Micorriza
Asociación simbiótica hongo-planta
Muchos hongos llamativos, como la amanita muscaria (arriba a la izquierda), forman ectomicorrizas (arriba a la derecha) con las raíces de los árboles. Las micorrizas arbusculares (abajo a la izquierda) son muy comunes en las plantas, incluidas especies de cultivo como el trigo (abajo a la derecha).

Una micorriza (del griego antiguo μύκης ( múkēs )  'hongo' y ῥίζα ( rhíza )  'raíz'; pl. micorrizas , micorriza o micorrizas ) [1] es una asociación simbiótica entre un hongo y una planta . [2] El término micorriza se refiere al papel del hongo en la rizosfera de la planta , el sistema de raíces de la planta y sus alrededores. Las micorrizas desempeñan papeles importantes en la nutrición de las plantas , la biología del suelo y la química del suelo .  

En una asociación micorrízica, el hongo coloniza los tejidos de la raíz de la planta huésped, ya sea intracelularmente como en los hongos micorrízicos arbusculares , o extracelularmente como en los hongos ectomicorrízicos. [3] La asociación normalmente es mutualista . En determinadas especies, o en determinadas circunstancias, las micorrizas pueden tener una asociación parasitaria con las plantas huésped. [4]

Definición

Una micorriza es una asociación simbiótica entre una planta verde y un hongo. La planta produce moléculas orgánicas mediante la fotosíntesis y las suministra al hongo en forma de azúcares o lípidos, mientras que el hongo proporciona a la planta agua y nutrientes minerales, como el fósforo , extraídos del suelo. Las micorrizas se encuentran en las raíces de las plantas vasculares, pero también se dan asociaciones similares a las micorrizas en las briofitas [5] y hay evidencia fósil de que las primeras plantas terrestres que carecían de raíces formaban asociaciones micorrízicas arbusculares. [6] La mayoría de las especies de plantas forman asociaciones micorrízicas, aunque algunas familias como Brassicaceae y Chenopodiaceae no pueden hacerlo. En la siguiente sección se detallan diferentes formas de asociación. La más común es el tipo arbuscular que está presente en el 70% de las especies de plantas, incluidas muchas plantas de cultivo como los cereales y las legumbres. [7]

Evolución

La evidencia fósil y genética indica que las micorrizas son antiguas, potencialmente tan antiguas como la terrestralización de las plantas . La evidencia genética indica que todas las plantas terrestres comparten un único ancestro común, [8] que parece haber adoptado rápidamente la simbiosis micorrízica, y la investigación sugiere que los hongos proto-micorrizoides fueron un factor clave que permitió la terrestralización de las plantas. [9] El sílex de Rhynie, de 400 millones de años, contiene un conjunto de plantas fósiles preservadas con suficiente detalle como para que se hayan observado micorrizas arbusculares en los tallos de Aglaophyton major , lo que da un límite inferior para cuán tardía puede haberse desarrollado la simbiosis micorrízica. [6] Las ectomicorrizas se desarrollaron sustancialmente más tarde, durante el período Jurásico , mientras que la mayoría de las otras familias micorrízicas modernas, incluidas las micorrizas de orquídeas y ericoides, datan del período de radiación de las angiospermas en el período Cretácico . [10] Existe evidencia genética de que la simbiosis entre leguminosas y bacterias fijadoras de nitrógeno es una extensión de la simbiosis micorrízica. [11] La distribución moderna de los hongos micorrízicos parece reflejar una creciente complejidad y competencia en la morfología de las raíces asociada con el predominio de las angiospermas en la Era Cenozoica , caracterizada por una dinámica ecológica compleja entre especies. [12]

Tipos

El estilo de vida micorrízico ha evolucionado de forma convergente e independiente varias veces en la historia de la Tierra. [13] Existen múltiples formas de categorizar la simbiosis micorrízica. Una categorización importante es la división entre ectomicorrizas y endomicorrizas . Los dos tipos se diferencian por el hecho de que las hifas de los hongos ectomicorrizoides no penetran en las células individuales dentro de la raíz, mientras que las hifas de los hongos endomicorrizoides penetran en la pared celular e invaginan la membrana celular . [14] [15]

Relaciones simbióticas similares

Algunas formas de simbiosis entre plantas y hongos son similares a las micorrizas, pero se consideran distintas. Un ejemplo son los hongos endófitos. Los endófitos se definen como organismos que pueden vivir dentro de las células de las plantas sin causar daño a la planta. Se distinguen de los hongos micorrízicos por la ausencia de estructuras de transferencia de nutrientes para traer nutrientes desde el exterior de la planta. [13] Algunos linajes de hongos micorrízicos pueden haber evolucionado de endófitos a hongos micorrízicos, [16] y algunos hongos pueden vivir como micorrizas o como endófitos.

Ectomicorriza

La haya es ectomicorrízica
Leccinum aurantiacum , un hongo ectomicorrízico

Las ectomicorrizas se distinguen por no penetrar en las células de las plantas, sino que forman una estructura llamada red de Hartig que penetra entre las células. [17] Las ectomicorrizas consisten en una vaina hifal, o manto, que cubre la punta de la raíz y la red de Hartig de hifas que rodea las células de la planta dentro de la corteza de la raíz . En algunos casos, las hifas también pueden penetrar en las células de la planta, en cuyo caso la micorriza se denomina endomicorriza. Fuera de la raíz, el micelio extramatrical ectomicorrizal forma una red extensa dentro del suelo y la hojarasca . Otras formas de micorrizas, incluidas las micorrizas arbusculares, ericoides, arbutoides, monotropoides y de orquídeas, se consideran endomicorrizas. [18]

Las ectomicorrizas, o EcM, son asociaciones simbióticas entre las raíces de alrededor del 10% de las familias de plantas, principalmente plantas leñosas, incluyendo las familias del abedul , dipterocarpo , eucalipto , roble , pino y rosa [19] , orquídeas [20] y hongos pertenecientes a Basidiomycota , Ascomycota y Zygomycota . Las ectomicorrizas se asocian con relativamente pocas especies de plantas, solo alrededor del 2% de las especies de plantas en la Tierra, pero las especies con las que se asocian son principalmente árboles y plantas leñosas que son altamente dominantes en sus ecosistemas, lo que significa que las plantas en relaciones ectomicorrízicas constituyen una gran proporción de la biomasa vegetal. [21] Algunos hongos EcM, como muchos Leccinum y Suillus , son simbióticos con un solo género particular de planta, mientras que otros hongos, como Amanita , son generalistas que forman micorrizas con muchas plantas diferentes. [22] Un árbol individual puede tener 15 o más hongos diferentes asociados a la EcM al mismo tiempo. [23] Si bien la diversidad de plantas involucradas en la EcM es baja, la diversidad de hongos involucrados en la EcM es alta. Existen miles de especies de hongos ectomicorrízicos, hospedadas en más de 200 géneros. Un estudio reciente ha estimado de manera conservadora la riqueza global de especies de hongos ectomicorrízicos en aproximadamente 7750 especies, aunque, sobre la base de estimaciones de lo conocido y lo desconocido en la diversidad de macromicetos, una estimación final de la riqueza de especies de ECM probablemente estaría entre 20 000 y 25 000. [24] Los hongos ectomicorrízicos evolucionaron independientemente de ancestros saprotróficos muchas veces en la historia del grupo. [25]

