Halterios

Los halterios ( / h æ l ˈ t ɪər iː z / ; singular halter o haltere ) (del griego antiguo ἁλτῆρες , pesas manuales para dar impulso al saltar) son un par de pequeños órganos con forma de maza en el cuerpo de dos órdenes de insectos voladoresque proporcionan información sobre las rotaciones del cuerpo durante el vuelo. ^[1] Los insectos del gran orden Diptera (moscas) tienen halterios que evolucionaron a partir de un par de alas traseras ancestrales , mientras que los machos del orden mucho más pequeño Strepsiptera (stylops) ^[2] tienen halterios que evolucionaron a partir de un par de alas delanteras ancestrales .

Los halterios oscilan rápidamente junto con las alas y funcionan como giroscopios de estructura vibratoria : ^[3] cualquier rotación del plano de oscilación provoca una fuerza sobre los halterios vibrantes por el efecto Coriolis . El insecto detecta esta fuerza con órganos sensoriales llamados sensilas campaniformes y órganos cordotonales ubicados en la base de los halterios ^[3] y utiliza esta información para interpretar y corregir su posición en el espacio. Los halterios proporcionan una rápida retroalimentación a los músculos que dirigen las alas, ^[4] así como a los músculos responsables de estabilizar la cabeza. ^[5]

La mayoría de los insectos tienen dos pares de alas. Las moscas poseen sólo un par de alas generadoras de sustentación y un par de halterios. El nombre del orden de las moscas, "Diptera", significa literalmente "dos alas", pero hay otro orden de insectos que ha desarrollado el vuelo con sólo dos alas: los estrepsípteros o estilops; ^[2] son ​​los únicos organismos que poseen dos alas y dos halterios. ^[6] Los estrepsípteros han adaptado sus alas anteriores en halterios, mientras que los dípteros han adaptado sus alas posteriores en halterios. Esta estructura única que detecta rotaciones/perturbaciones durante el vuelo nunca ha sido descrita en la naturaleza en otro lugar, aunque se ha demostrado que muchos insectos voladores detectan las fuerzas de Coriolis desde sus alas no especializadas. ^[3]

Los halterios son capaces de detectar pequeñas desviaciones en la posición del cuerpo utilizando las propiedades giroscópicas de la masa en movimiento. ^[3] Esto significa que los halterios se mueven hacia arriba y hacia abajo al ritmo del aleteo de las alas a lo largo de una trayectoria lineal, pero cuando el cuerpo de la mosca comienza a rotar, la trayectoria de los halterios que se mueven también cambia. Ahora, en lugar de seguir una trayectoria lineal, comienzan a seguir una trayectoria curva. Cuanto mayor sea la perturbación que experimentan, más se alejan los halterios de su trayectoria lineal original. ^[7] Durante estos períodos, el halterio ya no se mueve solo en dos direcciones (arriba y abajo), sino en cuatro (arriba, abajo, izquierda y derecha). La fuerza ejercida sobre los halterios en respuesta a este movimiento de izquierda a derecha se conoce como fuerza de Coriolis y puede producirse cuando cualquier objeto en movimiento gira en las tres direcciones de rotación , guiñada, cabeceo o balanceo (ver figura). Cuando esto ocurre, las diminutas estructuras en forma de campana en la base del halterio experimentan tensión a medida que el tallo del halterio se dobla en su dirección. ^{[7] [8]} El sistema nervioso puede transformar la curvatura de estos pelos en señales eléctricas, que la mosca interpreta como información de rotación del cuerpo. La mosca utiliza esta información para hacer correcciones en su posición y, de ese modo, se estabiliza durante el vuelo. ^[3] A continuación se describen más detalles que explican la dinámica y la fisiología de los halterios.

