Teoría de la evolución del hologenoma

La teoría hologenómica de la evolución ^{[1] [2] [3] [4]} reformula al animal o planta individual (y otros organismos multicelulares) como una comunidad o un " holobionte " - el anfitrión más todos sus microbios simbióticos. En consecuencia, los genomas colectivos del holobionte forman un "hologenoma". Los holobiontes y los hologenomas son entidades estructurales ^[5] que reemplazan nombres incorrectos en el contexto de las simbiosis anfitrión-microbiota como superorganismo (es decir, una unidad social integrada compuesta por conespecíficos), órgano y metagenoma . La variación en el hologenoma puede codificar la plasticidad fenotípica del holobionte y puede estar sujeta a cambios evolutivos causados ​​por la selección y la deriva, si partes del hologenoma se transmiten entre generaciones con una fidelidad razonable. Uno de los resultados importantes de redefinir al individuo como un holobionte sujeto a fuerzas evolutivas es que la variación genética en el hologenoma puede ser provocada por cambios en el genoma del huésped y también por cambios en el microbioma, incluyendo nuevas adquisiciones de microbios, transferencias horizontales de genes y cambios en la abundancia microbiana dentro de los huéspedes. Aunque existe una rica literatura sobre simbiosis binarias huésped-microbio, el concepto de hologenoma se distingue por incluir la vasta complejidad simbiótica inherente a muchos huéspedes multicelulares.

Lynn Margulis acuñó el término holobionte en su libro de 1991 Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation: Speciation and Morphogenesis (MIT Press), ^[6] aunque no lo hizo en el contexto de poblaciones diversas de microbios. El término holobionte se deriva del griego antiguo ὅλος (hólos, "todo"), y la palabra bionte se refiere a una unidad de vida. ^[7]

En septiembre de 1994, Richard Jefferson acuñó el término hologenoma cuando introdujo la teoría hologenómica de la evolución en una presentación en el Laboratorio Cold Spring Harbor . ^{[1] [8] [9]} En el Simposio CSH y antes, la inquietante cantidad y diversidad de microbios que se estaban descubriendo a través de la poderosa herramienta de amplificación por PCR de genes de ARN ribosómico 16S era emocionante, pero confusas interpretaciones en diversos estudios. Varios oradores se refirieron a las contribuciones microbianas a muestras de ADN de mamíferos o plantas como "contaminación". En su conferencia, Jefferson argumentó que probablemente no se trataba de contaminación, sino más bien de componentes esenciales de las muestras que reflejaban la composición genética real del organismo en estudio, integral al complejo sistema en el que vive. Esto implicaba que la lógica del rendimiento y las capacidades del organismo estarían incorporadas solo en el hologenoma. Las observaciones sobre la ubicuidad de los microbios en muestras de plantas y suelo, así como el trabajo de laboratorio sobre genética molecular de enzimas microbianas asociadas a vertebrados que impactan la acción hormonal informaron esta hipótesis. ^[10] Se hicieron referencias a trabajos que indicaban que las feromonas de apareamiento solo se liberaban después de que la microbiota de la piel activaba los precursores. ^[11]

En el 14º Congreso Sudafricano de Bioquímica y Biología Molecular en 1997, ^[12] Jefferson describió cómo la modulación de los niveles de esteroides y otras hormonas por las glucuronidasas y arilsulfatasas microbianas impactaba profundamente el desempeño de la entidad compuesta. Siguiendo el trabajo realizado aislando numerosas y diversas glucuronidasas de muestras microbianas de heces de animales africanos, ^[13] y su escisión diferencial de hormonas, planteó la hipótesis de que este fenómeno, la modulación hormonal mediada por microbios, podría ser la base de la evolución de las enfermedades y el comportamiento social, así como de la aptitud del holobionte y la resiliencia del sistema. En sus conferencias, Jefferson acuñó y definió el término "Ecoterapéutica", refiriéndose al ajuste de la estructura poblacional de la composición microbiana en plantas y animales -el microbioma- y su ecosistema de apoyo para mejorar el desempeño. ^{[9] [12]} En 2007, Jefferson continuó con una serie de publicaciones sobre la lógica de la teoría del hologenoma en la página Science as Social Enterprise de Cambia. ^[14]