Se ha demostrado que los nutrientes se mueven entre diferentes plantas a través de la red de hongos. Se ha demostrado que el carbono se mueve desde las plántulas de abedul de papel a las plántulas adyacentes de abeto Douglas , aunque no de manera concluyente a través de una red micorrízica común, [26] promoviendo así la sucesión en los ecosistemas . [27] Se ha descubierto que el hongo ectomicorrízico Laccaria bicolor atrae y mata a los colémbolos para obtener nitrógeno, parte del cual puede luego transferirse a la planta huésped micorrízica. En un estudio de Klironomos y Hart, el pino blanco oriental inoculado con L. bicolor pudo derivar hasta el 25% de su nitrógeno de los colémbolos. [28] [29] En comparación con las raíces finas no micorrízicas, las ectomicorrizas pueden contener concentraciones muy altas de oligoelementos, incluidos metales tóxicos (cadmio, plata) o cloro. [30]

La primera secuencia genómica de un representante de los hongos simbióticos, el basidiomiceto ectomicorrízico L. bicolor , se publicó en 2008. [31] En este hongo se produjo una expansión de varias familias multigénicas, lo que sugiere que la adaptación a la simbiosis se produjo por duplicación genética. Dentro de los genes específicos del linaje, los que codifican proteínas secretadas reguladas por la simbiosis mostraron una expresión regulada al alza en las puntas de las raíces ectomicorrízicas, lo que sugiere un papel en la comunicación entre socios. L. bicolor carece de enzimas implicadas en la degradación de los componentes de la pared celular de la planta (celulosa, hemicelulosa, pectinas y pectatos), lo que impide que el simbionte degrade las células huésped durante la colonización de la raíz. Por el contrario, L. bicolor posee familias multigénicas expandidas asociadas con la hidrólisis de polisacáridos y proteínas bacterianas y de la microfauna. Este análisis del genoma reveló el estilo de vida dual saprotrófico y biotrófico del hongo micorrízico que le permite crecer tanto en el suelo como en las raíces de las plantas vivas. Desde entonces, se han secuenciado los genomas de muchas otras especies de hongos ectomicorrízicos, ampliando aún más el estudio de las familias de genes y la evolución en estos organismos. [32]

Micorriza arbutoide

Este tipo de micorriza involucra plantas de la subfamilia Arbutoideae de las Ericaceae . Sin embargo, es diferente de la micorriza ericoide y se parece a la ectomicorriza, tanto funcionalmente como en términos de los hongos involucrados. [33] Se diferencia de la ectomicorriza en que algunas hifas realmente penetran en las células de la raíz, lo que convierte a este tipo de micorriza en una ectendomicorriza . [34]

Micorriza arbuscular

El trigo tiene micorrizas arbusculares .

Las micorrizas arbusculares (antes conocidas como micorrizas vesículo-arbusculares) tienen hifas que penetran en las células vegetales, produciendo estructuras ramificadas, similares a árboles, llamadas arbúsculos, dentro de las células vegetales para el intercambio de nutrientes. A menudo, también se producen estructuras de almacenamiento similares a globos, llamadas vesículas. En esta interacción, las hifas fúngicas de hecho no penetran en el protoplasto (es decir, el interior de la célula), sino que invaginan la membrana celular , creando una denominada membrana periarbuscular. La estructura de los arbúsculos aumenta en gran medida la superficie de contacto entre la hifa y el citoplasma de la célula huésped para facilitar la transferencia de nutrientes entre ellos. Las micorrizas arbusculares son biótrofos obligados, lo que significa que dependen de la planta huésped tanto para el crecimiento como para la reproducción; han perdido la capacidad de mantenerse a sí mismas descomponiendo material vegetal muerto. [35] El veinte por ciento de los productos fotosintéticos elaborados por la planta huésped son consumidos por los hongos, y la transferencia de carbono desde la planta huésped terrestre se intercambia luego por cantidades iguales de fosfato de los hongos a la planta huésped. [36]

En contraste con el patrón observado en las ectomicorrizas, la diversidad de especies de AMF es muy baja, pero la diversidad de plantas hospedantes es muy alta; se estima que el 78% de todas las especies de plantas se asocian con AMF. [21] Las micorrizas arbusculares están formadas solo por hongos en la división Glomeromycota . La evidencia fósil [6] y el análisis de la secuencia de ADN [37] sugieren que este mutualismo apareció hace 400-460 millones de años , cuando las primeras plantas estaban colonizando la tierra. Las micorrizas arbusculares se encuentran en el 85% de todas las familias de plantas y ocurren en muchas especies de cultivos. [19] Las hifas de los hongos micorrízicos arbusculares producen la glicoproteína glomalina , que puede ser uno de los principales depósitos de carbono en el suelo. [38] Los hongos micorrízicos arbusculares han sido (posiblemente) asexuales durante muchos millones de años y, inusualmente, los individuos pueden contener muchos núcleos genéticamente diferentes (un fenómeno llamado heterocariosis ). [39]

Endófitos de raíz fina de Mucoromycotina

Los hongos micorrízicos pertenecientes a Mucoromycotina , conocidos como "endófitos de raíz fina" (MFREs), fueron identificados erróneamente como hongos micorrízicos arbusculares hasta hace poco. Si bien son similares a los AMF, los MFRE son del subfilo Mucoromycotina en lugar de Glomeromycotina. Su morfología cuando colonizan la raíz de una planta es muy similar a la de los AMF, pero forman hifas de textura fina. [17] Los efectos de los MFRE pueden haber sido atribuidos erróneamente a los AMF debido a la confusión entre los dos, complicada por el hecho de que los AMF y los MFRE a menudo colonizan los mismos huéspedes simultáneamente. A diferencia de los AMF, parecen capaces de sobrevivir sin un huésped. Este grupo de hongos micorrízicos es poco conocido, pero parece preferir suelos húmedos y ácidos y forma relaciones simbióticas con hepáticas, antoceros, licofitas y angiospermas. [40]

Micorriza ericoide

Un hongo micorrízico ericoide aislado de Woollsia pungens [41]

Las micorrizas ericoides , o ErMs, involucran solo plantas en Ericales y son las más recientemente evolucionadas de las principales relaciones micorrízicas. Las plantas que forman micorrizas ericoides son en su mayoría arbustos leñosos del sotobosque; los huéspedes incluyen arándanos, arándanos azules, arándanos rojos, laureles de montaña, rododendros, brezos, neinei y árboles de pasto gigante. Las ErM son más comunes en los bosques boreales , pero se encuentran en dos tercios de todos los bosques de la Tierra. [21] Los hongos micorrízicos ericoides pertenecen a varios linajes diferentes de hongos. Algunas especies pueden vivir como endófitos completamente dentro de las células vegetales incluso dentro de plantas fuera de las Ericales, o vivir independientemente como saprótrofos que descomponen la materia orgánica muerta. Esta capacidad de cambiar entre múltiples tipos de estilo de vida hace que los hongos micorrízicos ericoides sean muy adaptables. [13]

Las plantas que participan en estas simbiosis tienen raíces especializadas sin pelos radicales, que están cubiertas por una capa de células epidérmicas en las que el hongo penetra y ocupa por completo. [17] Los hongos tienen una fase intrarradical (crecimiento en células) simple, que consiste en densos espirales de hifas en la capa más externa de las células de la raíz. No hay fase perirradical y la fase extrarradical consiste en hifas dispersas que no se extienden muy lejos en el suelo circundante. Pueden formar esporocarpos (probablemente en forma de pequeñas copas), pero su biología reproductiva es poco conocida. [15]

Las plantas que participan en simbiosis micorrízicas ericoides se encuentran en condiciones ácidas y pobres en nutrientes. [13] Mientras que los AMF han perdido sus capacidades saprotróficas y los hongos EcM tienen una variación significativa en su capacidad para producir enzimas necesarias para un estilo de vida saprotrófico, [21] los hongos involucrados en ErM han conservado completamente la capacidad de descomponer material vegetal para su sustento. Algunos hongos micorrízicos ericoides han ampliado su repertorio de enzimas para descomponer materia orgánica. Pueden extraer nitrógeno de celulosa, hemicelulosa, lignina, pectina y quitina. Esto aumentaría el beneficio que pueden proporcionar a sus socios simbióticos vegetales. [42]