Los halterios suelen estar asociados únicamente a la estabilización del vuelo, pero su capacidad para detectar las rotaciones del cuerpo puede provocar reacciones compensatorias no sólo de los músculos que dirigen las alas, sino también de los músculos del cuello, que son responsables de la posición de la cabeza y de la mirada. ^{[5] [9]} Los halterios también pueden ser útiles para otros comportamientos. Se ha observado que ciertas especies de moscas hacen oscilar sus halterios mientras caminan, además de hacerlos oscilar durante el vuelo. En estos individuos, los halterios podrían estar detectando información sensorial también durante el comportamiento de caminar. Cuando se les quitan los halterios, estos insectos tienen un peor desempeño en ciertos desafíos de la marcha. Sin embargo, sigue sin estar claro cómo se procesa y utiliza la información de los halterios durante la marcha, con pocas excepciones. ^[10] A continuación se describen ejemplos específicos de lo que se ha encontrado.

Los halterios fueron documentados por primera vez por William Derham en 1714. Descubrió que las moscas no podían permanecer en el aire cuando se les extirpaban quirúrgicamente los halterios, pero que por lo demás se comportaban normalmente. ^[11] Este resultado se atribuyó inicialmente a la capacidad del halterio para sentir y mantener el equilibrio. En 1917, v. Buddenbrock afirmó que algo más era responsable de la pérdida de la capacidad de vuelo de las moscas. ^[12] Afirmó que los halterios deberían considerarse en cambio "órganos de estimulación". ^{[3] [12]} En otras palabras, que la actividad de los halterios energizaba el sistema muscular del ala, de modo que actuaban como un interruptor de encendido y apagado para el vuelo. V. Buddenbrock intentó demostrar que la activación de los halterios estimularía el sistema nervioso central hasta un estado de actividad que permitía a las alas producir un comportamiento de vuelo. ^[12] Desde entonces se ha concluido que esto no es cierto, y que la afirmación original de que los halterios actúan como órganos de equilibrio es la correcta. V. Buddenbrock pudo demostrar que inmediatamente después de la extracción del halterio, las moscas no podían producir movimientos normales de las alas. Esto se explicó más tarde por el hecho de que al permitir que las moscas se recuperaran unos minutos después de la cirugía, se recuperaba por completo el control normal de los músculos del vuelo. Además, en un interesante experimento paralelo realizado por Pringle (1938), cuando se ató un hilo al abdomen de moscas sin halterio, se logró nuevamente un vuelo relativamente estable. ^[7] El hilo en estos experimentos presumiblemente ayudó a evitar que la mosca girara (de manera similar a la forma en que una canasta pesada debajo de un globo aerostático evita que el globo se incline), lo que respaldó la hipótesis de que los halterios son responsables de detectar las rotaciones del cuerpo. ^[3]

La teoría original del equilibrador, postulada por Pringle (1948), sólo tenía en cuenta las fuerzas producidas en dos direcciones. Pringle afirmaba que la única dirección de rotación que las moscas detectaban con sus halterios era la de la guiñada. Mediante el análisis de vídeo a alta velocidad, Faust (1952) demostró que no era así y que los halterios eran capaces de detectar las tres direcciones de rotación. ^[13] En respuesta a este nuevo descubrimiento, Pringle reexaminó su hipótesis anterior y llegó a la conclusión de que las moscas eran capaces de detectar las tres direcciones de rotación simplemente comparando las entradas de los lados izquierdo y derecho del cuerpo. ^[14] Por supuesto, este no es el mecanismo real por el que las moscas detectan la rotación. Diferentes campos de órganos sensoriales situados en diferentes regiones de la base de cada halterio detectan las diferentes direcciones de rotación, lo que también explica por qué las moscas con un halterio siguen siendo capaces de volar sin problemas. ^[8]

