Célula de Cajal-Retzius
Célula que guía la migración neuronal radial
Célula de Cajal-Retzius
Células de Cajal-Retzius dibujadas por Santiago Ramón y Cajal en 1891
Identificadores
Identificación de NeuroLexcelda nlx_20081206
Términos anatómicos de neuroanatomía
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Las células de Cajal-Retzius ( células CR ) (también conocidas como células horizontales de Cajal ) son una población heterogénea de tipos de células productoras de reelina morfológica y molecularmente distintas en la zona marginal/capa I de la corteza cerebral en desarrollo y en el hipocampo inmaduro de diferentes especies y en diferentes momentos durante la embriogénesis y la vida posnatal.

Estas células fueron descubiertas por dos científicos, Santiago Ramón y Cajal y Gustaf Retzius , en dos momentos diferentes y en especies diferentes. Se originan en el cerebro en desarrollo en múltiples sitios dentro del neocórtex y el hipocampo . Desde allí, las células de Cajal-Retzius (CR) migran a través de la zona marginal, originando la capa I del córtex.

Como estas células están involucradas en la correcta organización del cerebro en desarrollo, existen varios estudios que implican a las células CR en trastornos del desarrollo neurológico, especialmente la esquizofrenia , el trastorno bipolar , el autismo , la lisencefalia y la epilepsia del lóbulo temporal .

Desarrollo

En 1971 se describió que era muy difícil encontrar una célula CR en la corteza adulta, debido al número constante de estas células y al hecho de que a medida que el cerebro crece, la distancia entre estas células aumenta, requiriéndose la observación de un gran número de preparaciones para encontrar una de estas células. [1] En ratones, las células CR se generan muy temprano en el desarrollo, apareciendo entre los 10,5 y 12,5 días embrionarios. [2]

Se ha descrito que las células de Cajal-Retzius migran tangencialmente en la zona marginal, una capa superficial de la preplaca en el neuroepitelio cortical, [3] [4] Según algunos estudios, esta migración depende del sitio donde se generó la célula, mostrando un vínculo entre el origen, la migración y el destino de la célula. [5]

Los estudios han demostrado que las células de Cajal-Retzius tienen orígenes diferentes, tanto en el neocórtex como en el hipocampo. En el neocórtex se originan en la zona ventricular del palio local , el borde palial-subpalial del palio ventral, una región en el septo, [2] el hem cortical [6] y la zona ventricular retrobulbar. [7] [2]

En 2006 se demostró que en células de ratón, las meninges controlan la migración de las células CR en el hem cortical. [8] Subpoblaciones de estas neuronas del septo y del borde paleal-subpalial expresan el factor de transcripción homeodominio Dbx1 y migran a la corteza medial, dorsolateral y piriforme [2] y aunque genéticamente diferentes de las otras subpoblaciones (Dbx1 negativo), todas tienen las mismas propiedades morfológicas y electrofisiológicas, a pesar de los diferentes orígenes de las células CR. [9]

Función

Las células de Cajal-Retzius participan en la organización del cerebro en desarrollo. En 1998, las neuronas inmaduras del neocórtex piramidal y otras regiones del cerebro inmaduro mostraron despolarizaciones de la membrana de las células CR causadas por la activación del receptor de GABA-A y de glicina. [10] En 1994, se demostró que una subpoblación de células CR era GABAérgica (utilizaba GABA como transmisor). [11]

En 2003, se demostró que las células CR en roedores y primates eran glutamatérgicas (usando glutamato como transmisor). [12] Los estudios inmunohistoquímicos (detectando antígenos explotando el principio de los anticuerpos que se unen específicamente a los antígenos en los tejidos biológicos) mostraron que las células CR expresaban receptores GABA-A y GABA-B, [13] receptores de glutamato ionotrópicos y metabotrópicos, [13] transportadores de glutamato vesicular, [14] y una serie de diferentes proteínas de unión al calcio, como calbindina, calretinina y parvalbúmina. [13] Las células CR expresan varios genes importantes en la corticogénesis, como reelina (RELN), LIS1, EMX2 y DS-CAM. Las células CR expresan selectivamente p73, un miembro de la familia p53 involucrado en la muerte y supervivencia celular. [15]

