Locomoción ondulatoria

La locomoción ondulatoria es el tipo de movimiento que se caracteriza por patrones de movimiento similares a ondas que actúan para impulsar a un animal hacia adelante. Algunos ejemplos de este tipo de marcha incluyen el gateo en las serpientes o la natación en la lamprea . Aunque este es el tipo de marcha que suelen utilizar los animales sin extremidades, algunas criaturas con extremidades, como la salamandra, renuncian al uso de sus patas en ciertos entornos y exhiben una locomoción ondulatoria. En robótica, esta estrategia de movimiento se estudia para crear nuevos dispositivos robóticos capaces de atravesar una variedad de entornos.

En la locomoción sin extremidades, la locomoción hacia adelante se genera mediante la propagación de ondas de flexión a lo largo del cuerpo del animal. Las fuerzas generadas entre el animal y el entorno que lo rodea generan fuerzas laterales alternas que actúan para mover al animal hacia adelante. ^[1] Estas fuerzas generan empuje y arrastre.

La simulación predice que el empuje y la resistencia están dominados por fuerzas viscosas en números de Reynolds bajos y fuerzas inerciales en números de Reynolds más altos. ^[2] Cuando el animal nada en un fluido, se cree que dos fuerzas principales juegan un papel:

• Fricción cutánea: se genera debido a la resistencia de un fluido al cizallamiento y es proporcional a la velocidad del flujo. Esta domina la natación ondulatoria en los espermatozoides ^[3] y en los nematodos ^{[4] .}
• Fuerza de forma: generada por las diferencias de presión en la superficie del cuerpo y varía con el cuadrado de la velocidad del flujo.

En los números de Reynolds bajos (Re~10 ⁰ ), la fricción de la piel es responsable de casi todo el empuje y la resistencia. En los animales que ondulan en números de Reynolds intermedios (Re~10 ¹ ), como las larvas de ascidias, tanto la fricción de la piel como la fuerza de forma son responsables de la producción de resistencia y empuje. En los números de Reynolds altos (Re~10 ² ), tanto la fricción de la piel como la fuerza de forma actúan para generar resistencia, pero solo la fuerza de forma produce empuje. ^[2]

En los animales que se desplazan sin utilizar extremidades, la característica más común de la locomoción es una onda rostral a caudal que recorre su cuerpo. Sin embargo, este patrón puede cambiar en función del animal ondulante en particular, el entorno y la métrica en la que el animal está optimizando (es decir, velocidad, energía, etc.). El modo de movimiento más común son las ondulaciones simples en las que la flexión lateral se propaga desde la cabeza hasta la cola.

Las serpientes pueden exhibir cinco modos diferentes de locomoción terrestre: (1) ondulación lateral, (2) giro lateral , (3) concertina , (4) rectilíneo y (5) deslizamiento-empuje. La ondulación lateral se parece mucho al movimiento ondulatorio simple observado en muchos otros animales, como lagartos, anguilas y peces, en los que las ondas de flexión lateral se propagan por el cuerpo de la serpiente.

La anguila americana se mueve típicamente en un ambiente acuático, aunque también puede moverse en tierra por períodos cortos de tiempo. Es capaz de moverse con éxito en ambos ambientes al producir ondas viajeras de ondulaciones laterales. Sin embargo, las diferencias entre la estrategia locomotora terrestre y acuática sugieren que la musculatura axial se activa de manera diferente, ^{[5] [6] [7]} (ver patrones de activación muscular a continuación). En la locomoción terrestre, todos los puntos a lo largo del cuerpo se mueven aproximadamente en el mismo camino y, por lo tanto, los desplazamientos laterales a lo largo del cuerpo de la anguila son aproximadamente los mismos. Sin embargo, en la locomoción acuática, diferentes puntos a lo largo del cuerpo siguen diferentes caminos con una amplitud lateral creciente más posteriormente. En general, la amplitud de la ondulación lateral y el ángulo de flexión intervertebral es mucho mayor durante la locomoción terrestre que en la acuática.