Se acepta generalmente que los halterios evolucionaron a partir de las alas no voladoras de los insectos: las alas traseras de los dípteros y las alas delanteras de los estrepsipteros respectivamente. Su movimiento, estructura, función y desarrollo respaldan esta hipótesis. Las caracterizaciones de la disposición de los órganos sensoriales conocidos como sensilas campaniformes , que se encuentran en la base del halterio, muestran muchas similitudes con las que se encuentran en la base de las alas traseras de otros insectos. ^[3] Las sensilas están dispuestas de una manera tan similar a la de las alas traseras, que si los halterios se reemplazaran por alas, las fuerzas producidas aún serían suficientes para activar los mismos órganos sensoriales. ^[3] Los estudios genéticos también han sacado a la luz muchas similitudes entre los halterios y las alas traseras. De hecho, el desarrollo del halterio se ha remontado a un solo gen (Ubx), que cuando se desactiva da como resultado la formación de un ala trasera en su lugar. ^[15] Dado que un único gen es responsable de este cambio, es fácil imaginar una pequeña mutación que conduzca a la formación de los primeros halterios. ^[15]

Aunque no se ha observado en la naturaleza ninguna otra estructura con la misma función y morfología que los halterios, estos han evolucionado al menos dos veces en la clase Insecta , una en el orden Diptera y otra en Strepsiptera . También existe otra estructura en la clase Insecta cuya función principal no es la misma que los halterios, pero que además cumple una función de equilibrio similar. Esta se encuentra en el orden Lepidoptera y se refiere a las antenas de las polillas y las mariposas. ^[16]

Los estrepsipteros son un grupo único de insectos con un importante dimorfismo sexual. Las hembras pasan toda su vida en un estado similar al de las larvas, parasitando insectos más grandes. La única vez que salen de su insecto huésped es para extender sus cabezas y tórax fusionados para que los machos las noten. Los machos también son parásitos, pero eventualmente abandonarán a su huésped para buscar a sus contrapartes femeninas. Debido a esto, aún conservan la capacidad de volar. Los estrepsipteros machos poseen dos alas traseras, mientras que sus alas delanteras han adoptado la forma de un halterio similar a una maza. ^[17] Aunque los estrepsipteros son muy difíciles de localizar y, además, tienen una vida bastante corta, Pix et al. (1993) confirmaron que las alas delanteras especializadas que poseen los estrepsipteros machos realizan la misma función que los halterios de los dípteros. Los movimientos rotatorios del cuerpo combinados con los halterios oscilantes producen fuerzas de Coriolis que pueden detectarse mediante campos de mecanosensores (sensilas campaniformes) ubicados en la base de los halterios. Mediante estudios de morfología funcional y comportamiento, Pix et al. demostraron que estos sensores luego transmiten información de la posición del cuerpo a la cabeza y al abdomen para producir movimientos compensatorios. ^[6] Para simplificar, el resto de este artículo se referirá solo a los halterios de los dípteros.

Algunos lepidópteros (polillas y mariposas) presentan oscilaciones de pequeña amplitud en sus antenas en ángulos constantes durante el vuelo. ^[16] Originalmente se planteó la hipótesis de que los movimientos de las antenas en los lepidópteros ayudaban a la percepción del viento o la gravedad. ^[18] Un estudio realizado con la polilla halcón, Manduca sexta , confirmó que estas pequeñas oscilaciones de las antenas en realidad contribuían a la sensación de rotación del cuerpo. ^[16]

Sane et al. (2007) determinaron que las antenas eran responsables de la estabilización del vuelo en las polillas halcón al retirar la parte larga de la antena (el flagelo) y luego volver a unirla para determinar su influencia en el rendimiento del vuelo. Cuando se eliminaron los flagelos, las polillas ya no pudieron mantener un vuelo estable. Después de volver a unir los flagelos, el rendimiento del vuelo se restableció. Se determinó que la fuente de esta diferencia era mecanosensorial. Hay dos conjuntos de órganos mecanosensoriales ubicados en la base de la antena de los lepidópteros, las cerdas de Böhm y el órgano de Johnston. Estos campos de receptores responden a diferentes direcciones de los movimientos de las antenas. Las antenas también son capaces de detectar olores, humedad y temperatura. Sane et al. (2007) pudo demostrar que eran los mecanosensores los responsables de la estabilidad del vuelo a diferencia de los otros órganos sensoriales, porque cuando se retiraban los flagelos y luego se volvían a colocar, se cortaban todos los nervios antenales excluyendo los de la base (las cerdas de Böhm y el órgano de Johnston). ^[16]