En 2008, Eugene Rosenberg e Ilana Zilber-Rosenberg aparentemente utilizaron de forma independiente el término hologenoma y desarrollaron la teoría hologenómica de la evolución. ^[15] Esta teoría se basó originalmente en sus observaciones del blanqueamiento del coral Oculina patagonica mediado por Vibrio shiloi . Desde su primera introducción, la teoría se ha promovido como una fusión del lamarckismo y el darwinismo y se ha expandido a toda la evolución, no solo a la de los corales. La historia del desarrollo de la teoría hologenómica y la lógica que sustenta su desarrollo fue el foco de un artículo de portada de Carrie Arnold en New Scientist en enero de 2013. ^[16] Un tratamiento integral de la teoría, que incluye actualizaciones de los Rosenberg sobre neutralidad, patogénesis y selección multinivel, se puede encontrar en su libro de 2013. ^[2]

En 2013, Robert Brucker y Seth Bordenstein ^[17] revitalizaron el concepto de hologenoma al demostrar que los microbiomas intestinales de especies de avispas Nasonia estrechamente relacionadas son distinguibles y contribuyen a la muerte híbrida. Esto colocó las interacciones entre hospedadores y microbios en un continuo conceptual con interacciones entre genes en el mismo genoma. En 2015, Bordenstein y Kevin R. Theis describieron un marco conceptual que se alinea con teorías preexistentes en biología. ^[4]

La vida multicelular es posible gracias a la coordinación de procesos físicos y temporales distintos, principalmente a través de las hormonas . Las hormonas median actividades críticas en los vertebrados, entre ellas la ontogenia, la fisiología somática y reproductiva, el desarrollo sexual, el rendimiento y el comportamiento.

Muchas de estas hormonas (incluida la mayoría de los esteroides y tiroxinas ) se secretan en forma inactiva a través de los sistemas endocrino y apocrino hacia los corredores epiteliales en los que la microbiota está ampliamente distribuida y es diversa, incluidos el intestino, el tracto urinario, los pulmones y la piel. Allí, las hormonas inactivas pueden reactivarse mediante la escisión del residuo de glucurónido o sulfato, lo que permite que se reabsorban. Por lo tanto, la concentración y biodisponibilidad de muchas de las hormonas se ve afectada por la escisión microbiana de los intermediarios conjugados, determinada a su vez por una población diversa con capacidades enzimáticas redundantes. Los aspectos de la circulación enterohepática se conocen desde hace décadas, pero se los ha considerado como un efecto auxiliar de la desintoxicación y la excreción de metabolitos y xenobióticos, incluidos los efectos sobre la vida útil de los productos farmacéuticos, incluidas las fórmulas anticonceptivas.

La premisa básica de la primera exposición de Jefferson de la teoría del hologenoma es que un espectro de hormonas puede ser reactivado y reabsorbido desde los epitelios, modulando potencialmente las relaciones efectivas de tiempo y dosis de muchas hormonas de vertebrados. La capacidad de alterar y modular, amplificar y suprimir, diseminar y reclutar nuevas capacidades como "rasgos" codificados microbianamente significa que el muestreo, la detección y la respuesta al entorno se convierten en características intrínsecas y capacidades emergentes del holobionte, con mecanismos que pueden proporcionar cambios de rendimiento rápidos, sensibles, matizados y persistentes.

Estudios realizados por Froebe et al. ^[18] en 1990 indicaban que las feromonas esenciales para el apareamiento, incluidos los androstenoles, requerían la activación por parte de las glucuronidasas y sulfatasas microbianas asociadas a la piel. En ausencia de poblaciones microbianas en la piel, no se liberaba ninguna feromona aromática detectable, ya que la proferomona permanecía soluble en agua y no volátil. Esto significaba efectivamente que los microbios en la piel eran esenciales para producir una señal de apareamiento. ^[19]

La posterior rearticulación que describe la teoría del hologenoma realizada por Rosenberg y Zilber-Rosenberg, publicada 13 años después de la definición de la teoría de Jefferson, se basó en sus observaciones de los corales y en la hipótesis probiótica de los corales.