Micorriza de orquídea

Todas las orquídeas son micoheterótrofas en alguna etapa de su ciclo de vida, lo que significa que pueden sobrevivir solo si forman micorrizas de orquídeas . Las semillas de orquídeas son tan pequeñas que no contienen nutrientes para sustentar a la plántula en germinación y, en cambio, deben obtener la energía para crecer de su simbionte fúngico. [17] La ​​relación OM es asimétrica; la planta parece beneficiarse más que el hongo, y algunas orquídeas son completamente micoheterótrofas, carentes de clorofila para la fotosíntesis. En realidad, se desconoce si existen o no orquídeas completamente autótrofas que no reciben parte de su carbono de los hongos. [43] Al igual que los hongos que forman ErMs, los hongos OM a veces pueden vivir como endófitos o como saprótrofos independientes. En la simbiosis OM, las hifas penetran en las células de la raíz y forman pelotones (bobinas) para el intercambio de nutrientes.

Micorriza monotropoide

Este tipo de micorriza se encuentra en la subfamilia Monotropoideae de Ericaceae , así como en varios géneros de Orchidaceae . Estas plantas son heterótrofas o mixotróficas y obtienen su carbono del hongo asociado. Se trata, por tanto, de un tipo de simbiosis micorrízica parasitaria y no mutualista . [ cita requerida ]

Función

Intercambios de nutrientes y comunicación entre un hongo micorrízico y las plantas.

Los hongos micorrízicos forman una relación mutualista con las raíces de la mayoría de las especies vegetales. En esta relación, tanto las plantas mismas como las partes de las raíces que albergan a los hongos se consideran micorrízicas. Hasta la fecha se han examinado relativamente pocas de las relaciones micorrízicas entre especies vegetales y hongos, pero el 95% de las familias vegetales investigadas son predominantemente micorrízicas, ya sea en el sentido de que la mayoría de sus especies se asocian de forma beneficiosa con las micorrizas o son absolutamente dependientes de ellas. Las Orchidaceae son conocidas por ser una familia en la que la ausencia de las micorrizas correctas es fatal incluso para las semillas en germinación. [44]

Investigaciones recientes sobre plantas ectomicorrízicas en bosques boreales han indicado que los hongos micorrízicos y las plantas tienen una relación que puede ser más compleja que simplemente mutualista. Esta relación se observó cuando inesperadamente se descubrió que los hongos micorrízicos estaban acaparando nitrógeno de las raíces de las plantas en épocas de escasez de nitrógeno. Los investigadores sostienen que algunas micorrizas distribuyen nutrientes en función del entorno con las plantas circundantes y otras micorrizas. Continúan explicando cómo este modelo actualizado podría explicar por qué las micorrizas no alivian la limitación de nitrógeno de las plantas y por qué las plantas pueden cambiar abruptamente de una estrategia mixta con raíces micorrízicas y no micorrízicas a una estrategia puramente micorrízica a medida que disminuye la disponibilidad de nitrógeno del suelo. [45] También se ha sugerido que las relaciones evolutivas y filogenéticas pueden explicar mucha más variación en la fuerza de los mutualismos micorrízicos que los factores ecológicos. [46]

Dentro de la micorriza, la planta aporta carbohidratos (productos de la fotosíntesis) al hongo, mientras que el hongo aporta a la planta agua y minerales.

Formación

Para participar con éxito en relaciones simbióticas mutualistas con otros organismos , como hongos micorrízicos y cualquiera de los miles de microbios que colonizan las plantas, las plantas deben discriminar entre mutualistas y patógenos, lo que permite a los mutualistas colonizar mientras activan una respuesta inmune hacia los patógenos. Los genomas de las plantas codifican potencialmente cientos de receptores para detectar señales químicas de otros organismos. Las plantas ajustan dinámicamente sus respuestas simbióticas e inmunes, cambiando sus interacciones con sus simbiontes en respuesta a las retroalimentaciones detectadas por la planta. [47] En las plantas, la simbiosis micorrízica está regulada por la vía de señalización de simbiosis común (CSSP), un conjunto de genes involucrados en iniciar y mantener la colonización por hongos endosimbióticos y otros endosimbiontes como Rhizobia en legumbres . La CSSP tiene orígenes anteriores a la colonización de la tierra por las plantas, lo que demuestra que la coevolución de las plantas y los hongos micorrízicos arbusculares tiene más de 500 millones de años. [48] ​​En los hongos micorrízicos arbusculares, la presencia de estrigolactonas , una hormona vegetal secretada por las raíces, induce a las esporas de los hongos en el suelo a germinar, estimula su metabolismo, crecimiento y ramificación, e impulsa a los hongos a liberar señales químicas que la planta puede detectar. [49] Una vez que la planta y el hongo se reconocen mutuamente como simbiontes adecuados, la planta activa la vía de señalización simbiótica común, que provoca cambios en los tejidos de la raíz que permiten que el hongo colonice. [50]

Los experimentos con hongos micorrízicos arbusculares han identificado numerosos compuestos químicos que intervienen en el "diálogo químico" que se produce entre los posibles simbiontes antes de que comience la simbiosis. En las plantas, casi todas las hormonas vegetales desempeñan un papel en el inicio o la regulación de la simbiosis con hongos micorrízicos arbusculares, y también se sospecha que otros compuestos químicos tienen una función de señalización. Si bien las señales emitidas por los hongos son menos conocidas, se ha demostrado que las moléculas quitinosas conocidas como factores Myc son esenciales para la formación de micorrizas arbusculares. Las señales de las plantas son detectadas por las quinasas similares a receptores que contienen LysM, o LysM-RLK. Los genomas de los hongos micorrízicos arbusculares también codifican para cientos de proteínas efectoras, de las cuales solo unas pocas tienen un efecto comprobado en la simbiosis micorrízica, pero es probable que muchas otras también tengan una función en la comunicación con las plantas hospedadoras. [51]

En el inicio de la simbiosis micorrízica intervienen muchos factores, pero la necesidad de fósforo de la planta es particularmente influyente . Los experimentos realizados con plantas de arroz con una mutación que inhabilita su capacidad de detectar la carencia de fósforo muestran que la detección, el reclutamiento y la colonización de hongos micorrízicos arbusculares se activan cuando la planta detecta que carece de fósforo. [52] La carencia de nitrógeno también desempeña un papel en el inicio de la simbiosis de los HMA. [53]

Mecanismos

Los mecanismos por los cuales las micorrizas incrementan la absorción incluyen algunos que son físicos y otros que son químicos. Físicamente, la mayoría de los micelios micorrízicos tienen un diámetro mucho más pequeño que la raíz o el pelo radicular más pequeño, y por lo tanto pueden explorar material del suelo al que las raíces y los pelos radiculares no pueden llegar, y proporcionar una superficie más grande para la absorción. Químicamente, la química de la membrana celular de los hongos difiere de la de las plantas. Por ejemplo, pueden secretar ácidos orgánicos que disuelven o quelan muchos iones, o liberarlos de los minerales por intercambio iónico . [54] Las micorrizas son especialmente beneficiosas para la planta asociada en suelos pobres en nutrientes. [55]

Intercambio azúcar-agua/minerales

En este mutualismo, las hifas de los hongos (E) aumentan la superficie de la raíz y la absorción de nutrientes clave mientras que la planta suministra a los hongos carbono fijo (A = corteza de la raíz, B = epidermis de la raíz, C = arbúsculo, D = vesícula, F = pelos radicales, G = núcleos).