En los organismos segmentados hay genes llamados genes Hox , que determinan el desarrollo de homólogos seriales , o estructuras repetidas dentro de un organismo (por ejemplo, apéndices articulados de artrópodos o vértebras en mamíferos ^[19] ). En los insectos, el tórax está separado en diferentes segmentos. Una de las cosas de las que es responsable el gen Hox Ultrabithorax (Ubx) , es especificar la identidad del tercer segmento torácico de su cuerpo. ^[15] El desarrollo adecuado de las alas traseras en varias especies de insectos depende de Ubx , incluidas las mariposas, los escarabajos y las moscas. ^{[20] [21] [22]} En las moscas de la fruta, ( Ubx ) es responsable de la formación de los halterios durante la metamorfosis . Si este gen se desactiva experimentalmente, el halterio se convertirá en un ala completamente formada. ^[15] Este único cambio genético homeótico da como resultado un fenotipo radicalmente diferente , pero también comienza a darnos una idea de cómo los ancestros de las alas traseras de las moscas pueden haber evolucionado originalmente hasta convertirse en halterios. ^[15]

Aunque está claro que Ubx es el gen principal responsable de la formación de las alas traseras, Ubx también regula otros genes una vez expresados. Weatherbee (1998) postuló que las diferencias en los patrones o niveles de expresión de Ubx pueden no ser responsables de los cambios fisiológicos observados. En cambio, sugirió que los conjuntos de genes diana regulados por Ubx eran la fuente directa de los cambios observados. Se han identificado varios genes diana regulados por Ubx , incluidos dos dianas directas, spalt y knot , que se expresan en el ala y se reprimen en los halterios, y que no se ven afectados por extradenticle . ^{[23] [24]} También se han identificado otros genes que se expresan en las alas y se reprimen en los halterios, pero aún se desconoce si actúan o no como dianas directas de la regulación de Ubx . ^{[20] [25] [26]}

Los insectos dípteros, al igual que la mayoría de los demás órdenes de insectos, utilizan lo que se conoce como músculos de vuelo indirectos para lograr el vuelo. Los músculos de vuelo indirectos de los insectos están compuestos por dos conjuntos de músculos perpendiculares (ver figura de la izquierda) que están unidos al tórax (en lugar de directamente a la base del ala, como es el caso de los músculos de vuelo directo). Cuando el primer conjunto de músculos se contrae, deforma el cuerpo del insecto y comprime su tórax verticalmente, lo que levanta las alas. Cuando el primer conjunto de músculos se relaja y el segundo conjunto se contrae, el tórax se comprime en la dirección opuesta, lo que extiende el cuerpo verticalmente y mueve las alas hacia abajo. ^[27] La ​​siguiente figura demuestra este movimiento solo con el primer conjunto de músculos.

El movimiento de las alas y los halterios está acoplado mecánicamente. ^[28] Sane et al. (2015) demostraron que en moscas recién sacrificadas, sin ninguna entrada neuronal, el movimiento de las alas todavía estaba acoplado con el movimiento de los halterios. Cuando se utilizó una pinza para mover manualmente un ala hacia arriba y hacia abajo, no solo el ala opuesta se movió en sincronía, sino que los halterios también se movieron en antifase con ambas alas. Sin embargo, la fuente de este acoplamiento no estaba entre los músculos que controlan los halterios y los que controlan las alas. En cambio, se descubrió que dos pequeñas crestas de la cutícula conocidas como crestas subepimeras eran las responsables. Estas crestas conectan el ala derecha con el halterio derecho y el ala izquierda con el halterio izquierdo. ^[28]