Los arrecifes de coral son las estructuras más grandes creadas por organismos vivos y contienen comunidades microbianas abundantes y altamente complejas. Una "cabeza" de coral es una colonia de pólipos genéticamente idénticos , que secretan un exoesqueleto cerca de la base. Dependiendo de la especie, el exoesqueleto puede ser duro, basado en carbonato de calcio , o blando y proteínico. A lo largo de muchas generaciones, la colonia crea un gran esqueleto que es característico de la especie. Diversas formas de vida se instalan en una colonia de coral, incluidas algas fotosintéticas como Symbiodinium , así como una amplia gama de bacterias , incluidas las fijadoras de nitrógeno ^[20] y las descomponedoras de quitina ^[21] , todas las cuales forman una parte importante de la nutrición de los corales ^[22] . La asociación entre el coral y su microbiota depende de la especie, y se encuentran diferentes poblaciones bacterianas en el moco, el esqueleto y el tejido del mismo fragmento de coral ^{[23] .}

En las últimas décadas, se han producido importantes descensos en las poblaciones de corales. El cambio climático , la contaminación del agua y la sobrepesca son tres factores de estrés que se han descrito como causantes de la susceptibilidad a las enfermedades. Se han descrito más de veinte enfermedades de los corales diferentes, pero de ellas, solo se han aislado y caracterizado los agentes causales de unas pocas.

El blanqueamiento de los corales es la más grave de estas enfermedades. En el mar Mediterráneo, el blanqueamiento de Oculina patagonica se describió por primera vez en 1994 y, mediante una aplicación rigurosa de los postulados de Koch , se determinó que se debía a una infección por Vibrio shiloi . ^[24] Entre 1994 y 2002, el blanqueamiento bacteriano de O. patagonica se produjo cada verano en el Mediterráneo oriental. Sin embargo, sorprendentemente, después de 2003, O. patagonica en el Mediterráneo oriental ha sido resistente a la infección por V. shiloi , aunque otras enfermedades aún causan blanqueamiento.

La sorpresa surge del conocimiento de que los corales son longevos, con vidas del orden de décadas, ^[25] y no tienen sistemas inmunológicos adaptativos . Sus sistemas inmunológicos innatos no producen anticuerpos, y aparentemente no deberían ser capaces de responder a nuevos desafíos excepto en escalas de tiempo evolutivas. Sin embargo, múltiples investigadores han documentado variaciones en la susceptibilidad al blanqueamiento que pueden denominarse "tolerancia mediada por la experiencia". ^{[26] [27]} El enigma de cómo los corales lograron adquirir resistencia a un patógeno específico llevó a Eugene Rosenberg e Ilana Zilber-Rosenberg a proponer la Hipótesis Probiótica del Coral. ^[23] Esta hipótesis propone que existe una relación dinámica entre los corales y sus comunidades microbianas simbióticas. Las mutaciones beneficiosas pueden surgir y propagarse entre los microbios simbióticos mucho más rápido que en los corales anfitriones. Al alterar su composición microbiana, el "holobionte" puede adaptarse a las condiciones ambientales cambiantes mucho más rápidamente que mediante mutación genética y selección en la especie anfitriona sola.

La extrapolación de la hipótesis probiótica del coral a otros organismos, incluidas plantas y animales superiores, condujo a Rosenberg a apoyar y publicar la teoría hologenómica de la evolución.

