Distantemente

La distilia es un tipo de heterostilia en la que una planta demuestra hercogamia recíproca . Este sistema de reproducción se caracteriza por dos morfos de flores separados, donde las plantas individuales producen flores que tienen estilos largos y estambres cortos (flores de morfo L), o que tienen estilos cortos y estambres largos (flores de morfo S). [1] Sin embargo, la distilia puede referirse a cualquier planta que muestra algún grado de autoincompatibilidad y tiene dos morfos si al menos una de las siguientes características es verdadera; hay una diferencia en la longitud del estilo , la longitud del filamento , el tamaño o la forma del polen , o la superficie del estigma . [2] Específicamente, estas plantas exhiben autoincompatibilidad intramorfo, las flores del mismo morfo de estilo son incompatibles. [3] Las especies dístiles que no exhiben una verdadera autoincompatibilidad generalmente muestran una tendencia hacia los cruces intermorfos, lo que significa que exhiben mayores tasas de éxito cuando se reproducen con un individuo del morfo opuesto. [4]

Diagrama de ambos morfos distilos
Ejemplo de dístilia en Primula. A. L-morfo (pin), B. S-morfo (thrum) 1. pétalo. 2. sépalo. 3. antera. 4. pistilo.

Fondo

El primer relato científico de la distilia se puede encontrar en el libro Caroli de Stephan Bejthe Clusii Atrebatis Rariorum aliquot stirpium [5] . Bejthe describe los dos morfos florales de Primula veris. Charles Darwin popularizó la distilia con su descripción de ella en su libro Las diferentes formas de flores en plantas de la misma especie . [6] El libro de Darwin representa el primer relato de autoincompatibilidad intramórfica en plantas dístiles y se centra en experimentos de jardín en los que analiza el conjunto de semillas de diferentes Primula dístiles . Darwin nombra los dos morfos florales S- y L-morph, alejándose de los nombres vernáculos , Pin (para L-morph) y Thrum (para S-morph), que afirma que fueron asignados inicialmente por floristas.

Se han identificado especies dístilas en 28 familias de angiospermas, probablemente evolucionando independientemente en cada familia. [7] Esto significa que el sistema ha evolucionado al menos 28 veces, aunque se ha sugerido que el sistema ha evolucionado varias veces dentro de algunas familias. [7] Dado que dístilas ha evolucionado más de una vez, se considera un caso de evolución convergente . [7]

Hercogamia recíproca

La hercogamia recíproca probablemente evolucionó para evitar que el polen de la misma flor se posara sobre su propio estigma, lo que a su vez promueve el cruzamiento.

En un estudio de Primula veris se encontró que las flores de alfiler exhiben tasas más altas de autopolinización y capturan más polen que el morfo thrum. [8] Diferentes polinizadores muestran distintos niveles de éxito al polinizar los diferentes morfos de Primula , la longitud de la cabeza o probóscide de un polinizador está correlacionada positivamente con la absorción de polen de flores de estilo largo y negativamente correlacionada con la absorción de polen en flores de estilo corto. [9] Lo opuesto es cierto para los polinizadores con cabezas más pequeñas, como las abejas, absorben más polen de los morfos de estilo corto que de los de estilo largo. [9] La diferenciación en los polinizadores permite a las plantas reducir los niveles de polinización intramorfo.

Modelos de evolución

Hay dos modelos hipotéticos principales para el orden en el que evolucionaron los rasgos de Distyly: el "modelo de evitación de la autofecundación" [10] y el "modelo de transferencia de polen". [11]

  1. El modelo de evitación de la autofecundación sugiere que la autoincompatibilidad (AI) evolucionó primero, seguida por la diferencia morfológica. Se sugirió que el componente masculino de la AI evolucionaría primero a través de una mutación recesiva, seguido por las características femeninas a través de una mutación dominante y, finalmente, las diferencias morfológicas masculinas evolucionarían a través de una tercera mutación. [10]
  2. El modelo de transferencia de polen sostiene que las diferencias morfológicas evolucionaron primero y que si una especie enfrenta una depresión endogámica , puede desarrollar SI. [11] Este modelo se puede utilizar para explicar la presencia de hercogamia recíproca en especies autocompatibles. [7]

Control genético de la distilia

Un supergén , llamado locus de autoincompatibilidad (o S - ), es responsable de la aparición de distilia. [7] El locus S está compuesto de tres genes estrechamente unidos ( genes S ) que se segregan como una sola unidad. [7]