Cada lado del cuerpo debe estar sincronizado y los dos lados también están acoplados. Es decir, las alas izquierda y derecha y, por lo tanto, los halterios izquierdo y derecho siempre baten a la misma frecuencia. Sin embargo, la amplitud del batido de las alas no siempre tiene que ser la misma en el lado izquierdo y derecho. Esto es lo que permite que las moscas giren y se logra utilizando una caja de cambios , muy similar a la que encontrarías en un automóvil. Esta caja de cambios puede cambiar la amplitud máxima del movimiento del ala y determinar su velocidad de movimiento. Las alas de las moscas incluso tienen una estructura de embrague en su base. El embrague se mueve entre ranuras en la caja de cambios, para activar y desactivar los músculos del ala y también modular la amplitud del batido de las alas. Cuando la amplitud del ala izquierda es menor que la derecha, la mosca hará un giro a la izquierda. Aunque el movimiento del halterio está controlado por músculos separados de las alas, debido a que las alas están acopladas mecánicamente con los halterios, los cambios en la frecuencia del batido de las alas se extienden también a la frecuencia del batido del halterio, pero la amplitud del batido del halterio no cambia. ^[28]

Aunque los halterios están acoplados a las alas y entre sí durante el vuelo, algunas moscas hacen oscilar sus halterios mientras caminan (sin hacer oscilar sus alas). Debido a que los músculos del halterio son diminutos en comparación con los músculos del vuelo, la actividad de los músculos del vuelo eclipsa por completo la de los músculos del halterio durante el vuelo. Se desconoce en qué se diferencia la actividad de los músculos del halterio durante el vuelo de la de la marcha. Los halterios izquierdo y derecho muestran relaciones de fase mucho más variables durante la marcha en comparación con el vuelo, lo que puede indicar un desacoplamiento de los músculos del halterio izquierdo y derecho. ^[10]

Aunque los halterios siempre están sincronizados con los movimientos de las alas, la fase en la que oscilan difiere entre especies. Las moscas braquiceras (de antenas cortas) oscilan sus halterios casi exactamente en sentido opuesto al de sus alas (180 grados). Los subórdenes más antiguos, como los nemateceros (moscas de antenas largas), que incluyen, por ejemplo, a las moscas grulla y a los mosquitos, muestran una variedad de fases de ala-halterio. Estas diferencias observadas en la coordinación ala-halterio sugieren que también existen diferencias en la salida de las neuronas sensoriales entre especies. Esto significa que los mecanismos de decodificación utilizados por el sistema nervioso central para interpretar dichos movimientos y producir una salida motora adecuada probablemente también varíen dependiendo de la filogenia . ^[10]

La estructura general de los halterios es bien conocida, pero existe mucha variabilidad entre especies. Los grupos familiares más antiguos, como Tipuloidea (moscas grulla), poseen halterios con pedúnculos bastante largos. Esto hace que los bulbos del halterio estén mucho más alejados del cuerpo y sean fácilmente visibles a simple vista. Las familias más derivadas, como Calliphoridae (moscas azules), han desarrollado estructuras especializadas llamadas "caliptras" o "escamas", que son pequeñas aletas de las alas que cubren el halterio. Pringle (1948) planteó la hipótesis de que impedían que la turbulencia del viento afectara los movimientos del halterio, lo que permitía una detección más precisa de la posición del cuerpo, pero esto nunca se comprobó. El pedúnculo del halterio tampoco es siempre recto. En cambio, la forma del pedúnculo en las familias más derivadas tiende a reflejar la forma del cuerpo del individuo. Esto minimiza la cantidad de espacio de aire entre los nódulos de los extremos y los lados del abdomen y el tórax. En estas familias, los halterios se encuentran tan cerca del cuerpo que la distancia entre el halterio y el tórax es una fracción del diámetro del bulbo del halterio. ^[3] Un ejemplo extremo de este rasgo se encuentra en la familia Syrphidae (syrphidae), donde el bulbo del halterio está ubicado casi perpendicular al tallo. ^[29]