Una característica típica de muchos animales que utilizan la locomoción ondulatoria es que tienen músculos segmentados, o bloques de miómeros , que van desde la cabeza hasta la cola y están separados por tejido conectivo llamado miosepta. Además, algunos grupos de músculos segmentados, como la musculatura hipaxial lateral en la salamandra, están orientados en un ángulo con respecto a la dirección longitudinal. Para estas fibras orientadas oblicuamente, la tensión en la dirección longitudinal es mayor que la tensión en la dirección de la fibra muscular, lo que conduce a una relación de engranaje arquitectónico mayor que 1. Un ángulo de orientación inicial más alto y un abultamiento dorsoventral más alto producen una contracción muscular más rápida, pero dan como resultado una menor cantidad de producción de fuerza. ^[8] Se plantea la hipótesis de que los animales emplean un mecanismo de engranaje variable que permite la autorregulación de la fuerza y ​​la velocidad para satisfacer las demandas mecánicas de la contracción. ^[9] Cuando un músculo pennado se somete a una fuerza baja, la resistencia a los cambios de ancho en el músculo hace que gire, lo que en consecuencia produce una relación de engranaje arquitectónico (AGR) más alta (alta velocidad). ^[9] Sin embargo, cuando se somete a una fuerza alta, el componente de fuerza de la fibra perpendicular supera la resistencia a los cambios de ancho y el músculo se comprime produciendo una AGR más baja (capaz de mantener una mayor fuerza de salida). ^[9]

La mayoría de los peces se doblan como un haz simple y homogéneo durante la natación a través de contracciones de fibras musculares rojas longitudinales y fibras musculares blancas orientadas oblicuamente dentro de la musculatura axial segmentada. La tensión de la fibra (εf) experimentada por las fibras musculares rojas longitudinales es equivalente a la tensión longitudinal (εx). Los peces con fibras musculares blancas más profundas muestran diversidad en la disposición. Estas fibras están organizadas en estructuras en forma de cono y se adhieren a láminas de tejido conectivo conocidas como mioseptas; cada fibra muestra una trayectoria dorsoventral (α) y mediolateral (φ) característica. La teoría de la arquitectura segmentada predice que εx > εf. Este fenómeno da como resultado una relación de engranaje arquitectónico, determinada como la tensión longitudinal dividida por la tensión de la fibra (εx / εf), mayor que uno y una amplificación de la velocidad longitudinal; además, esta amplificación de la velocidad emergente puede aumentarse mediante un engranaje arquitectónico variable a través de cambios de forma mesolateral y dorsoventral, un patrón observado en las contracciones musculares pennadas . Una relación de transmisión de rojo a blanco (εf rojo / εf blanco) captura el efecto combinado de las tensiones de las fibras musculares rojas longitudinales y blancas oblicuas. ^{[8] [10]}

El comportamiento de flexión simple en vigas homogéneas sugiere que ε aumenta con la distancia desde el eje neutro (z). Esto plantea un problema para los animales, como los peces y las salamandras, que experimentan un movimiento ondulatorio. Las fibras musculares están limitadas por las curvas de longitud-tensión y fuerza-velocidad. Además, se ha planteado la hipótesis de que las fibras musculares reclutadas para una tarea particular deben operar dentro de un rango óptimo de tensiones (ε) y velocidades contráctiles para generar fuerza y ​​potencia máximas respectivamente. La generación no uniforme de ε durante el movimiento ondulatorio obligaría a diferentes fibras musculares reclutadas para la misma tarea a operar en diferentes porciones de las curvas de longitud-tensión y fuerza-velocidad; el rendimiento no sería óptimo. Alexander predijo que la orientación dorsoventral (α) y mediolateral (φ) de las fibras blancas de la musculatura axial de los peces puede permitir una tensión más uniforme a lo largo de distancias variables de las fibras mesolaterales. Desafortunadamente, la musculatura de la fibra muscular blanca de los peces es demasiado compleja para estudiar la generación de tensión uniforme; Sin embargo, Brainerd y Azizi estudiaron este fenómeno utilizando un modelo simplificado de salamandra. ^{[8] [10]}