Las células CR reciben una entrada serotoninérgica temprana , que en los ratones forma contactos sinápticos. [16]

En 2001, se descubrió que las células CR de la zona marginal tenían huellas electrofisiológicas. Los estudios de fijación de parche de célula completa (la técnica de laboratorio en electrofisiología que permite el estudio de canales iónicos individuales o múltiples en las células) mostraron que los CRN inyectados por un pulso de corriente despolarizante supraumbral expresan un modo de activación repetitiva y las células inyectadas por un pulso de corriente hiperpolarizante expresan una corriente entrante activada por hiperpolarización (corriente H). [17]

En 2006, utilizando electrodos de fijación de parche que contenían cloruro, se registraron corrientes postsinápticas espontáneas (PSC) en aproximadamente el 30% de las células CR en la corteza cerebral de ratas P0-P2. Estas corrientes postsinápticas espontáneas disminuyeron a aproximadamente el 10% en P4, lo que indica que las células CR se desconectaron funcionalmente durante el desarrollo posterior. [18] Estas corrientes postsinápticas espontáneas fueron bloqueadas reversiblemente por la bicuculina, un antagonista competitivo sensible a la luz de los receptores GABA-A, lo que sugiere la activación de los receptores GABA-A en estas corrientes postsinápticas espontáneas. Además, la frecuencia y amplitud de estas corrientes postsinápticas espontáneas no se vieron influenciadas por la tetrodotoxina , que inhibe la activación de potenciales de acción en los nervios, lo que indica que estas corrientes postsinápticas espontáneas son independientes de los potenciales de acción presinápticos . [18]

Desarrollo del cerebro

Las células CR secretan la proteína de la matriz extracelular reelina , que está críticamente involucrada en el control de la migración neuronal radial a través de una vía de señalización, que incluye el receptor de lipoproteína de muy baja densidad (VLDLR), el receptor de apolipoproteína E tipo 2 (ApoER2) y la proteína adaptadora citoplasmática deshabilitada 1 (Dab1). En el desarrollo cortical temprano en ratones, las mutaciones de Dab1, VLDLR y ApoER2 generan fenotipos anormales similares, llamados fenotipo tipo reeler . Realiza varios procesos anormales en el desarrollo cerebral, como la formación de un gradiente de afuera hacia adentro, formando células en una orientación oblicua. Por lo tanto, las células CR controlan dos procesos: el desprendimiento de la glía radial y la translocación somal en la formación de capas corticales. Además, el tipo reeler también manifiesta una mala organización de la placa de células de Purkinje (PP) y el complejo olivar inferior (IOC). [15]

Importancia clínica

Los problemas en la migración, especialmente aquellos que surgen de la falta de producción de reelina, pueden influir en el desarrollo del cerebro y conducir a trastornos en el funcionamiento normal del cerebro.

En la década de 1950, Falconer describió al ratón mutante reeler como un mutante natural. Presenta algunas anomalías de comportamiento, como ataxia, temblor e hipotonía, que se descubrió que estaban relacionadas con problemas en la migración neuronal y, en consecuencia, en la citoarquitectura del cerebelo , el hipocampo y la corteza cerebral . [15] [19] [20]

Posteriormente se descubrió que la mutación causante de estos trastornos se localizaba en el gen RELN, que codifica para la reelina, una glicoproteína secretada por las células de Cajal-Retzius en el cerebro en desarrollo. Esta proteína parece actuar como señal de parada para la migración de neuronas, controlando el posicionamiento y la orientación de las neuronas en sus capas, según el patrón de desarrollo de dentro a fuera. [15] Cuando se produce la mutación, la expresión de reelina se reduce y esta señal no es tan fuerte, por lo que la migración de las primeras neuronas en el cerebro no se realiza correctamente. [19] [21] El mutante reeler se ha utilizado, por sus características, como modelo para el estudio de trastornos neuropsiquiátricos. [21]