La asociación mutualista micorrízica proporciona al hongo un acceso relativamente constante y directo a los carbohidratos , como la glucosa y la sacarosa . [56] Los carbohidratos se translocan desde su fuente (generalmente las hojas) al tejido radicular y de ahí a los hongos asociados a la planta. A cambio, la planta obtiene los beneficios de la mayor capacidad de absorción del micelio para el agua y los nutrientes minerales, en parte debido a la gran superficie de las hifas fúngicas, que son mucho más largas y finas que los pelos radiculares de las plantas , y en parte porque algunos de estos hongos pueden movilizar minerales del suelo que no están disponibles para las raíces de las plantas. El efecto es, por tanto, mejorar la capacidad de absorción de minerales de la planta. [57]

Las raíces de las plantas sin ayuda pueden ser incapaces de absorber nutrientes que están inmovilizados química o físicamente ; los ejemplos incluyen iones de fosfato y micronutrientes como el hierro. Una forma de tal inmovilización ocurre en suelos con alto contenido de arcilla o suelos con un pH fuertemente básico . Sin embargo, el micelio del hongo micorrízico puede acceder a muchas de estas fuentes de nutrientes y ponerlas a disposición de las plantas que coloniza. [58] Por lo tanto, muchas plantas pueden obtener fosfato sin utilizar el suelo como fuente. Otra forma de inmovilización es cuando los nutrientes están encerrados en materia orgánica que se descompone lentamente, como la madera, y algunos hongos micorrízicos actúan directamente como organismos de descomposición, movilizando los nutrientes y pasando algunos a las plantas hospedantes; por ejemplo, en algunos bosques distróficos , grandes cantidades de fosfato y otros nutrientes son absorbidos por hifas micorrízicas que actúan directamente sobre la hojarasca , evitando la necesidad de absorción del suelo. [59] El cultivo en callejones Inga , una técnica agroforestal propuesta como alternativa a la destrucción de la selva tropical mediante la tala y quema , [60] se basa en micorrizas dentro del sistema de raíces de las especies de Inga para evitar que la lluvia elimine el fósforo del suelo. [61]

En algunas relaciones más complejas, los hongos micorrízicos no sólo recogen nutrientes del suelo inmovilizados, sino que conectan plantas individuales entre sí mediante redes micorrízicas que transportan agua, carbono y otros nutrientes directamente de una planta a otra a través de redes hifales subterráneas. [62]

Suillus tomentosus , unhongo basidiomiceto , produce estructuras especializadas conocidas como ectomicorrizas tuberculadas en su planta huésped, el pino contorta ( Pinus contorta var. latifolia ). Se ha demostrado que estas estructuras albergan bacterias fijadoras de nitrógeno que aportan una cantidad significativa de nitrógeno y permiten que los pinos colonicen sitios pobres en nutrientes. [63]


Resistencia a enfermedades, sequía y salinidad y su correlación con las micorrizas

Las plantas micorrízicas suelen ser más resistentes a enfermedades, como las causadas por patógenos microbianos transmitidos por el suelo . Se ha descubierto que estas asociaciones ayudan a la defensa de las plantas tanto por encima como por debajo del suelo. Se ha descubierto que las micorrizas excretan enzimas que son tóxicas para los organismos transmitidos por el suelo, como los nematodos. [64] Estudios más recientes han demostrado que las asociaciones micorrízicas dan lugar a un efecto de preparación de las plantas que actúa esencialmente como una respuesta inmunitaria primaria. Cuando se forma esta asociación, se activa una respuesta de defensa de forma similar a la respuesta que se produce cuando la planta está bajo ataque. Como resultado de esta inoculación, las respuestas de defensa son más fuertes en las plantas con asociaciones micorrízicas. [65] Los servicios ecosistémicos proporcionados por los hongos micorrízicos pueden depender del microbioma del suelo. [66] Además, los hongos micorrízicos se correlacionaron significativamente con la variable física del suelo, pero solo con el nivel de agua y no con la estabilidad de los agregados [67] [68] y también pueden conducir a una mayor resistencia a los efectos de la sequía. [69] [70] [71] Además, la importancia de los hongos micorrízicos también incluye el alivio del estrés salino y sus efectos beneficiosos sobre el crecimiento y la productividad de las plantas. Aunque la salinidad puede afectar negativamente a los hongos micorrízicos, muchos informes muestran un mejor crecimiento y rendimiento de las plantas micorrízicas en condiciones de estrés salino. [72]

Resistencia a los insectos

Las plantas conectadas por hongos micorrízicos en redes micorrízicas pueden usar estas conexiones subterráneas para comunicar señales de advertencia. [73] [74] Por ejemplo, cuando una planta huésped es atacada por un pulgón , la planta envía señales a las plantas conectadas circundantes sobre su condición. Tanto la planta huésped como las conectadas a ella liberan compuestos orgánicos volátiles que repelen a los pulgones y atraen avispas parasitoides , depredadores de los pulgones. [73] Esto ayuda a los hongos micorrízicos a conservar su suministro de alimentos. [73]

Colonización de suelos estériles

Las plantas cultivadas en suelos y medios de crecimiento estériles a menudo tienen un rendimiento deficiente sin la adición de esporas o hifas de hongos micorrízicos para colonizar las raíces de las plantas y ayudar en la absorción de nutrientes minerales del suelo. [75] La ausencia de hongos micorrízicos también puede retardar el crecimiento de las plantas en la sucesión temprana o en paisajes degradados. [76] La introducción de plantas micorrízicas exóticas en ecosistemas deficientes en nutrientes coloca a las plantas autóctonas no micorrízicas en una desventaja competitiva. [77] Esta aptitud para colonizar suelos estériles está definida por la categoría Oligotrofo .

Resistencia a la toxicidad

Los hongos tienen un papel protector para las plantas enraizadas en suelos con altas concentraciones de metales, como suelos ácidos y contaminados . Los pinos inoculados con Pisolithus tinctorius plantados en varios sitios contaminados mostraron una alta tolerancia al contaminante predominante, supervivencia y crecimiento. [78] Un estudio descubrió la existencia de cepas de Suillus luteus con tolerancia variable al zinc . Otro estudio descubrió que las cepas tolerantes al zinc de Suillus bovinus conferían resistencia a las plantas de Pinus sylvestris . Esto probablemente se debió a la unión del metal al micelio extramatricial del hongo, sin afectar el intercambio de sustancias beneficiosas. [77]

Aparición de asociaciones micorrízicas

Las micorrizas están presentes en el 92% de las familias de plantas estudiadas (80% de las especies), [19] siendo las micorrizas arbusculares la forma ancestral y predominante, [19] y la asociación simbiótica más prevalente encontrada en el reino vegetal. [56] La estructura de las micorrizas arbusculares se ha conservado altamente desde su primera aparición en el registro fósil, [6] con el desarrollo de ectomicorrizas y la pérdida de micorrizas, evolucionando convergentemente en múltiples ocasiones. [19]

Las asociaciones de hongos con las raíces de las plantas se conocen desde al menos mediados del siglo XIX. Sin embargo, los primeros observadores simplemente registraron el hecho sin investigar las relaciones entre los dos organismos. [79] Esta simbiosis fue estudiada y descrita por Franciszek Kamieński en 1879-1882. [80] [81]

Cambio climático

El CO2 liberado por las actividades humanas está causando el cambio climático y posibles daños a las micorrizas, pero el efecto directo de un aumento del gas debería beneficiar a las plantas y las micorrizas. [82] En las regiones árticas, el nitrógeno y el agua son más difíciles de obtener para las plantas, lo que hace que las micorrizas sean cruciales para el crecimiento de las plantas. [83] Dado que las micorrizas tienden a crecer mejor en temperaturas más frías, el calentamiento podría ser perjudicial para ellas. [84] Los gases como SO2 , NO-x y O3 producidos por la actividad humana pueden dañar a las micorrizas, causando una reducción en " propágulos , la colonización de raíces, degradación en las conexiones entre árboles, reducción en la incidencia micorrízica en los árboles y reducción en la actividad enzimática de las raíces ectomicorrízicas". [85]

Conservación y cartografía

En 2021 se puso en marcha la Sociedad para la Protección de las Redes Subterráneas . SPUN es una iniciativa basada en la ciencia para mapear y proteger las redes micorrízicas que regulan el clima y los ecosistemas de la Tierra. Sus objetivos declarados son mapear, proteger y aprovechar los hongos micorrízicos.