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El marco de la teoría hologenómica de la evolución es el siguiente (condensado de Rosenberg et al. , 2007): ^[28]

• "Todos los animales y plantas establecen relaciones simbióticas con los microorganismos".
• "Diferentes especies hospedadoras contienen diferentes poblaciones de simbiontes y los individuos de la misma especie también pueden contener diferentes poblaciones de simbiontes".
• "La asociación entre un organismo huésped y su comunidad microbiana afecta tanto al huésped como a su microbiota".
• "La información genética codificada por los microorganismos puede cambiar bajo las exigencias del medio ambiente más rápidamente y mediante más procesos que la información genética codificada por el organismo huésped".
• "... el genoma del huésped puede actuar en consorcio con los genomas de los microorganismos simbióticos asociados para crear un hologenoma. Este hologenoma... puede cambiar más rápidamente que el genoma del huésped solo, confiriendo así un mayor potencial adaptativo a la evolución combinada de los holobiontes."
• "Cada uno de estos puntos tomados en conjunto [llevó a Rosenberg et al. a proponer que] el holobionte con su hologenoma debería ser considerado como la unidad de la selección natural en la evolución".

Algunos autores complementan los principios anteriores con uno adicional. Si se considera que un holobionte determinado es una unidad de selección natural:

• El hologenoma debe ser hereditario de generación en generación. ^{[29] [30]}

En PLOS Biology se presentaron diez principios de holobiontes y hologenomas: ^[4]

• I. Los holobiontes y los hologenomas son unidades de organización biológica.
• II. Los holobiontes y los hologenomas no son sistemas de órganos, superorganismos ni metagenomas.
• III. El hologenoma es un sistema genético completo
• IV. El concepto de hologenoma retoma elementos de la evolución lamarckiana
• V. La variación hologenómica integra todos los mecanismos de mutación.
• VI. La evolución hologenómica se entiende más fácilmente si se equipara un gen del genoma nuclear con un microbio del microbioma.
• VII. El concepto de hologenoma encaja perfectamente en la genética y da cabida a la teoría de la selección multinivel.
• VIII. El hologenoma se configura por selección y neutralidad
• IX. La especiación hologenómica combina genética y simbiosis
• X. Los holobiontes y sus hologenomas no cambian las reglas de la biología evolutiva

Numerosos estudios de casos demuestran claramente la importancia de la microbiota asociada a un organismo para su existencia (por ejemplo, véanse los numerosos estudios de casos del artículo Microbioma ). Sin embargo, es necesario distinguir entre la transmisión horizontal y la vertical de los endosimbiontes . ^[31] Los endosimbiontes cuya transmisión es predominantemente vertical pueden considerarse como contribuyentes a la variación genética hereditaria presente en una especie huésped. ^[29]

En el caso de organismos coloniales como los corales, las asociaciones microbianas de la colonia persisten aunque los miembros individuales de la colonia, que se reproducen asexualmente, vivan y mueran. Los corales también tienen un modo de reproducción sexual, que da lugar a larvas planctónicas ; no está tan claro si las asociaciones microbianas persisten durante esta etapa de crecimiento. Además, la comunidad bacteriana de una colonia puede cambiar con las estaciones. ^[23]

Muchos insectos mantienen relaciones hereditarias de simbiosis obligada con sus parejas bacterianas. Por ejemplo, el desarrollo normal de las avispas hembras de la especie Asobara tabida depende de la infección por Wolbachia . Si se "curan" de la infección, sus ovarios se degeneran. ^[32] La transmisión de la infección es vertical a través del citoplasma del huevo.

Por el contrario, en la literatura se han descrito muchas relaciones de simbiosis obligada en las que la transmisión de los simbiontes se realiza mediante transferencia horizontal. Un ejemplo bien estudiado es el calamar Euprymna scolopes , que se alimenta de noche y camufla su contorno contra la superficie del océano iluminada por la luna emitiendo luz desde su parte inferior con la ayuda de la bacteria simbiótica Vibrio fischeri . ^[33] Los Rosenberg citan este ejemplo en el contexto de la teoría hologenómica de la evolución. ^[34] El calamar y la bacteria mantienen una relación altamente coevolucionada. El calamar recién nacido recoge sus bacterias del agua del mar, y la transferencia lateral de simbiontes entre hospedadores permite una transferencia más rápida de mutaciones beneficiosas dentro de una especie hospedadora que las que son posibles con las mutaciones dentro del genoma hospedador.