  • En los cerebros de personas con enfermedad de Alzheimer, el número de células de Cajal-Retzius (que se reduce considerablemente después de la maduración y en la vida adulta) es aún más reducido en comparación con los cerebros normales; su morfología también está alterada, es decir, hay una reducción significativa de su arborización dendrítica, lo que reduce el número de sinapsis entre estas células y otras neuronas. Como las células de Cajal-Retzius son importantes para el patrón laminar del cerebro, su pérdida puede estar relacionada con la alteración progresiva de los conjuntos microcolumnares de la corteza de asociación, lo que puede explicar algunos síntomas de esta enfermedad. [22]
  • Se cree que la esquizofrenia tiene un origen neurológico, es decir, que se producen acontecimientos en nuestro cerebro en desarrollo entre el primer y el segundo trimestre de gestación que pueden condicionar la activación de los circuitos neuronales patológicos que conducen a sus síntomas más adelante en la vida. Se ha planteado la hipótesis de que la laminación cerebral anormal es una de las posibles causas de la esquizofrenia. [21]
  • Se ha demostrado que en los cerebros de pacientes con esquizofrenia, así como en los de pacientes con trastorno bipolar , la glicoproteína reelina está regulada negativamente en un 50%. [23] En los cerebros de pacientes con autismo , las anomalías estructurales en el neocórtex y los niveles disminuidos de reelina sugieren la participación de las células CR en este trastorno. [21] [23] [24]
  • La lisencefalia es el resultado de una migración neuronal defectuosa entre el primer y el segundo trimestre de gestación que provoca la falta de desarrollo de los giros y surcos, así como una laminación inadecuada [21] , lo que le da al cerebro una apariencia lisa. [25] En 2003, había cinco genes relacionados con la lisencefalia, incluido LIS1, el primero en descubrirse, y RELN. [26] Aparentemente, las células de Cajal-Retzius no se ven afectadas en las mutaciones en el gen LIS1, [25] aunque el producto de este gen interfiere con la interacción de la reelina con sus receptores. [21] Las mutaciones en el gen RELN aparecen en la forma autosómica de lisencefalia con hipoplasia cerebral, donde los pacientes muestran retraso en el desarrollo, hipotonía, ataxia y convulsiones, síntomas que pueden estar relacionados con el mutante reeler . [25]
  • La epilepsia del lóbulo temporal se caracteriza por un alto número de células de Cajal-Retzius en la vida adulta, lo que supuestamente causa neurogénesis y migración continuas, causando así las convulsiones que caracterizan este trastorno. [27]

Historia

En 1891, Santiago Ramón y Cajal describió células bipolares delgadas y horizontales que había encontrado en una preparación histológica de la zona marginal en desarrollo de lagomorfos. [28] Estas células fueron consideradas luego por Gustaf Retzius como homólogas a las que había encontrado en la zona marginal de fetos humanos alrededor de la mitad de la gestación en 1893 y 1894. Describió esas células como poseedoras de somas grandes, horizontales, a veces orientados verticalmente, ubicados a cierta distancia de la piamadre. [29] [30]

Más tarde, en 1899, Cajal dibujó las neuronas de la capa I del feto humano a término y del recién nacido. [31] Las células se encontraban más cerca de la piamadre y mostraban somas más pequeños, a menudo triangulares o piriformes, y procesos menos complejos que carecían de ramitas ascendentes y tenían una ubicación más superficial que las células que Retzius describió previamente, [15] [32] [33] Las diferentes morfologías de las células y el hecho de que Cajal y Retzius usaran especies diferentes en diferentes períodos de desarrollo llevaron a una discusión sobre la definición de células de Cajal-Retzius. [34] [35] [ 36] [37] [1] [38] De hecho, los estudios inmunohistoquímicos realizados en etapas avanzadas del desarrollo en la corteza humana y de macaco visualizan células más similares a las células que Cajal describió. [36] [39]

Por el contrario, estudios realizados en 1994 sobre el período de gestación media humana describen células más cercanas al tipo Retzius. [40]