Véase también

Referencias

  1. ^ Deacon, Jim. "El mundo microbiano: micorrizas". bio.ed.ac.uk (archivado) . Archivado desde el original el 27 de abril de 2018. Consultado el 11 de enero de 2019 .
  2. ^ Kirk, PM; Cannon, PF; David, JC; Stalpers, J. (2001). Diccionario de hongos de Ainsworth y Bisby (novena edición). Wallingford, Reino Unido: CAB International.
  3. ^ Wu, Qiang-Sheng, ed. (2017). Micorrizas arbusculares y tolerancia al estrés de las plantas (1.ª ed.). Springer Singapur. pág. 1. doi :10.1007/978-981-10-4115-0. ISBN 978-981-10-4115-0.
  4. ^ Johnson, NC; Graham, JH; Smith, FA (1997). "Funcionamiento de las asociaciones micorrízicas a lo largo del continuo mutualismo-parasitismo". New Phytologist . 135 (4): 575–585. doi : 10.1046/j.1469-8137.1997.00729.x . S2CID  42871574.
  5. ^ Kottke, I.; Nebel, M. (2005). "La evolución de las asociaciones similares a las micorrizas en las hepáticas: una actualización". New Phytologist . 167 (2): 330–334. doi : 10.1111/j.1469-8137.2005.01471.x . PMID  15998388.
  6. ^ abcd Remy, W.; Taylor, TN; Hass, H.; Kerp, H. (6 de diciembre de 1994). "Micorrizas arbusculares vesiculares de cuatrocientos millones de años". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 91 (25): 11841–11843. Bibcode :1994PNAS...9111841R. doi : 10.1073/pnas.91.25.11841 . PMC 45331 . PMID  11607500. 
  7. ^ Fortín, J. André; et al. (2015). Les Mycorhizes (segunda ed.). Versalles: Inra. pag. 10.ISBN​ 978-2-7592-2433-3.
  8. ^ Harris, Brogan J.; Clark, James W.; Schrempf, Dominik; Szöllősi, Gergely J.; Donoghue, Philip CJ; Hetherington, Alistair M.; Williams, Tom A. (29 de septiembre de 2022). "Trayectorias evolutivas divergentes de briofitas y traqueofitas a partir de un ancestro común complejo de plantas terrestres". Nature Ecology & Evolution . 6 (11): 1634–1643. Bibcode :2022NatEE...6.1634H. doi :10.1038/s41559-022-01885-x. PMC 9630106 . PMID  36175544. 
  9. ^ Puginier, Camille; Keller, Jean; Delaux, Pierre-Marc (29 de agosto de 2022). "Interacciones entre plantas y microbios que han afectado a las terrestrializaciones de las plantas". Fisiología vegetal . 190 (1): 72–84. doi :10.1093/plphys/kiac258. PMC 9434271 . PMID  35642902. 
  10. ^ Miyauchi, Shingo; Kiss, Enikő; Kuo, Alan; et al. (2020). "La secuenciación genómica a gran escala de hongos micorrízicos proporciona información sobre la evolución temprana de los rasgos simbióticos". Nature Communications . 11 (1): 5125. Bibcode :2020NatCo..11.5125M. doi :10.1038/s41467-020-18795-w. PMC 7550596 . PMID  33046698. 
  11. ^ Provorov, NA; Shtark, O. Yu; Dolgikh, EA (2016). "[Evolución de simbiosis fijadoras de nitrógeno basadas en la migración de bacterias de hongos micorrízicos y del suelo a los tejidos vegetales]". Zhurnal Obshchei Biologii . 77 (5): 329–345. PMID  30024143.
  12. ^ Brundrett, Mark C.; Tedersoo, Leho (2018). "Historia evolutiva de las simbiosis micorrízicas y la diversidad global de plantas hospedantes". New Phytologist . 220 (4): 1108–1115. doi : 10.1111/nph.14976 . PMID  29355963.
  13. ^ abcd Perotto, Silvia; Daghino, Stefania; Martino, Elena (2018). "Hongos micorrízicos ericoides y sus genomas: ¿otra cara de la simbiosis micorrízica?". New Phytologist . 220 (4).
  14. ^ Harley, JL; Smith, SE 1983. Simbiosis micorrízica (1.ª ed.). Academic Press, Londres.
  15. ^ ab Allen, Michael F. 1991. La ecología de las micorrizas. Cambridge University Press, Cambridge.
  16. ^ Selosse, Marc-André; Petroli, Rémi; Mujica, María; Laurent, Liam; Pérez-Lamarque, Benoit; Figura, Tomás; Bourceret, Amelia; Jaquemyn, Hans; Li, Taiqiang; Gao, Jiangyun; Minasiewicz, Julita; Martos, Florent (2021). "La hipótesis de la sala de espera revisada por las orquídeas: ¿se reclutaron hongos micorrízicos de las orquídeas entre los endófitos de las raíces?". Anales de botánica . 129 (3).
  17. ^ abcd Howard, Nathan; Pressel, Silvia; Kaye, Ryan S.; Daniell, Tim J.; Field, Katie J. (2022). "El papel potencial de los 'endófitos de raíces finas' de Mucoromycotina en la nutrición nitrogenada de las plantas". Physiologia Plantarum . 174 (3).
  18. ^ Peterson, RL; Massicotte, HB y Melville, LH (2004). Micorrizas: anatomía y biología celular. National Research Council Research Press. ISBN 978-0-660-19087-7Archivado desde el original el 25 de diciembre de 2007.
  19. ^ abcde Wang, B.; Qiu, Y.-L. (julio de 2006). "Distribución filogenética y evolución de las micorrizas en plantas terrestres". Micorriza . 16 (5): 299–363. Bibcode :2006Mycor..16..299W. doi :10.1007/s00572-005-0033-6. PMID  16845554. S2CID  30468942.
  20. ^ "Orquídeas y hongos: un caso inesperado de simbiosis". American Journal of Botany. 12 de julio de 2011. Archivado desde el original el 15 de julio de 2011. Consultado el 24 de julio de 2012 .
  21. ^ abcd Ward, Elisabeth B.; Duguid, Marlyse C.; Kuebbing, Sara E.; Lendemer, James C.; Bradford, Mark A. (2022). "El papel funcional de las plantas y hongos micorrízicos ericoides en la dinámica del carbono y el nitrógeno en los bosques". New Phytologist . 235 (5).
  22. ^ den Bakker, Henk C.; Zuccarello, GC; Kuyper, Th. W.; Noordeloos, ME (julio de 2004). "Evolución y especificidad del huésped en el género ectomicorrízico Leccinum". Nuevo fitólogo . 163 (1): 201–215. doi : 10.1111/j.1469-8137.2004.01090.x . PMID  33873790.
  23. ^ Saari, SK; Campbell, CD; Russell, J.; Alexander, IJ; Anderson, IC (14 de octubre de 2004). "Los marcadores microsatélites de pino permiten vincular las raíces y las ectomicorrizas a árboles individuales". New Phytologist . 165 (1): 295–304. doi : 10.1111/j.1469-8137.2004.01213.x . PMID  15720641.
  24. ^ Rinaldi, AC; Comandini, O.; Kuyper, TW (2008). "Diversidad de hongos ectomicorrícicos: separando el trigo de la paja" (PDF) . Fungal Diversity . 33 : 1–45. Archivado (PDF) desde el original el 24 de julio de 2011 . Consultado el 23 de mayo de 2011 .
  25. ^ Martin, Francis M.; van der Heijden, Marcel GA (2024). "La simbiosis micorrízica: fronteras de investigación en genómica, ecología y aplicación agrícola". New Phytologist . 242 (4).