Otra distinción tradicional entre endosimbiontes ha sido entre simbiontes primarios y secundarios. ^[29] Los endosimbiontes primarios residen en células hospedadoras especializadas que pueden estar organizadas en estructuras más grandes, similares a órganos (en los insectos, el bacterioma ). Las asociaciones entre hospedadores y endosimbiontes primarios suelen ser antiguas, con una edad estimada de decenas a cientos de millones de años. Según la teoría endosimbiótica , los casos extremos de endosimbiontes primarios incluyen mitocondrias , plástidos (incluidos los cloroplastos ) y posiblemente otros orgánulos de células eucariotas. Los endosimbiontes primarios suelen transmitirse exclusivamente de forma vertical, y la relación es siempre mutualista y generalmente obligada para ambos socios. La endosimbiosis primaria es sorprendentemente común. Se estima que un 15% de las especies de insectos, por ejemplo, albergan este tipo de endosimbionte. ^[35] Por el contrario, la endosimbiosis secundaria suele ser facultativa, al menos desde el punto de vista del hospedador, y las asociaciones son menos antiguas. Los endosimbiontes secundarios no residen en tejidos especializados del huésped, sino que pueden vivir en la cavidad corporal dispersos en la grasa, los músculos o el tejido nervioso, o pueden crecer dentro del intestino. La transmisión puede ser vertical, horizontal o tanto vertical como horizontal. La relación entre el huésped y el endosimbionte secundario no es necesariamente beneficiosa para el huésped; de hecho, la relación puede ser parasitaria. ^[29]

La distinción entre transferencia vertical y horizontal, y entre endosimbiosis primaria y secundaria no es absoluta, sino que sigue un continuo, y puede estar sujeta a influencias ambientales. Por ejemplo, en la chinche apestosa Nezara viridula , la tasa de transmisión vertical de simbiontes, que las hembras proporcionan a la descendencia untando los huevos con ciegos gástricos , fue del 100% a 20 °C, pero disminuyó al 8% a 30 °C. ^[36] Del mismo modo, en los pulgones, la transmisión vertical de bacteriocitos que contienen el endosimbionte primario Buchnera se reduce drásticamente a alta temperatura. ^[37] De la misma manera, la distinción entre relaciones comensales , mutualistas y parasitarias tampoco es absoluta. Un ejemplo es la relación entre leguminosas y especies rizobianas : la absorción de N ₂ es energéticamente más costosa que la absorción de nitrógeno fijado del suelo, por lo que el N del suelo es preferido, si no limitante. Durante las primeras etapas de la formación de nódulos, la relación planta-rizobio en realidad se parece más a una patogénesis que a una asociación mutualista. ^{[ cita requerida ]}

El lamarckismo , el concepto de que un organismo puede transmitir características que adquirió durante su vida a su descendencia (también conocido como herencia de características adquiridas o herencia blanda ), incorporó dos ideas comunes de su época:

• Uso y desuso: los individuos pierden características que no necesitan (o no utilizan) y desarrollan características que son útiles.
• Herencia de rasgos adquiridos: los individuos heredan los rasgos de sus antepasados.

Aunque la teoría lamarckiana fue rechazada por el neodarwinismo de la síntesis evolutiva moderna en la que la evolución ocurre a través de variaciones aleatorias sujetas a la selección natural , la teoría del hologenoma tiene aspectos que se remontan a los conceptos lamarckianos. Además de los modos de variación tradicionalmente reconocidos ( es decir , recombinación sexual , reordenamiento cromosómico, mutación), el holobionte permite dos mecanismos adicionales de variación que son específicos de la teoría del hologenoma: (1) cambios en la población relativa de microorganismos existentes ( es decir , amplificación y reducción) y (2) adquisición de nuevas cepas del medio ambiente, que pueden transmitirse a la descendencia. ^[34]

Los cambios en la población relativa de microorganismos existentes corresponden al "uso y desuso" lamarckiano, mientras que la capacidad de adquirir nuevas cepas del entorno, que pueden transmitirse a la descendencia, corresponde a la "herencia de caracteres adquiridos" lamarckiana. Por lo tanto, sus defensores afirman que la teoría del hologenoma incorpora aspectos lamarckianos dentro de un marco darwiniano. ^[34]