Tradicionalmente se ha planteado la hipótesis de que un gen S controla todos los aspectos femeninos de la distilia, un gen que controla los aspectos morfológicos masculinos y un gen que determina el tipo de apareamiento masculino . [12] Aunque esta hipótesis parece ser cierta en Turnera , [13] no es cierta en Primula [14] ni en Linum . [15] El morfo S es hemicigótico para el locus S y el morfo L no tiene una contraparte alélica [7] . La naturaleza hemicigótica del locus S se ha demostrado en Primula [14] , Gelsemium , [16] Linum [17] [15] , Fagopyrum [18] [19] , Turnera, [13] Nymphoides [20] y Chrysojasminum . [21]

La presencia del locus S produce cambios en la expresión genética entre los dos morfos florales, como se ha demostrado mediante análisis transcriptómicos de Lithospermum multiflorum [22] , Primula veris , [23] Primula oreodoxa [24] , Primula vulgaris [25] y Turnera subulata [26] , y Forsythia suspensa . [27]

ElS-locus deCrisojasminum

En Chrysojasminum , el locus S está compuesto por dos genes S , BZR1 y GA2ox . [21] GA2ox está hipotéticamente involucrado en el establecimiento de la autoincompatibilidad. [21]

ElS-locus deFagopirum

La morfología S de Fagopyrum contiene una región hemicigótica de aproximadamente 2,8 Mb que probablemente representa el locus S, ya que contiene S-ELF4 , que establece la morfología femenina y el tipo de apareamiento. [18] [19]

ElS-lugar deGelsemium

En Gelsemium , el locus S está compuesto por cuatro genes, GeCYP , GeFRS6 y GeGA3OX son hemicigotos y TAF2 parece ser alélico con una copia truncada en el morfo L. [16] GeCYP parece compartir un último ancestro común (u ortólogo ) con el gen S de Primula, CYP T. Actualmente se plantea la hipótesis de que los genes S en Gelsemium se heredaron como un grupo en lugar de por separado. [16] Este es el único caso conocido de genes S que se heredan como un grupo en lugar de individualmente.

ElS-locus deLinum

En Linum, el locus S está compuesto por nueve genes, dos son LtTSS1 y LtWDR-44, los otros siete no tienen nombre y su función es desconocida. [15] Se plantea la hipótesis de que LtTSS1 regula la longitud del estilo en la forma S. [17] El análisis de sustitución sinónima de tres de los genes S sugiere que el locus S en Linum evolucionó paso a paso, aunque solo se analizaron tres de los nueve genes. [15]

ElS-locus deNymphoides

El locus S de Nymphoides contiene tres genes NinS1 , NinKHZ2 y NinBAS1. [20] NinBAS1 solo se expresa en el estilo y está hipotéticamente involucrado en la regulación de brasinoesteroides, NinS1 solo se expresa en el estambre, NinKHZ2 se expresa tanto en el estambre como en el estilo. [20] De manera similar a otros loci S , el locus S de Nymphoides parece haber evolucionado a través de eventos de duplicación escalonada. [20]

ElS-locus dePrímula

En Primula el locus S está compuesto de cinco genes, CYP T (o CYP734A50 ), GLO T ( o GLOBOSA2 ) , KFB T , PUM T y CCM T. El supergén evolucionó de manera paso a paso, lo que significa que cada gen S se duplicó y se movió al locus pre -S independientemente de los otros. [28] [29] El análisis de sustitución sinónima de los genes S sugiere que el gen S más antiguo en Primula es probablemente KFB T que probablemente se duplicó hace unos 104 millones de años, seguido de CYP T (42,7 MYA), GLO T (37,4 MYA), CCM T (10,3 MYA). [29] Se desconoce cuándo evolucionó PUM T ya que no tiene un parálogo dentro del genoma de Primula .