La salamandra acuática Siren lacertina utiliza movimientos de natación similares a los de los peces antes mencionados, pero contiene fibras musculares hipaxiales (que generan flexión) caracterizadas por una organización más simple. Las fibras musculares hipaxiales de S. lacertina están orientadas oblicuamente, pero tienen una trayectoria mediolateral (φ) cercana a cero y una trayectoria dorsolateral (α) constante dentro de cada segmento. Por lo tanto, se puede estudiar el efecto de la trayectoria dorsolateral (α) y la distancia entre una capa muscular hipaxial dada y el eje neutro de flexión (z) sobre la tensión de la fibra muscular (ε). ^[8]

Brainerd y Azizi descubrieron que las contracciones longitudinales de los músculos hipaxiales de volumen constante se compensaban con un aumento de las dimensiones dorsoventrales. El abultamiento se acompañaba de rotación de las fibras, así como de un aumento tanto de la trayectoria α de las fibras hipaxiales como de la relación de transmisión arquitectónica (AGR), un fenómeno que también se observa en las contracciones de los músculos peniformes . Construyeron un modelo matemático para predecir el ángulo final de las fibras hipaxiales, la AGR y la altura dorsoventral, donde: λ _x = relación de extensión longitudinal del segmento (porción de la longitud longitudinal final después de la contracción respecto a la longitud longitudinal inicial), β = ángulo final de las fibras, α = ángulo inicial de las fibras, f = longitud inicial de las fibras y y = tensión longitudinal y de las fibras respectivamente. ^[8]${\displaystyle {\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {x} }}$${\displaystyle {\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {f} }}$

• ${\displaystyle \mathrm {\lambda } _{\mathrm {x} }={\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {x} }+1}$
• ${\displaystyle \mathrm {\lambda } _{\mathrm {f} }={\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {f} }+1}$
• ${\displaystyle \mathrm {\epsilon } _{\mathrm {x} }=\Delta \Lambda /\Lambda _{\mathrm {inicial} }}$
• AGR =${\displaystyle {\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {x} }/{\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {f} }=[\mathrm {\lambda } _{\mathrm {f } }(\cos \mathrm {\beta } /\cos \mathrm {\alpha } )-1]/(\mathrm {\lambda } _{\mathrm {f} }-1)}$
• ${\displaystyle \mathrm {\beta } =\sin ^{-1}(y_{2}/\mathrm {\lambda } _{\mathrm {f} }f)}$

Esta relación muestra que la AGR aumenta con un aumento en el ángulo de la fibra de α a β. Además, el ángulo final de la fibra (β) aumenta con el abultamiento dorsolateral (y) y la contracción de la fibra, pero disminuye en función de la longitud inicial de la fibra. ^[8]

La aplicación de estas últimas conclusiones se puede ver en S. lacertina . Este organismo ondula como un haz homogéneo (al igual que en los peces) durante la natación; por lo tanto, la distancia de una fibra muscular desde el eje neutro (z) durante la flexión debe ser mayor para las capas musculares oblicuas externas (EO) que para las capas musculares oblicuas internas (IO). La relación entre las tensiones ( ) experimentadas por el EO y el IO y sus respectivos valores z está dada por la siguiente ecuación: donde EO y IO = tensión de las capas musculares oblicuas externa e interna, y zEO y zIO = distancia de las capas musculares oblicuas externa e interna respectivamente desde el eje neutro. ^[10]${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$

${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$EO = IO (zEO / zIO) ^[10]${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$