Las moscas suelen tener los halterios en un ángulo de 90 grados. Para visualizar esto, si imaginamos a una persona que mantiene los brazos extendidos hacia los lados, esto sería un ángulo de 180 grados. Si esa persona luego mueve los brazos hacia atrás de modo que el ángulo creado entre las puntas de los dedos y la columna vertebral sea de 90 grados, esto sería un ángulo de 90 grados. Los halterios de las moscas funcionan de la misma manera. Están ubicados detrás de sus cuerpos, formando un ángulo de 90 grados entre los bulbos del halterio y el centro de su tórax. Es necesario que los halterios estén ubicados de esta manera para detectar los tres ejes de movimiento. Esos ejes son guiñada, cabeceo y balanceo, como se ilustra en la figura anterior (Direcciones de rotación). Los mecanorreceptores en la base de los halterios solo pueden medir la fuerza en dos direcciones (horizontal y vertical), por lo que un solo halterio solo puede medir rotaciones a lo largo de dos de los tres ejes. Como los halterios están dispuestos en diferentes ángulos (desplazados 90 grados), también se mueven a lo largo de dos ejes horizontales y verticales separados. Esto les da la capacidad de adquirir información de dos planos no paralelos y permite la sensación de rotación en las tres direcciones. Sin embargo, las moscas son más sensibles al cabeceo. ^{[3] [30]}

Cuando se induce experimentalmente el aleteo de los halterios, se producen descargas de potenciales de acción dentro del nervio del halterio en sincronía con la frecuencia de batido del halterio. ^[3] Cuando se hace girar a las moscas, estas descargas se interrumpen, probablemente en respuesta a la activación de diferentes grupos de sensilas para informar a la mosca de su reciente cambio de posición corporal. También se ha demostrado que las aferencias del halterio terminan en el neuropilo mesotorácico , donde se encuentran las neuronas del músculo del vuelo. ^[31] La actividad aferente del halterio en respuesta a las rotaciones y al comportamiento de dirección del ala converge en esta región de procesamiento. ^[31]

Las entradas sensoriales de cinco campos sensoriales ubicados en la base del haltero convergen en un nervio, el nervio del haltero. Actualmente se desconoce cómo se organizan estos campos sensoriales a nivel del sistema nervioso central. Se ha determinado que esos cinco campos sensoriales se proyectan al tórax de una manera "específica de la región" y también se ha demostrado que las aferencias que se originan en el ala anterior convergen en las mismas regiones. No se han determinado todos los objetivos específicos de las aferencias del haltero, pero se han identificado algunas conexiones entre las neuronas motoras que se sabe que participan en el control de la dirección del ala y los campos sensoriales particulares del haltero, en particular una sinapsis entre el nervio del haltero y una neurona motora de dirección del ala conocida como mnb1. ^{[31] [32]}

Las moscas utilizan músculos de vuelo indirectos para realizar el movimiento de las alas, y los movimientos de batir el halterio son impulsados ​​por el mismo grupo de músculos (ver la sección de dinámica). Además de los músculos de vuelo indirectos que son responsables del movimiento de aleteo, también hay músculos de dirección que controlan la rotación/ángulo de las alas. Debido a que los halterios evolucionaron a partir de las alas traseras, también existe el mismo complemento de músculos de dirección para las otras direcciones de movimiento. Chan et al. (1998) identificaron 10 músculos de control directo en el halterio similares a los que se encuentran en el ala delantera. En 1998, Chan y Dickinson propusieron que los movimientos planificados del halterio (sin fuerzas externas que actúen sobre ellos) eran los que iniciaban los giros planificados. Para explicar esto, imaginemos una mosca que desea girar hacia la derecha. Desafortunadamente, tan pronto como lo hace, los halterios detectan una rotación del cuerpo y corrigen el giro de manera refleja , impidiendo que la mosca cambie de dirección. Chan y Dickinson (1998) sugirieron que lo que hace la mosca para evitar que esto ocurra es mover primero sus halterios como si la estuvieran empujando en la dirección opuesta a la que quiere ir. La mosca no se ha movido, pero los halterios han percibido una perturbación. Esto permitiría que se produjera el reflejo iniciado por los halterios, corrigiendo la perturbación imaginada. La mosca podría entonces ejecutar su giro en la dirección deseada. ^[31] Así no es como giran realmente las moscas. Mureli y Fox (2015) demostraron que las moscas siguen siendo capaces de realizar giros planificados incluso cuando se les han quitado por completo los halterios. ^[33]