  26. ^ Karst, Justine; Jones, Melanie D.; Hoeksema, Jason D. (13 de febrero de 2023). "El sesgo de citación positiva y los resultados sobreinterpretados conducen a información errónea sobre las redes micorrízicas comunes en los bosques". Nature Ecology & Evolution . 7 (4): 501–511. Bibcode :2023NatEE...7..501K. doi :10.1038/s41559-023-01986-1. ISSN  2397-334X. PMID  36782032. S2CID  256845005.
  27. ^ Simard, Suzanne W.; Perry, David A.; Jones, Melanie D.; Myrold, David D.; Durall, Daniel M. y Molina, Randy (1997). "Transferencia neta de carbono entre especies de árboles ectomicorrízicos en el campo". Nature . 388 (6642): 579–582. Bibcode :1997Natur.388..579S. doi : 10.1038/41557 . S2CID  4423207.
  28. ^ Los hongos matan insectos y alimentan a las plantas hospedantes BNET.com
  29. ^ Klironomos, JN; Hart, MM (2001). "Intercambio de nitrógeno animal por carbono vegetal". Nature . 410 (6829): 651–652. Bibcode :2001Natur.410..651K. doi :10.1038/35070643. PMID  11287942. S2CID  4418192.
  30. ^ Cejpková, J.; Gryndler, M.; Hršelová, H.; Kotrba, P.; Řanda, Z.; Greňová, I.; Borovička, J. (2016). "Bioacumulación de metales pesados, metaloides y cloro en ectomicorrizas de zonas contaminadas por fundiciones". Contaminación Ambiental . 218 : 176–185. Código bibliográfico : 2016EPoll.218..176C. doi :10.1016/j.envpol.2016.08.009. PMID  27569718.
  31. ^ Martín, F.; Aerts, A.; et al. (2008). "El genoma de Laccaria bicolor proporciona información sobre la simbiosis micorrízica" (PDF) . Naturaleza . 452 (7183): 88–92. Código Bib :2008Natur.452...88M. doi : 10.1038/naturaleza06556 . PMID  18322534.
  32. ^ Miyauchi, Shingo; Kiss, Enikő; Kuo, Alan; Drula, Elodie; Kohler, Annegret; Sánchez-García, Marisol; Morin, Emmanuelle; Andreopoulos, Bill; Barry, Kerrie W.; Bonito, Gregory; Buée, Marc; Carver, Akiko; Chen, Cindy; Cichocki, Nicolas; Clum, Alicia (12 de octubre de 2020). "La secuenciación del genoma a gran escala de hongos micorrízicos proporciona información sobre la evolución temprana de los rasgos simbióticos". Nature Communications . 11 (1): 5125. Bibcode :2020NatCo..11.5125M. doi :10.1038/s41467-020-18795-w. ISSN  2041-1723. PMC 7550596 . Número de modelo:  PMID33046698. 
  33. ^ Brundrett, Mark (2004). "Diversidad y clasificación de las asociaciones micorrízicas". Biological Reviews . 79 (3). Wiley: 473–495. doi :10.1017/s1464793103006316. ISSN  1464-7931. PMID  15366760. S2CID  33371246.
  34. ^ "Algunas plantas pueden depender más de los hongos beneficiosos que de sus propias hojas, según un estudio". Business Standard . Press Trust of India. 20 de octubre de 2019.
  35. ^ Lanfranco, Luisa; Bonfante, Paola; Genre, Andrea (23 de diciembre de 2016). Heitman, Joseph; Howlett, Barbara J. (eds.). "La interacción mutualista entre plantas y hongos micorrízicos arbusculares". Microbiology Spectrum . 4 (6): 4.6.14. doi :10.1128/microbiolspec.FUNK-0012-2016. hdl : 2318/1627235 . ISSN  2165-0497. PMID  28087942.
  36. ^ Kiers, E. Toby; Duhamel, María; Beesetty, Yugandhar; Mensah, Jerry A.; Franken, Óscar; Verbruggen, Erik; Fellbaum, Carl R.; Kowalchuk, George A.; Hart, Miranda M.; Bagó, Alberto; Palmer, Todd M.; Oeste, Stuart A.; Vandenkoornhuyse, Philippe; Jansa, enero; Bücking, Heike (12 de agosto de 2011). "Las recompensas recíprocas estabilizan la cooperación en la simbiosis de micorrizas". Ciencia . 333 (6044): 880–882. Código Bib : 2011 Ciencia... 333..880K. doi : 10.1126/ciencia.1208473. ISSN  0036-8075. Número de modelo: PMID  21836016. Número de modelo: S2CID  44812991.
  37. ^ Simon, L.; Bousquet, J.; Lévesque, RC; Lalonde, M. (1993). "Origen y diversificación de hongos endomicorrícicos y coincidencia con plantas vasculares terrestres". Nature . 363 (6424): 67–69. Bibcode :1993Natur.363...67S. doi :10.1038/363067a0. S2CID  4319766.
  38. ^ Instituto Internacional de Análisis de Sistemas Aplicados (7 de noviembre de 2019). «Las plantas y los hongos juntos podrían frenar el cambio climático». phys.org -us . Consultado el 12 de noviembre de 2019 .
  39. ^ Hijri, M.; Sanders, IR (2005). "El bajo número de copias de genes muestra que los hongos micorrízicos arbusculares heredan núcleos genéticamente diferentes". Nature . 433 (7022): 160–163. Bibcode :2005Natur.433..160H. doi :10.1038/nature03069. PMID  15650740. S2CID  4416663.
  40. ^ Prout, James N.; Williams, Alex; Wanke, Alan; Schornack, Sebastian; Ton, Jurriaan; Field, Katie J. (2023). "Mucoromycotina 'endofitos de raíz fina': ¿un nuevo modelo molecular para mutualismos entre plantas y hongos?". Tendencias en la ciencia vegetal . 29 (6).
  41. ^ Midgley, DJ; Chambers, SM; Cairney, JWG (2002). "Distribución espacial de genotipos de hongos endófitos en un sistema radicular de Woollsia pungens (Ericaceae)". Revista Australiana de Botánica . 50 (5): 559–565. doi :10.1071/BT02020.
  42. ^ Read, DJ y Perez-Moreno, J. (2003). "Micorrizas y ciclo de nutrientes en ecosistemas: ¿un viaje hacia la relevancia?". New Phytologist . 157 (3): 475–492. doi : 10.1046/j.1469-8137.2003.00704.x . PMID  33873410.
  43. ^ Li, Taiqiang; Yang, Wenke; Wu, Shimao; Selosse, Marc-Andre; Gao, Jiangyun (2021). "Progreso y perspectivas de la diversidad de hongos micorrízicos en orquídeas". Fronteras en la ciencia vegetal . 12 .
  44. ^ Trappe, JM (1987). "Aspectos filogenéticos y ecológicos de la micotrofia en las angiospermas desde un punto de vista evolutivo". En Safir, GR (ed.). Ecofisiología de plantas micorrízicas de Virginia . Florida: CRC Press.
  45. ^ Franklin, O.; Näsholm, T.; Högberg, P.; Högberg, MN (2014). "Bosques atrapados en la limitación de nitrógeno: una perspectiva de mercado ecológico sobre la simbiosis ectomicorrízica". New Phytologist . 203 (2): 657–666. doi :10.1111/nph.12840. PMC 4199275 . PMID  24824576. 