El pulgón del guisante Acyrthosiphon pisum mantiene una relación simbiótica obligada con la bacteria Buchnera aphidicola , que se transmite maternamente a los embriones que se desarrollan dentro de los ovariolos de la madre . Los pulgones del guisante viven de la savia, que es rica en azúcares pero deficiente en aminoácidos. Dependen de su población endosimbiótica de Buchnera para los aminoácidos esenciales, suministrando a cambio nutrientes, así como un entorno intracelular protegido que permite a Buchnera crecer y reproducirse. ^[38] La relación es en realidad más complicada que la nutrición mutua; algunas cepas de Buchnera aumentan la termotolerancia del huésped, mientras que otras cepas no lo hacen. Ambas cepas están presentes en poblaciones de campo, lo que sugiere que en algunas condiciones, una mayor tolerancia al calor es ventajosa para el huésped, mientras que en otras condiciones, una menor tolerancia al calor pero una mayor tolerancia al frío pueden ser ventajosas. ^[39] Se pueden considerar los genomas variantes de Buchnera como alelos para el hologenoma más grande. ^[30] La asociación entre Buchnera y pulgones comenzó hace unos 200 millones de años, y desde entonces el huésped y el simbionte han coevolucionado; en particular, se ha descubierto que el tamaño del genoma en varias especies de Buchnera se ha reducido extremadamente, en algunos casos hasta 450 kb, que es mucho más pequeño incluso que el genoma de 580 kb de Mycoplasma genitalium . ^[40]

El desarrollo de las preferencias de apareamiento, es decir , la selección sexual , se considera un evento temprano en la especiación . En 1989, Dodd informó de las preferencias de apareamiento en Drosophila que fueron inducidas por la dieta. ^[41] Recientemente se ha demostrado que cuando poblaciones idénticas de Drosophila se cambiaron en la dieta entre medio de melaza y medio de almidón, las "moscas de melaza" prefirieron aparearse con otras moscas de melaza, mientras que las "moscas del almidón" prefirieron aparearse con otras moscas del almidón. Esta preferencia de apareamiento apareció después de sólo una generación y se mantuvo durante al menos 37 generaciones. El origen de estas diferencias fueron los cambios en las poblaciones de moscas de un simbionte bacteriano particular, Lactobacillus plantarum . El tratamiento con antibióticos abolió las preferencias de apareamiento inducidas. Se ha sugerido que las bacterias simbióticas cambiaron los niveles de feromonas sexuales de hidrocarburos cuticulares , ^[42] sin embargo, varios otros trabajos de investigación no han podido replicar este efecto. ^{[43] [44] [45]}

Zilber-Rosenberg y Rosenberg (2008) han tabulado muchas de las formas en que se transmiten los simbiontes y sus contribuciones a la aptitud del holobionte, comenzando con las mitocondrias que se encuentran en todos los eucariotas , los cloroplastos en las plantas y luego varias asociaciones descritas en sistemas específicos. Las contribuciones microbianas a la aptitud del huésped incluyeron el suministro de aminoácidos específicos, el crecimiento a altas temperaturas, la provisión de necesidades nutricionales a partir de la celulosa, el metabolismo del nitrógeno, las señales de reconocimiento, la utilización más eficiente de los alimentos, la protección de los huevos y embriones contra el metabolismo, el camuflaje contra los depredadores, la fotosíntesis, la descomposición de polímeros complejos, la estimulación del sistema inmunológico, la angiogénesis , la síntesis de vitaminas, la descomposición de la fibra, el almacenamiento de grasa, el suministro de minerales del suelo, el suministro de materia orgánica, la aceleración de la mineralización, el ciclo del carbono y la tolerancia a la sal. ^[15]

La teoría del hologenoma es objeto de debate. ^[46] Una crítica importante de Ainsworth et al. ha sido su afirmación de que V. shiloi fue identificado erróneamente como el agente causante del blanqueamiento de los corales, y que su presencia en O. patagonica blanqueado era simplemente la de una colonización oportunista. ^[47]

Si esto es cierto, la observación original que llevó a Rosenberg a articular posteriormente la teoría sería inválida. Por otra parte, Ainsworth et al. ^[47] realizaron sus muestreos en 2005, dos años después de que el grupo de Rosenberg descubriera que O. patagonica ya no era susceptible a la infección por V. shiloi ; por lo tanto, su hallazgo de que las bacterias no son la causa principal del blanqueamiento actual en el coral mediterráneo O. patagonica no debería considerarse sorprendente. El cumplimiento riguroso de los postulados de Koch, tal como se emplearon en Kushmaro et al. (1997), ^[24] se acepta generalmente como una identificación definitiva de los agentes de enfermedades infecciosas.