La forma en que se logra la sensación de rotación es que hay cinco campos sensoriales distintos ubicados en la base del halterio. Estos campos, que en realidad contienen la mayoría de las sensilas campaniformes que se encuentran en el exoesqueleto de las moscas azules (más de 400 sensilas campaniformes por halterio), ^{[31] [34]} se activan en respuesta a la tensión creada por los movimientos en la base del halterio en diferentes direcciones (debido a las fuerzas de Coriolis que actúan sobre las protuberancias de los extremos). ^{[3] [7] [8]} Las sensilas campaniformes son protuberancias en forma de capuchón ubicadas en la superficie del exoesqueleto (cutícula) de los insectos. Adherida dentro del capuchón se encuentra la punta de una proyección dendrítica (o fibra nerviosa sensorial ). El segmento externo de la proyección dendrítica está adherido a la superficie interna del capuchón. Cuando se empuja el halterio hacia un lado, la cutícula del insecto se dobla y la superficie del capuchón se distorsiona. La dendrita interna es capaz de detectar esta distorsión y convertirla en una señal eléctrica que se envía al sistema nervioso central para ser interpretada. ^[35]

Los órganos cordotonales detectan y transmiten distorsiones en su posición/forma de la misma manera que lo hacen las sensilas campaniformes. Difieren ligeramente en su sitio de detección. Los órganos cordotonales, a diferencia de las sensilas campaniformes, existen debajo de la cutícula y típicamente responden al estiramiento en lugar de a la distorsión o flexión. Sus terminaciones nerviosas sensoriales se unen entre dos puntos internos y cuando esos puntos se estiran, la diferencia de longitud es lo que se detecta y se transforma en señalización eléctrica. Hay muchos menos órganos cordotonales en la base del halterio que sensilas campaniformes (del orden de cientos), por lo que se supone que son mucho menos importantes para detectar y transmitir información rotacional de los movimientos del halterio. ^[3]

Los ojos de los insectos no pueden moverse independientemente de la cabeza. Para que las moscas estabilicen sus campos visuales , deben ajustar la posición de toda su cabeza. Las entradas sensoriales detectadas por los halterios no solo determinan la posición del cuerpo, sino también la posición de la cabeza, que puede moverse independientemente del cuerpo. Los halterios son particularmente útiles para detectar perturbaciones rápidas durante el vuelo y solo responden a velocidades angulares (velocidades de rotación) por encima de un cierto umbral. Cuando las moscas se enfocan en un objeto frente a ellas y su cuerpo gira, pueden mantener la posición de su cabeza de modo que el objeto permanezca enfocado y erguido. Hengstenberg (1988) descubrió que en la dirección de rotación del giro, la capacidad de las moscas para mantener la posición de su cabeza en respuesta al movimiento del cuerpo solo se observó a velocidades superiores a 50 grados por segundo y su capacidad alcanzó un máximo de 1500 grados por segundo. Cuando se eliminaron los halterios en el bulbo (para conservar intactos los órganos sensoriales en la base), la capacidad de la mosca para percibir movimientos de giro a altas velocidades angulares desapareció. ^[5]