Las primeras descripciones de Cajal y Retzius se referían al neocórtex , pero desde 1994 se han encontrado células similares en la zona marginal del hipocampo . [38] [40] [41] [42]

Varios estudios demostraron posteriormente que las células de Cajal-Retzius son responsables de la producción de reelina, [42] [43] [44]

En 1999, Meyer definió vagamente las células de Cajal-Retzius como la familia de neuronas inmunorreactivas a Reln en la zona marginal del hipocampo, [45] para así establecer una diferencia con las neuronas pioneras, derivadas de preplaca Reln-negativas que se asientan en la misma área y se proyectan al área subcortical que ya había descrito en 1998. [13] También describió células más simples con morfologías más simples en la zona marginal de roedores. [45]

En 2005, el descubrimiento de factores de transcripción heterogéneos y nuevos sitios de origen sugirió que había subpoblaciones distintas de células de Cajal-Retzius en diferentes territorios de la corteza en desarrollo. [2]

A partir de 2017, no se ha establecido un sistema de clasificación claro. [ cita requerida ]

Véase también

Lista de los distintos tipos de células del cuerpo humano adulto

Referencias

  1. ^ ab Marín-Padilla M (septiembre de 1990). "Organización estructural tridimensional de la capa I de la corteza cerebral humana: un estudio de Golgi". The Journal of Comparative Neurology . 299 (1): 89–105. doi :10.1002/cne.902990107. PMID  2212113.
  2. ^ abcde Bielle F, Griveau A, Narboux-Nême N, et al. (agosto de 2005). "Múltiples orígenes de las células de Cajal-Retzius en los bordes del palio en desarrollo". Nature Neuroscience . 8 (8): 1002–12. doi :10.1038/nn1511. PMID  16041369.
  3. ^ Marín-Padilla M (1971). "Ontogénesis prenatal temprana de la corteza cerebral (neocorteza) del gato (Felis domestica). Un estudio de Golgi. I. La organización neocortical primordial". Zeitschrift für Anatomie und Entwicklungsgeschichte . 134 (2): 117–45. doi :10.1007/BF00519296. PMID  4932608.
  4. ^ Marín-Padilla M (1972). "Historia ontogenética prenatal de las principales neuronas de la neocorteza del gato (Felis domestica). Un estudio de Golgi. II. Diferencias en el desarrollo y sus significados". Zeitschrift für Anatomie und Entwicklungsgeschichte . 136 (2): 125–42. doi :10.1007/BF00519174. PMID  5042754.
  5. ^ García-Moreno F, López-Mascaraque L, De Carlos JA (enero de 2007). "Orígenes y rutas migratorias de células murinas de Cajal-Retzius". La Revista de Neurología Comparada . 500 (3): 419–32. doi :10.1002/cne.21128. hdl : 10261/62337 . PMID  17120279.
  6. ^ Takiguchi-Hayashi K, Sekiguchi M, Ashigaki S, et al. (marzo de 2004). "Generación de células de la zona marginal positivas para reelina a partir de la pared caudomedial de vesículas telencefálicas". The Journal of Neuroscience . 24 (9): 2286–95. doi : 10.1523/JNEUROSCI.4671-03.2004 . PMC 6730420 . PMID  14999079. 
  7. ^ Lavdas AA, Grigoriou M, Pachnis V, Parnavelas JG (septiembre de 1999). "La eminencia ganglionar medial da lugar a una población de neuronas tempranas en la corteza cerebral en desarrollo". The Journal of Neuroscience . 19 (18): 7881–8. doi :10.1523/JNEUROSCI.19-18-07881.1999. PMC 6782477 . PMID  10479690. 