A través de esta ecuación, vemos que z es directamente proporcional a ; la tensión experimentada por el EO excede la del IO. Azizi et al. descubrieron que la trayectoria α inicial de la fibra hipaxial en el EO es mayor que la del IO. Debido a que la trayectoria α inicial es proporcional a la AGR, el EO se contrae con una AGR mayor que el IO. La amplificación de la velocidad resultante permite que ambas capas de músculos operen con tensiones y velocidades de acortamiento similares; esto permite que el EO y el IO funcionen en porciones comparables de las curvas de longitud-tensión y fuerza-velocidad . Los músculos reclutados para una tarea similar deben operar con tensiones y velocidades similares para maximizar la producción de fuerza y ​​potencia. Por lo tanto, la variabilidad en la AGR dentro de la musculatura hipaxial de la Siren lacertina contrarresta las distancias variables de las fibras mesolaterales y optimiza el rendimiento. Azizi et al. denominaron este fenómeno como homogeneidad de la tensión de la fibra en la musculatura segmentada. ^[10]${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$

Además de una onda cinemática rostral a caudal que se desplaza por el cuerpo del animal durante la locomoción ondulatoria, también hay una onda correspondiente de activación muscular que se desplaza en dirección rostro-caudal. Sin embargo, si bien este patrón es característico de la locomoción ondulatoria, también puede variar según el entorno.

Locomoción acuática : los registros electromiográficos (EMG) de la anguila americana revelan un patrón similar de activación muscular durante el movimiento acuático al de los peces. A velocidades lentas, solo se activa el extremo más posterior de los músculos de la anguila, mientras que a velocidades más altas se recluta más músculo anterior. ^{[5] [7]} Como en muchos otros animales, los músculos se activan tarde en la fase de alargamiento del ciclo de tensión muscular, justo antes del acortamiento muscular, que es un patrón que se cree que maximiza la producción de trabajo del músculo.

Locomoción terrestre : los registros EMG muestran una duración absoluta y un ciclo de trabajo más largos de la actividad muscular durante la locomoción en tierra. ^[5] Además, la intensidad absoluta es mucho mayor en tierra, lo que se espera del aumento de las fuerzas gravitacionales que actúan sobre el animal. Sin embargo, el nivel de intensidad disminuye más posteriormente a lo largo del cuerpo de la anguila. Además, el momento de la activación muscular se desplaza a una etapa posterior del ciclo de tensión del acortamiento muscular.

Los animales con cuerpos alargados y patas reducidas o sin patas han evolucionado de manera diferente a sus parientes con extremidades. ^[11] En el pasado, algunos han especulado que esta evolución se debió a un menor costo energético asociado con la locomoción sin extremidades. Los argumentos biomecánicos utilizados para apoyar esta lógica incluyen que (1) no hay ningún costo asociado con el desplazamiento vertical del centro de masa que se encuentra típicamente en animales con extremidades, ^{[11] [12]} (2) no hay ningún costo asociado con la aceleración o desaceleración de las extremidades, ^[12] y (3) hay un menor costo para sostener el cuerpo. ^[11] Esta hipótesis se ha estudiado más a fondo al examinar las tasas de consumo de oxígeno en la serpiente durante diferentes modos de locomoción: ondulación lateral, concertina, ^[13] y giro lateral. ^[14] El costo neto de transporte (NCT), que indica la cantidad de energía requerida para mover una unidad de masa una distancia dada, para una serpiente que se mueve con un andar ondulatorio lateral es idéntico al de un lagarto con extremidades con la misma masa. Sin embargo, una serpiente que utiliza la locomoción en concertina produce un costo neto de transporte mucho mayor, mientras que la locomoción lateral produce un costo neto de transporte menor. Por lo tanto, los diferentes modos de locomoción son de importancia primordial a la hora de determinar el costo energético. La razón por la que la ondulación lateral tiene la misma eficiencia energética que los animales con extremidades y no menos, como se planteó anteriormente, podría deberse al costo biomecánico adicional asociado con este tipo de movimiento debido a la fuerza necesaria para doblar el cuerpo lateralmente, empujar sus lados contra una superficie vertical y superar la fricción deslizante. ^[13]