De los cinco genes S , se han caracterizado dos. CYP T , un miembro de la familia del citocromo P450 , es la morfología femenina [30] y es el gen de autoincompatibilidad femenina, [31] lo que significa que promueve el rechazo del polen propio. Es probable que CYP T produzca estos fenotipos mediante la inactivación de brasinoesteroides . [30] [31] La inactivación de brasinoesteroides en la morfología S por CYP T da como resultado la represión de la elongación celular en el estilo al reprimir la expresión de PIN5 , produciendo en última instancia el fenotipo de pistilo corto. [30] [32] GLO T , un miembro de la familia MADS-BOX , [33] es el gen de morfología masculina, ya que promueve el crecimiento del tubo de la corola debajo del estambre. [28] Se desconoce cómo los otros tres genes S contribuyen a la distilia en Primula.

ElS-locus deTurnera

En Turnera, el locus S está compuesto por tres genes, BAHD, SPH1 y YUC6. [13] Es probable que BAHD sea una aciltransferasa involucrada en la inactivación de brasinoesteroides; [34] es tanto el gen de morfología femenina [34] como el gen de autoincompatibilidad femenina. [35] Es probable que YUC6 esté involucrado en la biosíntesis de auxina con base en la homología; es el gen de autoincompatibilidad masculina y establece dimorfismos en el tamaño del polen. [36] Es probable que SPH1 esté involucrado en la elongación de filamentos con base en el análisis de mutantes de filamentos cortos. [13]

Lista de familias con especies dístiles

Fuente: [8]