  8. ^ Borrell V, Marín O (octubre de 2006). "Las meninges controlan la migración tangencial de las células de Cajal-Retzius derivadas del hemo a través de la señalización CXCL12/CXCR4". Nature Neuroscience . 9 (10): 1284–93. doi :10.1038/nn1764. PMID  16964252.
  9. ^ Sava BA, Dávid CS, Teissier A, et al. (mayo de 2010). "Propiedades electrofisiológicas y morfológicas de células de Cajal-Retzius con diferentes orígenes ontogenéticos". Neurociencia . 167 (3): 724–34. doi :10.1016/j.neuroscience.2010.02.043. PMID  20188149.
  10. ^ Mienville JM (noviembre de 1998). "Acción despolarizante persistente del GABA en células de Cajal-Retzius de rata". The Journal of Physiology . 512 (Pt 3): 809–17. doi :10.1111/j.1469-7793.1998.809bd.x. PMC 2231241 . PMID  9769423. 
  11. ^ Imamoto K, Karasawa N, Isomura G, Nagatsu I (julio de 1994). "Neuronas de Cajal-Retzius identificadas mediante inmunohistoquímica de GABA en la capa I de la corteza cerebral de la rata". Neuroscience Research . 20 (1): 101–5. doi :10.1016/0168-0102(94)90027-2. PMID  7984336.
  12. ^ Hevner RF, Neogi T, Englund C, Daza RA, Fink A (marzo de 2003). "Células de Cajal-Retzius en el ratón: factores de transcripción, neurotransmisores y cumpleaños sugieren un origen palial". Investigación cerebral. Investigación del desarrollo cerebral . 141 (1–2): 39–53. doi :10.1016/S0165-3806(02)00641-7. PMID  12644247.
  13. ^ abcd Meyer G, Soria JM, Martínez-Galán JR, Martín-Clemente B, Fairén A (agosto de 1998). "Diferentes orígenes e historias de desarrollo de neuronas transitorias en la zona marginal de la corteza fetal y neonatal de ratas". The Journal of Comparative Neurology . 397 (4): 493–518. doi :10.1002/(SICI)1096-9861(19980810)397:4<493::AID-CNE4>3.0.CO;2-X. PMID  9699912.
  14. ^ Ina A, Sugiyama M, Konno J, et al. (agosto de 2007). "Las células de Cajal-Retzius y las neuronas de la subplaca expresan de manera diferencial los transportadores de glutamato vesicular 1 y 2 durante el desarrollo de la corteza del ratón". The European Journal of Neuroscience . 26 (3): 615–23. doi :10.1111/j.1460-9568.2007.05703.x. PMID  17651422.
  15. ^ abcde Tissir F, Goffinet AM (junio de 2003). "Reelin y desarrollo cerebral". Nature Reviews. Neuroscience . 4 (6): 496–505. doi :10.1038/nrn1113. PMID  12778121.
  16. ^ Janusonis S, Gluncic V, Rakic ​​P (febrero de 2004). "Proyecciones serotoninérgicas tempranas a las células de Cajal-Retzius: relevancia para el desarrollo cortical". The Journal of Neuroscience . 24 (7): 1652–9. doi : 10.1523/JNEUROSCI.4651-03.2004 . PMC 6730467 . PMID  14973240. 
  17. ^ Kilb W, Luhmann HJ (abril de 2001). "Corrientes postsinápticas GABAérgicas espontáneas en células de Cajal-Retzius en la corteza cerebral de ratas neonatales". The European Journal of Neuroscience . 13 (7): 1387–90. doi :10.1046/j.0953-816x.2001.01514.x. PMID  11298799.
  18. ^ ab Kirmse K, Kirischuk S (abril de 2006). "El GABA ambiental limita la fuerza de las sinapsis GABAérgicas en las células de Cajal-Retzius en la corteza visual en desarrollo". The Journal of Neuroscience . 26 (16): 4216–27. doi : 10.1523/JNEUROSCI.0589-06.2006 . PMC 6674013 . PMID  16624942. 
  19. ^ ab Badea A, Nicholls PJ, Johnson GA, Wetsel WC (febrero de 2007). "Fenotipos neuroanatómicos en el ratón reeler". NeuroImage . 34 (4): 1363–74. doi :10.1016/j.neuroimage.2006.09.053. PMC 1945208 . PMID  17185001. 
