activa de Maullinia, la naturaleza generalizada de los plástidos dentro de las células de las algas pardas o simplemente un proceso de digestión más lento de estos complejos orgánulos que contienen pigmentos. [12] La evidencia de que existe cierta orientación hacia los plástidos proviene de la célula hospedadora que produce activamente plástidos más pequeños a medida que avanza la infección. [ ^{12 ]}

Además de la preferencia de los plástidos, una de las primeras estructuras intracelulares en ser engullidas es la gran vacuola de almacenamiento . ^{[12] Esta vacuola contiene muchos} polisacáridos complejos y, como tal, su consumo proporciona a la Maullinia infectante un impulso de energía. ^[12] Este impulso de energía cerca del comienzo de la infección, junto con la pérdida de una fuente de energía clave para la célula huésped, permite a Maullinia expandirse rápidamente.

Maullinia se encuentra en gran parte del hemisferio sur, con poblaciones de algas pardas infectadas en Chile, las Islas Príncipe Eduardo, Sudáfrica, Australia y Nueva Zelanda. ^{[1] [2] [3] [4] [5]} Dentro de estas regiones, la prevalencia de Maullinia aumenta con la latitud , volviéndose más dominante en las poblaciones del sur en comparación con las más tropicales. ^[4] Esto probablemente se deba a una combinación de dos factores clave: la mayor densidad de las poblaciones del sur y el aumento de la virulencia de Maullinia en aguas más frías. ^[4] Si bien muchos parásitos prefieren ambientes más cálidos, Maullinia parece prosperar en temperaturas más bajas, teniendo mayores tasas de infección durante los meses de invierno y en mayor latitud. ^{[3] [4]}

Las dos especies de Maullinia parecen tener cierta preferencia por el hábitat, en función de los hospedadores de algas pardas que cada una de ellas infecta principalmente. M. ectocarpii prefiere regiones arenosas, poco profundas y protegidas donde tienden a prosperar las algas pardas más filamentosas. ^[3] Sin embargo, M. ectocarpii es una especie más generalista y puede adaptarse a especies intermareales más rocosas como Durvillaea amatheiae y Durvillaea potatoesum . ^[4] M. braseltonii es mucho más especialista e infecta exclusivamente a los hospedadores Durvillaea que provienen de hábitats intermareales rocosos. ^[4] Como muchas especies de Durvillaea son flotantes, a menudo se encuentra a M. braseltonii infectando también la deriva. ^[3]

El papel de la deriva en la distribución de Maullinia y en la provisión de un vector para nuevas infecciones es fundamental. El rafting es la principal forma por la cual Maullinia infecta nuevas poblaciones de algas pardas ^{[4] [5]} y este proceso está respaldado por los cambios fisiológicos que experimentan los huéspedes infectados. Con las células hipertrofiadas formando agallas, se logra una mayor flotabilidad en los individuos infectados, lo que les permite una capacidad de distribución más amplia [3]. La ^probabilidad del mecanismo se ve reforzada por la evidencia genética que vincula la población neozelandesa de Maullinia con la población chilena ^[5] . El papel del rafting, junto con las poblaciones extendidas separadas por miles de kilómetros, implica que Maullinia puede ser capaz de lograr una distribución global a lo largo de las costas frías y templadas ^[1] .

Los ciclos de vida de Maullinia no se comprenden por completo y no se ha observado reproducción sexual. ^{[1] [3]} M. ectocarpii y M. braseltonii parecen producir dos formas diferentes de plasmodios que se desarrollan en estructuras únicas y zoosporas que aún no se han observado en el otro. Fuera de estas dos formas plasmodiales, el ciclo de vida es en gran medida idéntico.  

El enquistamiento ocurre cuando una etapa biflagelada de Maullinia se asienta sobre un huésped compatible y puede comenzar el proceso de infección. Los quistes tienen forma de elipsoide a riñón, midiendo aproximadamente 5,8 ± 0,7 μm de largo y 2,5 ± 0,2 μm de ancho. ^[1] Tienen paredes celulares quitinosas que se abren en un extremo para permitir que el adhesivo, un aparato de infección, se extienda. ^[1] El adhesivo no tiene pared celular y se desarrolla desde una forma similar a un pico hasta un cuello estrecho de 5 a 7 μm de longitud que perfora la pared de la célula huésped. ^[1] Desde aquí, el contenido del quiste se inyecta en el citoplasma de la célula huésped, ^[1] y comienza la formación de plasmodios.