  46. ^ Hoeksema, Jason D.; Bever, James D.; Chakraborty, Sounak; Chaudhary, V. Bala; Gardes, Monique; Gehring, Catherine A.; Hart, Miranda M.; Housworth, Elizabeth Ann; Kaonongbua, Wittaya; Klironomos, John N.; Lajeunesse, Marc J.; Meadow, James; Milligan, Brook G.; Piculell, Bridget J.; Pringle, Anne; Rúa, Megan A.; Umbanhowar, James; Viechtbauer, Wolfgang; Wang, Yen-Wen; Wilson, Gail WT; Zee, Peter C. (16 de agosto de 2018). "La historia evolutiva de los huéspedes vegetales y los simbiontes fúngicos predice la fuerza del mutualismo micorrízico". Communications Biology . 1 (1): 116. doi :10.1038/s42003-018-0120-9. PMC 6123707 . PMID  30271996. 
  47. ^ Thoms, David; Liang, Yan; Haney, Cara H. (2021). "Mantenimiento de la homeostasis simbiótica: ¿cómo interactúan las plantas con los microorganismos beneficiosos y al mismo tiempo restringen los patógenos?". Sociedad Internacional de Interacciones Moleculares Planta-Microbio . 34 (5).
  48. ^ Martin, Francis M.; van der Heijden, Marcel GA (2024). "La simbiosis micorrízica: fronteras de investigación en genómica, ecología y aplicación agrícola". New Phytologist . 242 (4).
  49. ^ Ho-Plagaro, Tania; Garcia-Garrido, Jose Manuel (2022). "Regulación molecular de la simbiosis micorrízica arbuscular". Revista Internacional de Ciencias Moleculares . 23 (11).
  50. ^ Nasir, Fahad; Bahadur, Ali; Lin, Xiaolong; Gao, Yingzhi; Tian, ​​Chunjie (2021). "Nuevos conocimientos sobre los receptores del huésped y la señalización mediada por receptores que regulan la simbiosis micorrízica arbuscular". Revista de botánica experimental . 72 (5).
  51. ^ Ho-Plagaro, Tania; Garcia-Garrido, Jose Manuel (2022). "Regulación molecular de la simbiosis micorrízica arbuscular". Revista Internacional de Ciencias Moleculares . 23 (11).
  52. ^ Prout, James N.; Williams, Alex; Wanke, Alan; Schornack, Sebastian; Ton, Jurriaan; Field, Katie J. (2023). "Mucoromycotina 'endofitos de raíz fina': ¿un nuevo modelo molecular para mutualismos entre plantas y hongos?". Tendencias en la ciencia vegetal . 29 (6).
  53. ^ Ho-Plagaro, Tania; Garcia-Garrido, Jose Manuel (2022). "Regulación molecular de la simbiosis micorrízica arbuscular". Revista Internacional de Ciencias Moleculares . 23 (11).
  54. ^ Sylvia, David M.; Fuhrmann, Jeffry J.; Hartel, Peter G.; Zuberer, David A. (2005). "Descripción general de las simbiosis micorrízicas". Principios y aplicaciones de la microbiología del suelo . Pearson Prentice Hall. ISBN 978-0-13-094117-6. Archivado desde el original el 23 de junio de 2010.
  55. ^ "Botany online: Interacciones - Plantas - Hongos - Relaciones parasitarias y simbióticas - Micorrizas". Biologie.uni-hamburg.de. Archivado desde el original el 2011-06-06 . Consultado el 2010-09-30 .
  56. ^ ab Harrison, MJ (2005). "Señalización en la simbiosis micorrízica arbuscular". Annu Rev Microbiol . 59 : 19–42. doi :10.1146/annurev.micro.58.030603.123749. PMID  16153162.
  57. ^ Selosse, MA; Richard, F.; He, X.; Simard, SW (2006). "Redes micorrízicas: ¿enlaces peligrosos?". Tendencias en ecología y evolución . 21 (11): 621–628. Bibcode :2006TEcoE..21..621S. doi :10.1016/j.tree.2006.07.003. PMID  16843567.
  58. ^ Li, H.; Smith, SE; Holloway, RE; Zhu, Y.; Smith, FA (2006). "Los hongos micorrízicos arbusculares contribuyen a la absorción de fósforo por el trigo cultivado en un suelo fijador de fósforo incluso en ausencia de respuestas de crecimiento positivas". New Phytologist . 172 (3): 536–543. doi : 10.1111/j.1469-8137.2006.01846.x . PMID  17083683.
  59. ^ Hogan, CM (2011). "Fosfato". En Jorgensen, A.; Cleveland, CJ (eds.). Enciclopedia de la Tierra . Washington DC: Consejo Nacional para la Ciencia y el Medio Ambiente. Archivado desde el original el 25 de octubre de 2012.
  60. ^ Elkan, D. (21 de abril de 2004). "La agricultura de tala y quema se ha convertido en una gran amenaza para los bosques tropicales del mundo". The Guardian .
  61. ^ "¿Qué es el cultivo en callejones de Inga?". rainforestsaver.org . Archivado desde el original el 1 de noviembre de 2011.
  62. ^ Simard, SW; Beiler, KJ; Bingham, MA; Deslippe, JR; Philip, LJ; Teste, FP (abril de 2012). "Redes micorrízicas: mecanismos, ecología y modelado". Fungal Biology Reviews . 26 (1): 39–60. Bibcode :2012FunBR..26...39S. doi :10.1016/j.fbr.2012.01.001.
  63. ^ Paul, LR; Chapman, BK; Chanway, CP (1 de junio de 2007). "Fijación de nitrógeno asociada con ectomicorrizas tuberculadas de Suillus tomentosus en Pinus contorta var. latifolia". Anales de botánica . 99 (6): 1101–1109. doi :10.1093/aob/mcm061. PMC 3243579 . PMID  17468111. 
  64. ^ Azcón-Aguilar, C.; Barea, JM (29 de octubre de 1996). "Micorrizas arbusculares y control biológico de patógenos vegetales transmitidos por el suelo: una visión general de los mecanismos implicados". Micorrizas . 6 (6): 457–464. doi :10.1007/s005720050147. S2CID  25190159.
  65. ^ Jung, Sabine C.; Martinez-Medina, Ainhoa; Lopez-Raez, Juan A.; Pozo, Maria J. (24 de mayo de 2012). "Resistencia inducida por micorrizas y preparación de las defensas de las plantas". J Chem Ecol . 38 (6): 651–664. Bibcode :2012JCEco..38..651J. doi :10.1007/s10886-012-0134-6. hdl : 10261/344431 . PMID  22623151. S2CID  12918193.
  66. ^ Svenningsen, Nanna B; Watts-Williams, Stephanie J; Joner, Erik J; Battini, Fabio; Efthymiou, Aikaterini; Cruz-Paredes, Carla; Nybroe, Ole; Jakobsen, Iver (mayo de 2018). "Supresión de la actividad de los hongos micorrízicos arbusculares por la microbiota del suelo". La Revista ISME . 12 (5): 1296-1307. Código Bib : 2018ISMEJ..12.1296S. doi : 10.1038/s41396-018-0059-3 . PMC 5931975 . PMID  29382946. 
  67. ^ Zeng, Ren-Sen (2006). "Resistencia a enfermedades en plantas a través de aleloquímicos inducidos por hongos micorrízicos". Aleloquímicos: control biológico de patógenos y enfermedades de las plantas . Manejo de enfermedades de frutas y verduras. Vol. 2. págs. 181–192. doi :10.1007/1-4020-4447-X_10. ISBN 1-4020-4445-3.
  68. ^ "Dra. Susan Kaminskyj: Hongos endorrícicos". Usask.ca. Archivado desde el original el 4 de noviembre de 2010. Consultado el 30 de septiembre de 2010 .