  20. ^ Katsuyama Y, Terashima T (abril de 2009). "Anatomía del desarrollo del ratón mutante reeler". Desarrollo, crecimiento y diferenciación . 51 (3): 271–86. doi : 10.1111/j.1440-169X.2009.01102.x . PMID  19379278.
  21. ^ abcdef Folsom TD, Fatemi SH (mayo de 2013). "La participación de Reelin en trastornos del desarrollo neurológico". Neurofarmacología . 68 : 122–35. doi :10.1016/j.neuropharm.2012.08.015. PMC 3632377 . PMID  22981949. 
  22. ^ Baloyannis SJ (julio de 2005). "Alteraciones morfológicas y morfométricas de las células de Cajal-Retzius en casos tempranos de enfermedad de Alzheimer: un estudio con microscopio electrónico y Golgi". The International Journal of Neuroscience . 115 (7): 965–80. doi :10.1080/00207450590901396. PMID  16051543.
  23. ^ ab Lakatosova S, Ostatnikova D (septiembre de 2012). "Reelina y su compleja participación en el desarrollo y la función cerebral". Revista internacional de bioquímica y biología celular . 44 (9): 1501–4. doi :10.1016/j.biocel.2012.06.002. PMID  22705982.
  24. ^ Fatemi SH, Snow AV, Stary JM, et al. (abril de 2005). "La señalización de reelina está alterada en el autismo". Psiquiatría biológica . 57 (7): 777–87. doi :10.1016/j.biopsych.2004.12.018. PMID  15820235.
  25. ^ abc Wynshaw-Boris A (octubre de 2007). "Lisencefalia y LIS1: perspectivas sobre los mecanismos moleculares de la migración y el desarrollo neuronal". Clinical Genetics . 72 (4): 296–304. doi :10.1111/j.1399-0004.2007.00888.x. PMID  17850624.
  26. ^ Kato M, Dobyns WB (abril de 2003). "Lisencefalia y la base molecular de la migración neuronal". Genética molecular humana . 12 (Supl. 1): R89–96. doi : 10.1093/hmg/ddg086 . PMID:  12668601.
  27. ^ Blümcke I, Thom M, Wiestler OD (abril de 2002). "Esclerosis del cuerno de Amón: un trastorno del desarrollo asociado con la epilepsia del lóbulo temporal". Patología cerebral . 12 (2): 199–211. doi :10.1111/j.1750-3639.2002.tb00436.x. PMC 8095862 . PMID  11958375. 
  28. ↑ Ramón y Cajal, Santiago (1891). "Sur la Structure de l'ecorce cérébrale de quelques mammifères" [Sobre la estructura de la corteza cerebral en algunos mamíferos]. La Cellule (en español). 7 : 123–76.
  29. ^ Retzius G (1893). "Die Cajal'schen Zellen der Grosshirnrinde beim Menschen und bei Säugetieren" [Las células de Cajal de la corteza cerebral en humanos y mamíferos]. Biologische Untersuchungen (en alemán). 5 : 1–8.
  30. ^ Retzius G (1894). "Weitere Beiträge zur Kenntniss der Cajal'schen Zellen der Grosshirnrinde des Menschen" [Nuevas contribuciones al conocimiento de las células de Cajal de la corteza cerebral del hombre]. Biologische Untersuchungen (en alemán). 6 : 29–36.
  31. ↑ Ramón y Cajal S (1899). "Estudios sobre la corteza cerebral humana. I. Corteza visual" I. Corteza visual]. Revista Trimestral Micrográfica (en español). 4 : 1–63.
  32. ↑ Ramón y Cajal S (1899). "Estudios sobre la corteza cerebral humana. II. Estructura de la corteza motriz del hombre y mamíferos superiores" II. Estructura de la corteza motora del hombre y de los mamíferos superiores. Revista Trimestral Micrográfica . 4 : 117-200.
  33. ↑ Ramón y Cajal S (1911). Histologie du système neuralux de l'homme et des vertébrés [ Histología del sistema nervioso del hombre y de los vertebrados ]. vol. 2. París: Maloine.[ página necesaria ]