Los patrones motores ondulatorios surgen típicamente de una serie de osciladores segmentarios acoplados. Cada oscilador segmentario es capaz de producir una salida motora rítmica en ausencia de retroalimentación sensorial. Un ejemplo de ello es el oscilador de medio centro que consta de dos neuronas que son mutuamente inhibidoras y producen actividad 180 grados fuera de fase. Las relaciones de fase entre estos osciladores se establecen mediante las propiedades emergentes de los osciladores y el acoplamiento entre ellos. ^[15] La natación hacia adelante se puede lograr mediante una serie de osciladores acoplados en los que los osciladores anteriores tienen una frecuencia endógena más corta que los osciladores posteriores. En este caso, todos los osciladores serán impulsados ​​​​en el mismo período, pero los osciladores anteriores liderarán en fase. Además, las relaciones de fase se pueden establecer mediante asimetrías en los acoplamientos entre osciladores o mediante mecanismos de retroalimentación sensorial.

• Sanguijuela

La sanguijuela se mueve produciendo ondulaciones dorsoventrales. Los desfases entre los segmentos corporales son de unos 20 grados y son independientes del período del ciclo. Por lo tanto, ambos hemisegmentos del oscilador se activan sincrónicamente para producir una contracción. Solo los ganglios rostrales al punto medio son capaces de producir oscilaciones de forma individual. También hay un gradiente en forma de U en la oscilación de los segmentos endógenos, y las frecuencias de oscilación más altas se producen cerca de la mitad del animal. ^[15] Aunque los acoplamientos entre neuronas abarcan seis segmentos tanto en la dirección anterior como en la posterior, existen asimetrías entre las diversas interconexiones porque los osciladores están activos en tres fases diferentes. Los que están activos en la fase de 0 grados se proyectan solo en la dirección descendente, mientras que los que se proyectan en la dirección ascendente están activos a 120 grados o 240 grados. Además, la retroalimentación sensorial del entorno puede contribuir al desfase resultante.

• Lamprea

La lamprea se mueve mediante ondulación lateral y, en consecuencia, los hemisegmentos motores izquierdo y derecho están activos 180 grados fuera de fase. Además, se ha descubierto que la frecuencia endógena de los osciladores más anteriores es mayor que la de los ganglios más posteriores. ^[15] Además, las interneuronas inhibidoras de la lamprea proyectan de 14 a 20 segmentos caudalmente, pero tienen proyecciones rostrales cortas. La retroalimentación sensorial puede ser importante para responder adecuadamente a las perturbaciones, pero parece ser menos importante para el mantenimiento de relaciones de fase adecuadas.

Basándose en conexiones biológicamente hipotéticas del generador de patrones central en la salamandra, se ha creado un sistema robótico que exhibe las mismas características del animal real. ^{[16] [17]} Estudios de electrofisiología han demostrado que la estimulación de la región locomotora mesencefálica (MLR) ubicada en el cerebro de la salamandra produce diferentes modos de andar, natación o caminata, dependiendo del nivel de intensidad. De manera similar, el modelo CPG en el robot puede exhibir caminata a niveles bajos de impulso tónico y natación a niveles altos de impulso tónico. El modelo se basa en los cuatro supuestos de que:

• La estimulación tónica del CPG corporal produce ondas viajeras espontáneas. Cuando se activa el CPG de las extremidades, éste anula el CPG corporal.
• La fuerza del acoplamiento de la extremidad al cuerpo CPG es mayor que la del cuerpo a la extremidad.
• Los osciladores de las extremidades se saturan y dejan de oscilar ante impulsos tónicos más elevados.
• Los osciladores de las extremidades tienen frecuencias intrínsecas más bajas que los CPG corporales con el mismo impulso tónico.

Este modelo abarca las características básicas de la locomoción de la salamandra.

• Grupo de Robótica de Inspiración Biológica @ EPFL
• Centro de Diseño de Inspiración Biológica en Georgia Tech
• Laboratorio de morfología funcional y biomecánica, Universidad de Brown
• Robot de peristalsis
• Locomoción de la serpiente
• La investigación para esta entrada de Wikipedia se realizó como parte de un curso de Neuromecánica de la Locomoción (APPH 6232) ofrecido en la Escuela de Fisiología Aplicada de Georgia Tech. Archivado el 19 de julio de 2011 en Wayback Machine.