  69. ^ "Página de investigación del Dr. Davies". Aggie-horticulture.tamu.edu. Archivado desde el original el 19 de octubre de 2010. Consultado el 30 de septiembre de 2010 .
  70. ^ Lehto, Tarja (1992). "Micorrizas y resistencia a la sequía de Picea sitchensis (Bong.) Carr. I. en condiciones de deficiencia de nutrientes". New Phytologist . 122 (4): 661–668. doi : 10.1111/j.1469-8137.1992.tb00094.x . JSTOR  2557434.
  71. ^ Nikolaou, N.; Angelopoulos, K.; Karagiannidis, N. (2003). "Efectos del estrés por sequía en la vid Cabernet Sauvignon micorrízica y no micorrízica, injertada en varios portainjertos". Agricultura experimental . 39 (3): 241–252. doi :10.1017/S001447970300125X. S2CID  84997899.
  72. ^ Porcel, Rosa; Aroca, Ricardo; Ruiz-Lozano, Juan Manuel (enero de 2012). "Reducción del estrés salino mediante el uso de hongos micorrízicos arbusculares. Una revisión" (PDF) . Agronomía para el Desarrollo Sostenible . 32 (1): 181–200. doi :10.1007/s13593-011-0029-x. S2CID  8572482.
  73. ^ abc Babikova, Zdenka; Gilbert, Lucy; Bruce, Toby JA; Birkett, Michael; Caulfield, John C.; Woodcock, Christine; Pickett, John A.; Johnson, David (julio de 2013). "Señales subterráneas transportadas a través de redes miceliales comunes advierten a las plantas vecinas de un ataque de pulgones". Ecology Letters . 16 (7): 835–843. Bibcode :2013EcolL..16..835B. doi :10.1111/ele.12115. PMID  23656527.
  74. ^ Johnson, David; Gilbert, Lucy (marzo de 2015). "Señalización entre plantas a través de redes hifales". New Phytologist . 205 (4): 1448–1453. doi : 10.1111/nph.13115 . PMID  25421970.
  75. ^ "Los hongos de raíz convierten la roca en tierra". Planet Earth Online . 3 de julio de 2009. Archivado desde el original el 13 de julio de 2009.
  76. ^ Jeffries, Peter; Gianinazzi, Silvio; Perotto, Silvia; Turnau, Katarzyna; Barea, José-Miguel (enero de 2003). "La contribución de los hongos micorrízicos arbusculares en el mantenimiento sostenible de la salud de las plantas y la fertilidad del suelo". Biología y fertilidad de los suelos . 37 (1): 1–16. Bibcode :2003BioFS..37....1J. doi :10.1007/s00374-002-0546-5. S2CID  20792333. INIST 14498927. 
  77. ^ ab Richardson, David M. (2000). Ecología y biogeografía de Pinus . Londres: Cambridge University Press. p. 336. ISBN 978-0-521-78910-3.
  78. ^ Tam, Paul CF (1995). "Tolerancia a metales pesados ​​por hongos ectomicorrízicos y mejora de metales por Pisolithus tinctorius". Micorriza . 5 (3): 181–187. Bibcode :1995Mycor...5..181T. doi :10.1007/BF00203335. hdl : 10722/48503 . S2CID  23867901.
  79. ^ Rayner, M. Cheveley (1915). "Simbiosis obligada en Calluna vulgaris". Anales de botánica . 29 (113): 97–134. doi :10.1093/oxfordjournals.aob.a089540.
  80. ^ Kamieński, Franciszek (1882). "Les organes végétatifs de Monotropa hipopitys L."" [Los órganos vegetativos de Monotropa hipopitys L.]. Mémoires de la Société nat. Des Sciences Naturelles et Mathém. De Cherbourg (en francés). 3 (24).. Berch, SM; Massicotte, HB; Tackaberry, LE (julio de 2005). "Reedición de una traducción de 'Los órganos vegetativos de Monotropa hypopitys L.' publicada por F. Kamienski en 1882, con una actualización sobre las micorrizas de Monotropa". Micorrizas . 15 (5): 323–32. Bibcode :2005Mycor..15..323B. doi :10.1007/s00572-004-0334-1. PMID  15549481. S2CID  3162281.
  81. ^ Kamieński, Franciszek (1885). "Über die auf Wurzelsymbiose beruhende Ernährung gewisser Bäume durch unterirdische Pilze" [Sobre la nutrición, mediante simbiosis radicular, de ciertos árboles por hongos subterráneos]. Berichte der Deutschen Botanischen Gesellschaft (en alemán). 3 : 128-145. De la pág. 129: "Der ganze Körper ist also weder Baumwurzel noch Pilz allein, sondern ähnlich wie der Thallus der Flechten, eine Vereinigung zweier verschiedener Wesen zu einem einheitlichen morphologischen Organ, welches vielleicht passend als Pilzwurzel , Mycorhiza bezeichnet werden kann." (Por lo tanto, todo el cuerpo no es ni raíz de árbol ni hongo solo, sino similar al talo de los líquenes, una unión de dos organismos diferentes en un solo órgano morfológico, que puede denominarse acertadamente "raíz de hongo", una micorriza .)
  82. ^ Monz, CA; Hunt, HW; Reeves, FB; Elliott, ET (1994). "La respuesta de la colonización micorrízica al aumento de CO2 y al cambio climático en Pascopyrum smithii y Bouteloua gracilis". Planta y suelo . 165 (1): 75–80. Código Bibliográfico :1994PlSoi.165...75M. doi :10.1007/bf00009964. S2CID  34893610.
  83. ^ Hobbie, John E.; Hobbie, Erik A.; Drossman, Howard; et al. (2009). "Los hongos micorrízicos suministran nitrógeno a las plantas hospedantes en la tundra ártica y los bosques boreales: el 15N es la señal clave". Revista Canadiense de Microbiología . 55 (1): 84–94. doi :10.1139/w08-127. hdl : 1912/2902 . PMID  19190704.
  84. ^ Heinemeyer, A.; Fitter, AH (22 de enero de 2004). "Impacto de la temperatura en la simbiosis micorrízica arbuscular (AM): respuestas de crecimiento de la planta huésped y su socio fúngico AM". Journal of Experimental Botany . 55 (396): 525–534. doi : 10.1093/jxb/erh049 . PMID  14739273.
  85. ^ Xavier, LJ; Germida, JJ (1999). "Impacto de las actividades humanas sobre las micorrizas". Actas del 8º Simposio Internacional sobre Ecología Microbiana .
Wikisource tiene el texto del artículo de la Enciclopedia Americana de 1920 Micorriza .
  • Sociedad Internacional de Micorrizas Sociedad Internacional de Micorrizas
  • Mohamed Hijri: Una solución sencilla para la inminente crisis del fósforo. Vídeo que recomienda el uso de micorrizas agrícolas para conservar las reservas de fósforo y el problema del 85 % de residuos @Ted.com
  • Asociaciones micorrízicas: el recurso web Ilustraciones y listas completas de plantas y hongos micorrízicos y no micorrízicos
  • Micorrizas: una simbiosis exitosa Investigación sobre bioseguridad en cebada modificada genéticamente
  • MycorWiki es un portal dedicado a la biología y ecología de los hongos ectomicorrízicos y otros hongos forestales.
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