Tanto los halterios como la visión desempeñan un papel en la estabilización de la cabeza. Las moscas también pueden realizar movimientos compensatorios de la cabeza para estabilizar su visión sin el uso de sus halterios. Cuando el campo visual se rota artificialmente alrededor de una mosca a velocidades angulares más lentas, la estabilización de la cabeza aún ocurre. ^[5] Las salidas de estabilización de la cabeza debido a las entradas ópticas por sí solas son más lentas en responder, pero también duran más que las debidas a las entradas de los halterios. ^[36] De este resultado se puede concluir que, aunque los halterios son necesarios para detectar rotaciones rápidas, el sistema visual es experto por sí solo en detectar y corregir movimientos corporales más lentos. Por lo tanto, los sistemas visual y mecanosensorial (halterios) trabajan juntos para estabilizar el campo visual del animal: primero, respondiendo rápidamente a cambios rápidos (halterios), y segundo, manteniendo esa respuesta hasta que se corrija (visión). ^[37]

Las moscas dependen tanto de la información visual de sus ojos compuestos como de la información mecánica de sus halterios. Sherman y Dickinson (2002) descubrieron que la capacidad de respuesta de los halterios y los ojos está sincronizada con velocidades de rotación complementarias. Las respuestas a las rotaciones corporales detectadas a través del sistema visual son mayores a velocidades lentas y disminuyen con el aumento de la velocidad angular. Por el contrario, las rotaciones corporales detectadas por los halterios provocan las mayores respuestas a velocidades angulares más altas y se degradan a medida que disminuye la velocidad de rotación. La integración de estos dos sensores sincronizados por separado permite a las moscas detectar una amplia gama de velocidades angulares en las tres direcciones de rotación. ^[38]

Se han utilizado dos aspectos principales del campo visual para estudiar la visión de las moscas: la figura y el fondo . Las figuras son los objetos en los que se centra la mosca y el fondo representa todo lo demás. Cuando se quitan los bulbos de los halterios de las moscas voladoras atadas, aún pueden seguir las figuras en movimiento, pero tienen dificultades para estabilizar los fondos en movimiento. Si se coloca una figura estática en el campo de visión de una mosca, se restaura su capacidad para estabilizar un fondo en movimiento. ^[33] Esto indica que, aunque los halterios no son necesarios para el procesamiento de la visión del movimiento, sí contribuyen a él de una manera dependiente del contexto, incluso cuando el comportamiento está separado de las rotaciones del cuerpo. El contexto determina si la mosca utilizará sus halterios o su visión como fuente principal de información sobre la posición del cuerpo/cabeza. ^[10]

La necesidad de los halterios en el vuelo ha sido bien documentada, pero se sabe poco sobre su uso en otros comportamientos como caminar. Se ha documentado que ciertas moscas de las familias Muscidae , Anthomyiidae , Calliphoridae , Sarcophagidae , Tachinidae y Micropezidae oscilan sus alas mientras caminan además de durante el vuelo. La oscilación del halterio es similar en amplitud y frecuencia durante la marcha y el vuelo para estas moscas, y los halterios siempre oscilan cuando caminan o vuelan. Todas las demás familias de Diptera nunca oscilan sus halterios mientras caminan, pero siempre lo hacen mientras vuelan. Las moscas de la carne se encuentran entre las que oscilan sus halterios mientras caminan, y también se desempeñan peor en ciertas tareas de caminata cuando se les quitan los halterios. Por el contrario, las moscas de la fruta , que no oscilan sus halterios cuando caminan, no muestran ninguna diferencia en la capacidad cuando se les quitan los halterios. Esto indica que las entradas de los halterios son conductualmente relevantes para aquellas especies que los hacen oscilar mientras caminan y que ayudan a esos individuos en el comportamiento de caminar. ^[10] Las moscas del clado Calyptratae que incluyen moscas comunes como las moscas domésticas, las moscas azules y las moscas de la carne también usan sus halterios durante el despegue, mientras que las moscas no Calyptratae no lo hacen. ^[39] Las moscas Calyptratae pueden despegar alrededor de cinco veces más rápido que otras moscas. Las moscas Calyptratae que carecen de halterios tardan mucho más en volar, pero el tiempo de despegue no se ve afectado en las moscas no Calyptratae sin halterios. La estabilidad durante el despegue también se ve afectada con la eliminación del halterio, pero solo en las moscas Calyptratae. ^[39]

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