  34. ^ Duckett S, Pearse AG (enero de 1968). "Las células de Cajal-Retzius en el cerebro humano en desarrollo". Journal of Anatomy . 102 (Pt 2): 183–7. PMC 1231310 . PMID  4296164. 
  35. ^ König N (octubre de 1978). "¿Células de Retzius-Cajal o Cajal-Retzius?". Cartas de Neurociencia . 9 (4): 361–3. doi :10.1016/0304-3940(78)90209-4. PMID  19605246.
  36. ^ ab Huntley GW, Jones EG (abril de 1990). "Las neuronas Cajal-Retzius en el neocórtex de monos en desarrollo muestran inmunorreactividad para las proteínas de unión al calcio". Journal of Neurocytology . 19 (2): 200–12. doi :10.1007/BF01217298. PMID  2358829.
  37. ^ Marin-Padilla M (febrero de 1978). "Origen dual del neocórtex de los mamíferos y evolución de la placa cortical". Anatomía y embriología . 152 (2): 109–26. doi :10.1007/BF00315920. PMID  637312.
  38. ^ ab Supèr H, Soriano E, Uylings HB (junio de 1998). "Las funciones de la preplaca en el desarrollo y evolución del neocórtex y el hipocampo". Brain Research. Brain Research Reviews . 27 (1): 40–64. doi :10.1016/S0165-0173(98)00005-8. PMID  9639671.
  39. ^ Uylings HB, Delalle I (marzo de 1997). "Morfología de las neuronas y fibras inmunorreactivas al neuropéptido Y en la corteza prefrontal humana durante el desarrollo prenatal y posnatal". The Journal of Comparative Neurology . 379 (4): 523–40. doi :10.1002/(SICI)1096-9861(19970324)379:4<523::AID-CNE5>3.0.CO;2-4. PMID  9067841.
  40. ^ ab Soriano E, Del Río JA, Martínez A, Supèr H (abril de 1994). "Organización del hipocampo murino embrionario y postnatal temprano. I. Caracterización inmunocitoquímica de poblaciones neuronales en la subplaca y zona marginal". The Journal of Comparative Neurology . 342 (4): 571–95. doi :10.1002/cne.903420406. PMID  7913715.
  41. ^ Drakew A, Frotscher M, Deller T, Ogawa M, Heimrich B (febrero de 1998). "Distribución evolutiva de un antígeno relacionado con el gen reeler en la formación hipocampal de la rata visualizada mediante inmunocitoquímica CR-50". Neurociencia . 82 (4): 1079–86. doi :10.1016/S0306-4522(97)00326-6. PMID  9466431.
  42. ^ ab Alcántara S, Ruiz M, D'Arcangelo G, et al. (octubre de 1998). "Patrones regionales y celulares de la expresión del ARNm de reelina en el prosencéfalo del ratón en desarrollo y adulto". The Journal of Neuroscience . 18 (19): 7779–99. doi :10.1523/JNEUROSCI.18-19-07779.1998. PMC 6792998 . PMID  9742148. 
  43. ^ D'Arcangelo G, Nakajima K, Miyata T, Ogawa M, Mikoshiba K, Curran T (enero de 1997). "Reelin es una glicoproteína secretada reconocida por el anticuerpo monoclonal CR-50". The Journal of Neuroscience . 17 (1): 23–31. doi :10.1523/JNEUROSCI.17-01-00023.1997. PMC 6793694 . PMID  8987733. 
  44. ^ Ogawa M, Miyata T, Nakajima K, et al. (mayo de 1995). "El antígeno asociado al gen reeler en las neuronas de Cajal-Retzius es una molécula crucial para la organización laminar de las neuronas corticales". Neuron . 14 (5): 899–912. doi : 10.1016/0896-6273(95)90329-1 . PMID  7748558.
  45. ^ ab Meyer G, Goffinet AM, Fairén A (diciembre de 1999). "¿Qué es una célula de Cajal-Retzius? Una reevaluación de un tipo celular clásico basado en observaciones recientes en el neocórtex en desarrollo". Corteza cerebral . 9 (8): 765–75. doi : 10.1093/cercor/9.8.765 . PMID  10600995.
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