Una vez que el contenido del quiste se ha inyectado en el citoplasma del huésped, se producen rápidamente divisiones nucleares sincrónicas para producir grandes plasmodios multinucleados dentro de la célula huésped. ^[1] Cada núcleo plasmódico es esférico y contiene un nucléolo céntrico distintivo. ^[1] Los plasmodios continúan creciendo, a través de divisiones mitóticas cruciformes y no cruciformes , envolviendo orgánulos del huésped y causando una fuerte hipertrofia de la célula huésped. ^[1] El núcleo del huésped se congestiona como resultado de la hipertrofia y finalmente cesa la división. ^[1] Este crecimiento puede alterar el funcionamiento metabólico del huésped, recolectando compuestos ricos en energía dentro de la célula para ayudar a alimentar al parásito Maullinia , ^[10] aunque esta teoría no está probada. ^[12] Después de que ocurre suficiente crecimiento plasmódico y la célula huésped está completamente llena, se adopta una estructura lobosa y se produce la diferenciación plasmódica. ^[3]

Los plasmodios maduros se transforman en un único esporangio, que se desarrolla cerca de la pared de la célula huésped y se adhiere a ella mediante la deposición de un material fino, pero denso, similar a una pared fibrilar. ^[1] El tamaño y la forma de estos esporangios son variables tanto dentro como entre especies huésped, pero en promedio tienen forma de maza, de 40 a 93 μm de largo y 27 a 46 μm de ancho. ^[1] En Ectocarpus , estos esporangios se presentan en grupos que reflejan el patrón de crecimiento propio de los huéspedes. ^[1] Cada esporangio produce varios cientos de zoosporas. ^[1]

Los esporangios producen zoosporas esporangiales, células piriformes de 4,6 ± 0,7 μm de largo, 2,3 ± 0,4 μm de ancho con paredes gruesas y 2 flagelos que se extienden desde la parte ancha de la célula. ^[1] Estos flagelos son de longitud desigual, siendo el flagelo más largo más orientado posteriormente y ondulado, mientras que el más corto está más orientado anteriormente y oblicuo a la línea media. ^[1] Ambos flagelos tienen puntas de pelos cortos a lo largo de ellos. ^[1] Los núcleos de las zoosporas esporangiales tienen una abundancia de cromatina condensada, pero no nucléolos. ^{[1] [6]} Estas zoosporas son extremadamente móviles y salen individualmente de una única abertura apical en el esporangio. ^[1] Una vez liberadas, se dispersan y entran en contacto con los huéspedes para comenzar el enquistamiento nuevamente. ^[1]

Las esporas en reposo permiten la supervivencia en ambientes antagónicos, lo que permite a M. braseltonii ser más específico sobre qué huéspedes elige infectar, ya que no se necesita una célula huésped para la supervivencia de las esporas en reposo. ^[2] El plasmodio comienza el desarrollo de esporas en reposo concentrando el citoplasma alrededor del núcleo, lo que permite que comience a formarse la pared gruesa de 3 capas. ^[3] Inicialmente, estas esporas en reposo son muy irregulares y globosas a elípticas, pero se vuelven más regularmente esféricas a medida que maduran. ^[3] No tienen color y esperarán para liberar zoosporas hasta que las condiciones sean óptimas. ^[3] Estas zoosporas pueden tener una estructura diferente a sus contrapartes esporangiales, pero aún no se han observado. ^[3]

Maullinia tiene hospedadores de gran importancia comercial, como Macrocystis , y como tal tiene el potencial de causar efectos devastadores si una infección pudiera propagarse a una maricultura de gametofitos que sustenta una granja de algas Macrocystis . ^[1] Ya se han visto ejemplos, con la descripción inicial de Maullinia ocurriendo en una maricultura chilena infectada de Ectocarpus . ^[1] Este tipo de infecciones podrían combinarse con la entrega de virus de algas pardas junto con el parásito, diezmando cultivos enteros de algas en el proceso. ^[1]

Además de sus efectos conocidos sobre las algas pardas, Maullinia tiene la capacidad de infectar a una amplia gama de hospedadores que podrían posiblemente salvar la brecha entre lo marino y lo terrestre. Se ha demostrado que los parásitos fitómidos son capaces de cambiar de hospedador entre reinos (es decir, de algas pardas a angiospermas), y esto podría introducir parásitos completamente nuevos en los ambientes terrestres. ^[13]

• Maullinia ectocarpii I. Maier, ER Parodi, R. Westermeier y DG Müller 2000 ^[1]
• Maullinia braseltonii P. Murúa, F. Goecke et S. Neuhauser 2017 ^[3]

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