Referencias

  1. ^ Lewis D (1942). "La fisiología de la incompatibilidad en las plantas. I. El efecto de la temperatura". Actas de la Royal Society de Londres. Serie B, Ciencias Biológicas . 131 (862): 13–26. Bibcode :1942RSPSB.131...13L. doi :10.1098/rspb.1942.0015. ISSN  0080-4649. JSTOR  82364. S2CID  84753102.
  2. ^ Muenchow G (agosto de 1982). "Un modelo de pérdida de alelos para la evolución de la distilia". Heredity . 49 (1): 81–93. doi : 10.1038/hdy.1982.67 . ISSN  0018-067X.
  3. ^ Barrett SC, Cruzan MB (1994). "Incompatibilidad en plantas heteróstilas". Control genético de la autoincompatibilidad y el desarrollo reproductivo en plantas con flores . Avances en biología celular y molecular de plantas. Vol. 2. Springer Netherlands. págs. 189–219. doi :10.1007/978-94-017-1669-7_10. ISBN . 978-90-481-4340-5.
  4. ^ Shao JW, Wang HF, Fang SP, Conti E, Chen YJ, Zhu HM (junio de 2019). "Variación intraespecífica de la autoincompatibilidad en la planta distila Primula merrilliana". AoB Plants . 11 (3): plz030. doi :10.1093/aobpla/plz030. PMC 6557196 . PMID  32489575. 
  5. ^ Bejthe, Stephan (1583). Caroli Clusii Atrebatis Rariorum aliquot Stirpium: per Pannoniam, Austriam, & vicinas quasdam provincias observatarum historia, quatuor libris expressa. Antverpiae: Ex officina Christophori Plantini. doi : 10.5962/bhl.title.845.
  6. ^ Darwin C (1877). Las diferentes formas de flores en plantas de la misma especie por Charles Darwin .. . D. Appleton and Co. OCLC  894148387.
  7. ^ abcdefg Barrett SC (noviembre de 2019). «'Un arreglo matrimonial muy complejo': avances recientes sobre heterostilia y cuestiones no resueltas». The New Phytologist . 224 (3): 1051–1067. doi : 10.1111/nph.16026 . PMID  31631362.
  8. ^ ab Naiki A (2012). "Heterostilia y la posibilidad de su descomposición por poliploidización". Biología de especies vegetales . 27 : 3–29. doi :10.1111/j.1442-1984.2011.00363.x.
  9. ^ ab Deschepper P, Brys R, Jacquemyn H (1 de marzo de 2018). "El impacto de la morfología de la flor y la composición de la comunidad de polinizadores en la transferencia de polen en la Primula veris distila". Revista botánica de la Sociedad Linneana . 186 (3): 414–424. doi :10.1093/botlinnean/box097. ISSN  0024-4074.
  10. ^ ab Charlesworth D, Charlesworth B (octubre de 1979). "Un modelo para la evolución de Distyly". The American Naturalist . 114 (4): 467–498. doi :10.1086/283496. ISSN  0003-0147. S2CID  85285185.
  11. ^ ab Lloyd DG, Webb CJ (1992). "La selección de la heterostilia". En Barrett SC (ed.). Evolución y función de la heterostilia . Monografías sobre genética teórica y aplicada. Vol. 15. Berlín, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg. págs. 179–207. doi :10.1007/978-3-642-86656-2_7. ISBN 978-3-642-86658-6.
  12. ^ Kappel C, Huu CN, Lenhard M (diciembre de 2017). "Una historia corta se hace más larga: perspectivas recientes sobre la base molecular de la heterostilia". Journal of Experimental Botany . 68 (21–22): 5719–5730. doi : 10.1093/jxb/erx387 . PMID  29099983.
  13. ^ abcd Shore JS, Hamam HJ, Chafe PD, Labonne JD, Henning PM, McCubbin AG (noviembre de 2019). "Lo esencial del locus S en Turnera (Passifloraceae)". The New Phytologist . 224 (3): 1316–1329. doi : 10.1111/nph.15970 . PMID  31144315.
  14. ^ ab Li J, Cocker JM, Wright J, Webster MA, McMullan M, Dyer S, et al. (diciembre de 2016). "Arquitectura genética y evolución del supergén del locus S en Primula vulgaris". Nature Plants . 2 (12): 16188. doi :10.1038/nplants.2016.188. PMID  27909301. S2CID  205458474.
  15. ^ abcd Gutiérrez-Valencia, Juanita; Fracassetti, Marco; Berdán, Emma L.; Bunikis, Ignas; Soler, Lucila; Dainat, Jacques; Kutschera, Verena E.; Losvik, Aleksandra; Désamoré, Aurélie; Hughes, P. William; Foroozani, Alireza; Laenen, Benjamín; Pesquet, Eduardo; Abdelaziz, Mohamed; Pettersson, Olga Vinnere (2022). "Los análisis genómicos del supergén distyly de Linum revelan una evolución convergente a nivel molecular". Biología actual . 32 (20): 4360–4371.e6. Código Bib : 2022CBio...32E4360G. doi : 10.1016/j.cub.2022.08.042 . hdl : 10481/78952 . PMID:  36087578. S2CID  : 249242025.