Baird et al. (2009) ^[25] han cuestionado las suposiciones básicas hechas por Reshef et al. (2006) ^[23] al presumir que (1) los tiempos de generación de corales son demasiado lentos para ajustarse a nuevas tensiones en las escalas de tiempo observadas, y que (2) la escala de dispersión de las larvas de coral es demasiado grande para permitir la adaptación a los entornos locales. Es posible que simplemente hayan subestimado la rapidez potencial de los medios convencionales de selección natural. En casos de estrés severo, se han documentado múltiples casos de cambio evolutivo ecológicamente significativo que ocurre en un puñado de generaciones. ^[48] Los mecanismos adaptativos novedosos, como el cambio de simbiontes, podrían no ser necesarios para que los corales se adapten al cambio climático rápido o a nuevos factores estresantes. ^[25]

Los organismos en relaciones simbióticas evolucionan para adaptarse entre sí, y la relación simbiótica aumenta la aptitud general de las especies participantes. Aunque la teoría del hologenoma todavía se debate, ha ganado un grado significativo de popularidad dentro de la comunidad científica como una forma de explicar los cambios adaptativos rápidos que son difíciles de adaptar dentro de un marco darwiniano tradicional. ^[34]

Las definiciones y usos de las palabras holobionte y hologenoma también difieren entre los defensores y los escépticos, ^[5] y el uso incorrecto de los términos ha llevado a confusiones sobre lo que comprende la evidencia relacionada con el hologenoma. El discurso en curso está intentando aclarar esta confusión. Theis et al. aclaran que "criticar el concepto de hologenoma no es sinónimo de criticar la coevolución, y argumentar que una entidad no es una unidad primaria de selección descarta el hecho de que el concepto de hologenoma siempre ha abarcado la selección multinivel". ^[5]

Por ejemplo, ^[49] Chandler y Turelli (2014) critican las conclusiones de Brucker y Bordenstein (2013), señalando que sus observaciones también son consistentes con una explicación alternativa. Brucker y Bordenstein (2014) respondieron a estas críticas, afirmando que eran infundadas ^[50] debido a imprecisiones fácticas y argumentos y definiciones alterados que no fueron propuestos por Brucker y Bordenstein (2013).

Recientemente, Forest L Rohwer y sus colegas desarrollaron una nueva prueba estadística para examinar el potencial de la teoría hologenómica de la evolución en especies de coral. ^[51] Encontraron que las especies de coral no heredan comunidades microbianas, y en cambio son colonizadas por un grupo central de microbios que se asocian con una diversidad de especies. Los autores concluyen: "La identificación de estas dos comunidades simbióticas respalda el modelo de holobiontes y pone en tela de juicio la teoría hologenómica de la evolución". Sin embargo, otros estudios en corales se adhieren a las definiciones originales y pluralistas de holobiontes y hologenomas. ^[52] David Bourne, Kathleen Morrow y Nicole Webster aclaran que "Los genomas combinados de este holobionte de coral forman un hologenoma de coral, y las interacciones genómicas dentro del hologenoma definen en última instancia el fenotipo del coral".

• Para consultar la literatura reciente sobre holobiontes y hologenomas publicada en una plataforma de acceso abierto, consulte la siguiente referencia: Bordenstein SR, Theis KR (agosto de 2015). "Host Biology in Light of the Microbiome: Ten Principles of Holobionts and Hologenomes". PLOS Biology . 13 (8): e1002226. doi : 10.1371/journal.pbio.1002226 . PMC 4540581 . PMID  26284777.