  16. ^ abc Zhao, Zhongtao; Zhang, Yu; Shi, Miaomiao; Liu, Zhaoying; Xu, Yuanqing; Luo, Zhonglai; Yuan, Shuai; Tu, Tieyao; Sol, Zhiliang; Zhang, Dianxiang; Barrett, Spencer CH (22 de noviembre de 2022). "La evidencia genómica respalda la convergencia genética de un supergén que controla el síndrome floral distilo". Nuevo fitólogo . 237 (2): 601–614. doi :10.1111/nph.18540. ISSN  0028-646X. PMID  36239093. S2CID  252897518.
  17. ^ ab Ushijima K, Nakano R, Bando M, Shigezane Y, Ikeda K, Namba Y, et al. (enero de 2012). "Aislamiento de los genes relacionados con el morfo floral en el lino heterostilo (Linum grandiflorum): el polimorfismo genético y las regulaciones transcripcionales y postranscripcionales del locus S". The Plant Journal . 69 (2): 317–31. doi :10.1111/j.1365-313X.2011.04792.x. PMID  21923744.
  18. ^ ab Yasui Y, Mori M, Aii J, Abe T, Matsumoto D, Sato S, et al. (1 de febrero de 2012). "S-LOCUS EARLY FLOWERING 3 está presente exclusivamente en los genomas de plantas de trigo sarraceno de estilo corto que exhiben autoincompatibilidad heteromórfica". PLOS ONE . ​​7 (2): e31264. Bibcode :2012PLoSO...731264Y. doi : 10.1371/journal.pone.0031264 . PMC 3270035 . PMID  22312442. 
  19. ^ ab Fawcett, Jeffrey A.; Takeshima, Ryoma; Kikuchi, Shinji; Yazaki, Euki; Katsube-Tanaka, Tomoyuki; Dong, Yumei; Li, Meifang; Cazar, Harriet V.; Jones, Martín K.; Lister, Diane L.; Ohsako, Takanori; Ogiso-Tanaka, Eri; Fujii, Kenichiro; Hara, Takashi; Matsui, Katsuhiro (2023). "La secuenciación del genoma revela la arquitectura genética de la heterostilia y la historia de domesticación del trigo sarraceno común". Plantas de la naturaleza . 9 (8): 1236-1251. doi :10.1038/s41477-023-01474-1. ISSN  2055-0278. PMID  37563460.
  20. ^ abcd Yang, Jingshan; Xue, Haoran; Li, Zhizhong; Zhang, Yue; Shi, Tao; He, Xiangyan; Barrett, Spencer CH; Wang, Qingfeng; Chen, Jinming (17 de septiembre de 2023). "El ensamblaje del genoma resuelto por haplotipo proporciona información sobre la evolución del supergén del locus S en Nymphoides indica distilosa". New Phytologist . 240 (5): 2058–2071. doi : 10.1111/nph.19264 . ISSN  0028-646X. PMID  37717220.
  21. ^ a b C Raimondeau, Pauline; Ksouda, Sayam; Marandé, William; Fuchs, Anne-Laure; Gryta, Hervé; Terón, Antonio; Puyoou, Aurora; Dupin, Julia; Cheptou, Pierre-Olivier; Vautrin, Sonia; Valière, Sophie; Manzi, Sofía; Baali-Cherif, Djamel; Chave, Jérôme; Christin, Pascal-Antoine (mayo de 2024). "Un supergén hemicigoto controla los sistemas de autoincompatibilidad homomórficos y heteromórficos en Oleaceae". Biología actual . 34 (9): 1977–1986.e8. Código Bib : 2024CBio...34.1977R. doi :10.1016/j.cub.2024.03.029. ISSN  0960-9822. Número de modelo:  PMID38626764.
  22. ^ Cohen JI (23 de diciembre de 2016). "Secuenciación de novo y transcriptómica comparativa del desarrollo floral de la especie dístila Lithospermum multiflorum". Frontiers in Plant Science . 7 : 1934. doi : 10.3389/fpls.2016.01934 . PMC 5179544 . PMID  28066486. 
  23. ^ Nowak MD, Russo G, Schlapbach R, Huu CN, Lenhard M, Conti E (enero de 2015). "El borrador del genoma de Primula veris proporciona información sobre la base molecular de la heterostilia". Genome Biology . 16 (1): 12. doi : 10.1186/s13059-014-0567-z . PMC 4305239 . PMID  25651398. 
  24. ^ Zhao Z, Luo Z, Yuan S, Mei L, Zhang D (diciembre de 2019). "Análisis de la red global de transcripción y coexpresión génica sobre el desarrollo de distilia en Primula oreodoxa". Heredity . 123 (6): 784–794. doi :10.1038/s41437-019-0250-y. PMC 6834660 . PMID  31308492. 
  25. ^ Burrows B, McCubbin A (mayo de 2018). "Examen de la expresión diferencial regulada por el locus S en el desarrollo floral de Primula vulgaris". Plantas . 7 (2): 38. doi : 10.3390/plants7020038 . PMC 6027539 . PMID  29724049. 
  26. ^ Henning PM, Shore JS, McCubbin AG (junio de 2020). "Los análisis de transcriptoma y de red de la heterostilia en Turnera subulata proporcionan información mecanicista: ¿son los loci S una luz roja para la elongación del pistilo?". Plants . 9 (6): 713. doi : 10.3390/plants9060713 . PMC 7356734 . PMID  32503265. 
  27. ^ Song, Yun; Li, Zheng; Du, Xiaorong; Li, Aoxuan; Cao, Yaping; Jia, Mengjun; Niu, Yanbing; Qiao, Yonggang (6 de mayo de 2024). "Estudio sobre la regulación modulada por brasinoesteroides del crecimiento del estilo en Forsythia suspensa (Thunb.) Vahl". Regulación del crecimiento de las plantas . doi :10.1007/s10725-024-01149-7. ISSN  0167-6903.
  28. ^ ab Huu, Cuong Nguyen; Keller, Barbara; Conti, Elena; Kappel, Christian; Lenhard, Michael (15 de septiembre de 2020). "Evolución supergénica mediante duplicaciones escalonadas y neofuncionalización de un gen de identidad de órganos florales". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 117 (37): 23148–23157. Bibcode :2020PNAS..11723148H. doi : 10.1073/pnas.2006296117 . ISSN  0027-8424. PMC 7502755 . PMID  32868445. 
  29. ^ ab Potente, Giacomo; Léveillé-Bourret, Étienne; Yousefi, Narjes; Choudhury, Rimjhim Roy; Keller, Bárbara; Diop, Seydina Issa; Duijsings, Daniël; Pirovano, Walter; Lenhard, Michael; Szövényi, Péter; Conti, Elena (03/02/2022). de Meaux, Juliette (ed.). "La genómica comparada aclara el origen de un supergén que controla el heteromorfismo floral". Biología Molecular y Evolución . 39 (2): msac035. doi :10.1093/molbev/msac035. ISSN  0737-4038. PMC 8859637 . PMID  35143659. 
  30. ^ abc Huu, Cuong Nguyen; Kappel, cristiano; Keller, Bárbara; Sicard, Adrián; Takebayashi, Yumiko; Breuninger, Holger; Nowak, Michael D; Bäurle, Isabel; Himmelbach, Axel; Burkart, Michael; Ebbing-Lohaus, Thomas; Sakakibara, Hitoshi; Altschmied, Lothar; Conti, Elena; Lenhard, Michael (6 de septiembre de 2016). Hardtke, Christian S (ed.). "La presencia versus ausencia de CYP734A50 es la base del dimorfismo estilo-longitud en las prímulas". eVida . 5 : e17956. doi : 10.7554/eLife.17956 . ISSN  2050-084X. PMC 5012859 . PMID  27596932. 
  31. ^ ab Huu, Cuong Nguyen; Plaschil, Sylvia; Himmelbach, Axel; Kappel, Christian; Lenhard, Michael (2022). "El tipo de autoincompatibilidad femenina en Primula heterostilosa está determinado por el citocromo P450 CYP734A50 inactivador de brasinoesteroides". Current Biology . 32 (3): 671–676.e5. Bibcode :2022CBio...32E.671H. doi : 10.1016/j.cub.2021.11.046 . PMID  34906354. S2CID  245128230.
  32. ^ Liu, Ying; Si, Weijia; Fu, Sitong; Wang, Jia; Cheng, Tangren; Zhang, Qixiang; Pan, Huitang (8 de enero de 2024). "PfPIN5 promueve la elongación del estilo regulando la longitud celular en Primula forbesii French". Anales de botánica . 133 (3): 473–482. doi :10.1093/aob/mcae004. ISSN  0305-7364. PMC  11006536. PMID  38190350.
  33. ^ Burrows, Benjamin A.; McCubbin, Andrew G. (2017). "La secuenciación de las regiones genómicas que flanquean las secuencias PvGLO ligadas a S confirma la presencia de dos loci GLO, uno de los cuales se encuentra adyacente al gen determinante de la longitud del estilo CYP734A50". Reproducción vegetal . 30 (1): 53–67. doi :10.1007/s00497-017-0299-9. ISSN  2194-7953. PMID  28229234. S2CID  22910136.
  34. ^ ab Matzke, Courtney M.; Shore, Joel S.; Neff, Michael M.; McCubbin, Andrew G. (13 de noviembre de 2020). "El gen TsBAHD del locus S del estilo Turnera posee actividad inactivadora de brasinoesteroides cuando se expresa en Arabidopsis thaliana". Plantas . 9 (11): 1566. doi : 10.3390/plants9111566 . ISSN  2223-7747. PMC 7697239 . PMID  33202834. 
  35. ^ Matzke, Courtney M.; Hamam, Hasan J.; Henning, Paige M.; Dougherty, Kyra; Shore, Joel S.; Neff, Michael M.; McCubbin, Andrew G. (30 de septiembre de 2021). "El tipo de apareamiento y la morfología del pistilo están mediados por la actividad inactivadora de brasinoesteroides del gen BAHD del locus S en especies de Turnera heterostilosas". Revista internacional de ciencias moleculares . 22 (19): 10603. doi : 10.3390/ijms221910603 . ISSN  1422-0067. PMC 8509066 . PMID  34638969. 
  36. ^ Henning, Paige M.; Shore, Joel S.; McCubbin, Andrew G. (8 de octubre de 2022). "El gen S YUC6 determina pleiotrópicamente el tipo de apareamiento masculino y el tamaño del polen en Turnera heterostilosa (Passifloraceae): una nueva neofuncionalización de la familia de genes YUCCA". Plantas . 11 (19): 2640. doi : 10.3390/plants11192640 . ISSN  2223-7747. PMC 9572539 . PMID  36235506. 
Obtenido de "https://es.wikipedia.org/w/index.php?title=Distyly&oldid=1229868153"